Neuroendocrine tumors of stomach and pancreas: diagnostic potential of radiomics, issues, and solutions

Cover Image

Cite item

Full Text

Abstract

BACKGROUND: Radiomics is currently a promising and prospective tool for diagnosing and treating neuroendocrine neoplasms at various sites. This method is often used for differential diagnosis of gastrointestinal neuroendocrine tumors with other neoplasms at this site.

AIM: The aim of the study was to evaluate the potential of radiomics for differential diagnosis of neuroendocrine tumors of stomach and pancreas.

MATERIALS AND METHODS: The study included data of 12 patients with morphologically proven neoplasms of the stomach (6 with neuroendocrine tumors and 6 with adenocarcinomas) and data of 22 patients with morphologically proven neoplasms of the pancreas (11 with neuroendocrine tumors and 11 with adenocarcinomas). All patients underwent abdominal computed tomography (CT) with intravenous contrast enhancement prior to treatment at the Russian Scientific Center of Roentgenology and Radiology. Radiomics parameters were calculated for the area of gastric and pancreatic tumor manually segmented in the native phase of the CT scan. The results were processed and statistically analyzed using Microsoft Office Excel and R-Studio, a free, open-source software development environment for the R programming language.

RESULTS: CT scan examples demonstrate typical and atypical visual signs of neuroendocrine tumors of stomach and pancreas, contrast enhancement characteristics, location and structure of neoplasms. Fifteen radiomics parameters were identified that were statistically significantly different between gastric neuroendocrine tumor and gastric adenocarcinoma. In pancreas, neuroendocrine tumors differed significantly from adenocarcinomas in 14 radiomics parameters.

CONCLUSIONS: Neuroendocrine tumors of stomach and pancreas are rare neoplasms that are mostly asymptomatic and difficult to visualize due to their small size and contrast enhancement characteristics. Texture analysis may be a promising approach to differentiate gastrointestinal neuroendocrine tumors from other neoplasms at these sites, especially in the view of the difficulty in obtaining a biopsy.

About the authors

Nikolay V. Nudnov

Russian Research Center of Roentgenology and Radiology, Moscow, Russia; Russian Medical Academy of Continuing Professional Education; RUDN University

Author for correspondence.
Email: nudnov@rncrr.ru
ORCID iD: 0000-0001-5994-0468
SPIN-code: 3018-2527

MD, Dr. Sci. (Medicine), Professor

Russian Federation, Moscow; Moscow; Moscow

Elina S-A. Shakhvalieva

Russian Research Center of Roentgenology and Radiology

Email: shelina9558@gmail.com
ORCID iD: 0009-0000-7535-8523
Russian Federation, Moscow

David G. Karelidze

Russian Research Center of Roentgenology and Radiology

Email: david_ka@mail.ru
ORCID iD: 0009-0002-0375-1291
Russian Federation, Moscow

Aleksandr A. Borisov

Russian Research Center of Roentgenology and Radiology

Email: aleksandrborisov10650@gmail.com
ORCID iD: 0000-0003-4036-5883
SPIN-code: 4294-4736
Russian Federation, Moscow

Mikhail E. Ivannikov

Russian Research Center of Roentgenology and Radiology

Email: ivannikovmichail@gmail.com
ORCID iD: 0009-0007-0407-0953
SPIN-code: 3419-2977
Russian Federation, Moscow

References

  1. Shah MH, Goldner WS, Benson AB, et al. Neuroendocrine and Adrenal Tumors, Version 2.2021, NCCN Clinical Practice Guidelines in Oncology. J Natl Compr Canc Netw. 2021;19(7):839–868. doi: 10.6004/jnccn.2021.0032
  2. Menshikov KV, Sultanbaev AV, Musin ShI, et al. Neuroendocrine Tumours: a Literature Review. Creative surgery and oncology. 2021;11(2):174–182. EDN: RTJQRK doi: 10.24060/2076-3093-2021-11-2-174-182
  3. Alekberzade AV, Krylov NN, Lipnitskiy EM, et al. Gastric neuroendocrine tumors. Pirogov Russian Journal of Surgery. 2019;(12):111–120. EDN: RIRQGH doi: 10.17116/hirurgia2019121111
  4. Ministry of Health of the Russian Federation. Clinical guidelines «Neuroendocrine tumors» [Internet]. 2020. Available from: https://cr.minzdrav.gov.ru/schema/610_1 (In Russ.) Accessed 2024 Mar 4.
  5. Dasari A, Shen C, Halperin D, et al. Trends in the Incidence, Prevalence, and Survival Outcomes in Patients With Neuroendocrine Tumors in the United States. JAMA Oncol. 2017;3(10):1335–1342. doi: 10.1001/jamaoncol.2017.0589
  6. Department of Health of the City of Moscow. Guidelines «Neuroendocrine tumors of the pancreas» [Internet]. 2019. Available from: https://niioz.ru/upload/iblock/4ee/4ee9895614aa276f538069caee698fce.pdf (In Russ.) Accessed 2024 Mar 4.
  7. Halfdanarson TR, Rabe KG, Rubin J, Petersen GM. Pancreatic neuroendocrine tumors (PNETs): incidence, prognosis and recent trend toward improved survival. Ann Oncol. 2008;19(10):1727–1733. doi: 10.1093/annonc/mdn351
  8. Loosen SH, Kostev K, Jann H, et al. Distribution of gastrointestinal neuroendocrine tumors in Europe: results from a retrospective cross-sectional study. J Cancer Res Clin Oncol. 2023;149(4):1411–1416. doi: 10.1007/s00432-022-04003-3
  9. Chernousov AF, Egorov AV, Musaev GKh, et al. Neuroendocrine tumors of a pancreas: 30 year’s experience of clinic of faculty surgery of N.N. Burdenko. Pirogov Russian Journal of Surgery. 2013;(7):13–19. EDN: QYSJLV
  10. Dias AR, Azevedo BC, Alban LBV., et al. Gastric neuroendocrine tumor: review and update. Arq Bras Cir Dig. 2017;30(2):150–154. doi: 10.1590/0102-6720201700020016
  11. Sundin A, Vullierme MP, Kaltsas G, Plöckinger U. ENETS Consensus Guidelines for the Standards of Care in Neuroendocrine Tumors: radiological examinations. Neuroendocrinology. 2009;90(2):167–183. doi: 10.1159/000184855
  12. Radiographia.info [Internet]. Pancreatic endocrine tumors. Available from: https://radiographia.info/article/endokrinnyeopuholipodzheludochnoyzhelezy (In Russ.) Accessed: 04.03.2024
  13. Gruzdev IS. Application of texture analysis for differential diagnosis and prognosis in the surgical treatment of hypervascular pancreatic masses [dissertation]. Moscow; 2022. Available from: https://www.rncrr.ru/nauka/dissertatsionnyysovet/obyavleniyaozashchitakh/upload%202023/Груздев_диссертация.pdf (In Russ.) EDN: BKPRVN
  14. Lewis RB, Lattin Jr GE, Paal E. Pancreatic endocrine tumors: radiologic clinicopathologic correlation. Radiographics. 2010;30(6):1445–1464. doi: 10.1148/rg.306105523
  15. Raman SP, Hruban RH, Cameron JL, et al. Pancreatic imaging mimics: part 2, pancreatic neuroendocrine tumors and their mimics. AJR Am J Roentgenol. 2012;199(2):309–318. doi: 10.2214/AJR.12.8627
  16. Sahani DV, Bonaffini PA, Fernández Del Castillo C, Blake MA. Gastroenteropancreatic neuroendocrine tumors: role of imaging in diagnosis and management. Radiology. 2013;266(1):38–61. doi: 10.1148/radiol.12112512
  17. Ganeshan D, Bhosale P, Yang T, Kundra V. Imaging features of carcinoid tumors of the gastrointestinal tract. AJR Am J Roentgenol. 2013;201(4):773–786. doi: 10.2214/AJR.12.9758
  18. Mikhailov IV, Beliakouski VN, Kudrashou VA, et al. Biopsy of pancreatic tumors prior to resection: for and against. Health and Ecology Issues. 2021;18(1):62–69. EDN: ECTEZT doi: 10.51523/2708-6011.2021-18-1-9
  19. Staal FCR, Aalbersberg EA, van der Velden D, et al. GEP-NET radiomics: a systematic review and radiomics quality score assessment. Eur Radiol. 2022;32(10):7278–7294. doi: 10.1007/s00330-022-08996-w
  20. van Griethuysen JJM, Fedorov A, Parmar C, et al. Computational Radiomics System to Decode the Radiographic Phenotype. Cancer Res. 2017;77(21):e104–e107. doi: 10.1158/0008-5472.CAN-17-0339
  21. Wang X, Qiu JJ, Tan CL, et al. Development and Validation of a Novel Radiomics-Based Nomogram With Machine Learning to Preoperatively Predict Histologic Grade in Pancreatic Neuroendocrine Tumors. Front Oncol. 2022;12:843376. doi: 10.3389/fonc.2022.843376
  22. Dong Y, Yang DH, Tian XF, et al. Pancreatic neuroendocrine tumor: prediction of tumor grades by radiomics models based on ultrasound images. Br J Radiol. 2023;96(1149):20220783. doi: 10.1259/bjr.20220783
  23. Ye JY, Fang P, Peng ZP, et al. A radiomics based interpretable model to predict the pathological grade of pancreatic neuroendocrine tumors. Eur Radiol. 2024;34(3):1994–2005. doi: 10.1007/s00330-023-10186-1
  24. Chiti G, Grazzini G, Cozzi D, et al. Imaging of Pancreatic Neuroendocrine Neoplasms. Int J Environ Res Public Health. 2021;18(17):8895. doi: 10.3390/ijerph18178895
  25. Liang W, Yang P, Huang R, et al. A Combined Nomogram Model to Preoperatively Predict Histologic Grade in Pancreatic Neuroendocrine Tumors. Clin Cancer Res. 2019;25(2):584–594. doi: 10.1158/1078-0432.CCR-18-1305
  26. Wang R, Liu H, Liang P, et al. Radiomics analysis of CT imaging for differentiating gastric neuroendocrine carcinomas from gastric adenocarcinomas. Eur J Radiol. 2021;138:109662. doi: 10.1016/j.ejrad.2021.109662
  27. Han X, Yang J, Luo J, et al. Application of CT-Based Radiomics in Discriminating Pancreatic Cystadenomas From Pancreatic Neuroendocrine Tumors Using Machine Learning Methods. Front Oncol. 2021;11:606677. doi: 10.3389/fonc.2021.606677
  28. Shi YJ, Zhu HT, Liu YL, et al. Radiomics Analysis Based on Diffusion Kurtosis Imaging and T2 Weighted Imaging for Differentiation of Pancreatic Neuroendocrine Tumors From Solid Pseudopapillary Tumors. Front Oncol. 2020;10:1624. doi: 10.3389/fonc.2020.01624
  29. Li X, Zhu H, Qian X, et al. MRI Texture Analysis for Differentiating Nonfunctional Pancreatic Neuroendocrine Neoplasms From Solid Pseudopapillary Neoplasms of the Pancreas. Acad Radiol. 2020;27(6):815–823. doi: 10.1016/j.acra.2019.07.012
  30. He M, Liu Z, Lin Y, et al. Differentiation of atypical non functional pancreatic neuroendocrine tumor and pancreatic ductal adenocarcinoma using CT based radiomics. Eur J Radiol. 2019;117:102–111. doi: 10.1016/j.ejrad.2019.05.024
  31. An P, Zhang J, Li M, et al. Clinical Data CT Radiomics Based Model for Predicting Prognosis of Patients with Gastrointestinal Pancreatic Neuroendocrine Neoplasms (GP-NENs). Comput Math Methods Med. 2022;2022:4186305. doi: 10.1155/2022/4186305
  32. Song C, Wang M, Luo Y, et al. Predicting the recurrence risk of pancreatic neuroendocrine neoplasms after radical resection using deep learning radiomics with preoperative computed tomography images. Ann Transl Med. 2021;9(10):833. doi: 10.21037/atm-21-25
  33. Caruso D, Polici M, Rinzivillo M, et al. CT-based radiomics for prediction of therapeutic response to Everolimus in metastatic neuroendocrine tumors. Radiol Med. 2022;127(7):691–701. doi: 10.1007/s11547-022-01506-4

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. 1. Computed tomography of the abdominal organs with intravenous contrast: a — hypervascular formation closely adjacent to the choledochus, arterial phase (10th second); b — venous phase.

Download (165KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Computed tomography of hypovascular neuroendocrine formation of the pancreas: a — moderate hypervascular formation in the body of the pancreas with a hypodensic zone in the center and an enlarged Virsung duct, arterial phase (10th second); b — moderate displacement of the splenic vein, venous phase.

Download (133KB)
Indexing metadata
4. 3. Neuroendocrine gastric tumor: a — intensive accumulation of contrast agent by tumor tissue, arterial phase; b — moderate accumulation of contrast agent by tumor tissue, venous phase.

Download (188KB)
Indexing metadata
5. 4. Neuroendocrine tumor of the stomach: a — weak accumulation of contrast agent by the tumor tissue, arterial phase; b — hyperintensive formation on the upper wall of the cardia (size up to 6 mm), venous phase.

Download (132KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2024 Eco-Vector

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».