Доминирующие виды и функциональные комплексы фитопланктона некоторых уникальных карстовых озер бассейна Средней Волги

Полный текст

1. Введение

Карстовые озёра, широко распространенные и часто уникальные в ландшафтах разных природных зон водные объекты, характеризуются особенностями морфометрических параметров, специфичностью гидролого-гидрохимического режима вод, что обуславливает своеобразие фаунистического и флористического состава населяющих их гидробионтов (Рянжин, 2002; Ciorca et al., 2017).

Для данного типа озер часто характерны небольшие размеры, относительно высокие показатели глубины, отсутствие выраженной гидродинамики вод и присутствием стратификации (Максимович, 1963; Krevs and Kucinskiene, 2011). При сопоставлении карстовых озер одной природной зоны, находящихся в одинаковых гидроклиматических условиях, обнаруживается неоднородность химического состава их вод, в частности значительный диапазон минерализации водных масс, что вызывает определенный интерес для изучения биоты этих водоемов и факторов, определяющих ее формирование (Ciorca et al., 2017; Chalkia et al., 2012; Алимов и Мингазова, 2001; Палагушкина, 2004; Gusev, 2008).

Наибольшее количество озер карстового происхождения отмечается на территории Восточно-Европейской равнины, на Урале и в Восточной Сибири (Снитько и Сергеева, 2003). Среднее Поволжье в России является зоной классического проявления карста, представленного здесь различными формами, в том числе редчайшим гипсовым карстом (Алимов и Мингазова, 2001). Так, в Нижегородской области существует более трехсот естественных озер ледникового и карстового происхождения, большинство из которых расположены в Правобережье Волги (бассейны рек Ока, Теша, Пьяна и др.), и немногочисленные – в Левобережье (Станковская, 2014). Исследуемые нами озера – Светлояр, Ключик и Святое Дедовское расположены в бассейне Средней Волги и являются памятниками природы регионального и федерального значения (Алимов и Мингазова, 2001).

Фитопланктон, как неотъемлемая часть водных экосистем, играет важную роль в динамике пищевых цепей, потоке энергии и круговороте питательных веществ (Meng et al., 2020). Показано, что таксономический состав фитопланктона карстовых озер, расположенных в умеренных зонах, характеризуется совместным присутствием золотистых водорослей (Chrysophyceae), динофлагеллят (Dinophyceae) и диатомей (Bacillariophyta) (Udovič et al., 2017, Kasperovičiene, 2001), а в некоторых озерах – отмечалось высокое разнообразие зеленых (Chlorophyta) водорослей (Палагушкина, 2004) и цианобактерий (Cyanobacteria) (Тарасова, 2010). В озерах «теплого пояса» доминирующую роль берут на себя Chlorophyta и Cyanobacteria (Danielidis et al., 1996; Valadez et al., 2013). Весной высокая турбулентность способствует развитию и размножению диатомовых водорослей; летняя стратификация – вегетации динофлагеллят и криптомонад преимущественно в металимнионе (Danielidis et al., 1996; Miracle et al., 1992). Формирующиеся в карстовых озерах особые сочетания параметров среды способствуют появлению здесь эндемичных (например, на Плитвицких озерах (Udovič et al., 2017; 2022; Petar et al., 2014) или редких видов (в карстовых озерах Греции (Danielidis et al., 1996), Румынии (Momeu et al., 2015) и др.

Состав доминирующих видов фитопланктона в водоемах разного биолимнологического типа во многом определяет специфику структуры водных планктонных сообществ, функциональные возможности водных экосистем и может отражать трофический статус и качество вод. Функциональные характеристики и сукцессия (сезонная и основная) массовых видов представляют несомненный интерес при изучении состояния экосистемы водного объекта, поскольку именно динамика популяций этих представителей определяет направление изменений количественного развития фитопланктона в целом (Reynolds, 1984; Трифонова, 1990; 1994).

Целью настоящей работы – анализ состава, экологической структуры и ценотической роли доминирующих видов и функциональных комплексов фитопланктона трех разнотипных карстовых озер Среднего Поволжья (Ключик, Светлояр и Святое Дедовское).

2. Материалы и методы

Исследованные карстовые озера расположены в различных типах географических ландшафтов на территории Нижегородской области. Озера Ключик и Святое Дедовское – в зоне хвойно-широколиственных лесов (Правобережье Волги), Приокско-Волжский природный район, где активно развиваются карстовые процессы. Озеро Светлояр расположено в зоне южной тайги (Левобережье Волги), относится к Приветлужскому возвышенному природному району (Харитонычев, 1978; Баканина и др., 2003).

Озеро Ключик расположено в бассейне реки Суринь (правобережного притока Оки второго порядка) (Баканина и др., 2001; Бахирева и Асташин, 2015). Это озеро-воклина, относится к «голубым» озерам из-за цвета его воды. Озеро имеет подземное питание, источник которого расположен в западной его части и разгружается в воклине на глубине 15 м (Козлов и др., 2017). Из-за этого в зимний период озеро не полностью покрывается льдом. Температура воды здесь в течение всего года постоянна и колеблется от +4 до +8 ºС. Восточная часть этого озера – обычный карстовый водоем с прогреваемой водой.

Озеро Святое Дедовское относится к бассейну другого правобережного притока Оки – реки Тёша. Оно образовалось в результате слияния и заполнения водой нескольких карстовых провалов и является крупнейшим карстовым (карстово-террасным) озером в Нижегородской области (Бакка и Киселева, 2009). Питание водоема осуществляется за счет грунтовых, талых и дождевых вод. (Баканина и др., 2001; Бакка и Киселева, 2009; Моисеев и др., 2019). Водосбор озера Светлояр относится к бассейну реки Люнды. Озеро питается холодными водами родников и имеет постоянный уровень.

По основным морфометрическим показателям озера являются типичными небольшими водоемами лесной зоны. Однако показатели максимальных и средних глубин озер позволяют отнести их к классу водоемов с повышенными и большими глубинами, что объясняется их генезисом (Таблица 1).

 

Таблица 1. Основные морфометрические характеристики исследованных озер

Параметры / типология водоема (по: Китаев, 2007)	Оз. Ключик*	Оз. Светлояр**	Оз. Святое Дедовское***
Географические координаты	55°58′30″N; 43°19′48″E	55°49′07″N; 45°05′35″E	55°38′45″N; 42°19′01″E
Длина озера (Lmax, м)	743.0	472.0	2100.0
Ширина озера (В, м)*: максимальная, Bmax средняя, Bср	293.0 167.5	338.0 254.2	1150.0 647.6
Площадь водного зеркала (А, м2)	124485.0 / малое	120000.0 / малое	1360000.0 / небольшое
Объем водной массы (V, тыс. м3)	475925 / малое	1150000 / малое	–
Глубина озера (D, м) максимальная, Dmax, средняя, Dср,	13.5 / повышенная 3.8 / малое	32.7 / большая 9.5 / большое	20.0 / большая 8.0 / большое
Длина береговой линии (lo, м) / Изрезанность (развитие) береговой линии (К=0.28*(lo/√А)	2377 / 1.9 среднеизрезанное	1328 / 1.04 слабоизрезанное	13100 / 3.1 сильно изрезанное

Примечание:

* По: Петров и Асташин, 2017

** По: Науменко и др., 2014

*** По: Моисеев и др., 2019

 

Отбор проб фитопланктона озер проводился батометром Руттнера в вегетационный период следующих лет: в оз. Светлояр 2000-2002; 2010-2011; 2020; оз. Ключик 2017, 2020; оз. Святое Дедовское – 2020, 2021. Сетка станций состояла из 3-5 станций в зависимости от лимнологических особенностей озер (Рис. 1). Параллельно со сбором альгологического материала проводились измерения ряда абиотических параметров. Измерение температуры, удельной электропроводности и водородного показателя воды проводили портативным многопараметрическим прибором YSI Pro1030 pH & Conductivity Meter (YSI Incorporated, USA). Измерение прозрачности осуществляли белым диском Секки. Измерение содержания растворенного в воде кислорода проводили прибором ВЗОР Марк-303М (ООО «ВЗОР», Россия). Измерение глубины озера в точках отбора проводили при помощи эхолота Lowrance HOOK2-4x GPS Bullet (Lowrance Electronics, USA). На отдельных станциях также проводился отбор проб воды на гидрохимический анализ. Определение гидрохимических показателей выполнено на базе центра коллективного пользования «Новые материалы и ресурсосберегающие технологии» Научно-исследовательского института химии ННГУ им. Н.И. Лобачевского.

 

Рис.1. Батиометрические карты исследуемых озер со станциями отбора проб фитопланктона (А – расположение озер на карте Нижегородской области, Б – оз. Ключик (фото Дмитрия Храмцова), В – оз. Светлояр, Г – оз. Святое Дедовское)

 

Отбирались как интегральные, так и вертикальные пробы (от поверхности до дна через каждый метр). Подробное описание процедуры отбора проб, подготовки их к микроскопированию, подсчета численности и биомассы фитопланктона приведены в наших работах ранее (Okhapkin et al., 2022a; Okhapkin et al., 2022b, Vodeneeva et al., 2020). Идентификацию видовой принадлежности производили при помощи руководств, атласов и определителей, указанных в работе Воденеевой и Кулизина (2019), номенклатура видов проверялась в международной базе данных Algaebase (Guiry and Guiry, 2024). Сведения о географическом распространении большинства видов, их биотопической приуроченности, отношении к солености, рН и органическому загрязнении были взяты из работы Корневой Л.Г. (2015). Принадлежность видов фитопланктона к той или иной функциональной группе оценивалась с использованием классификации Рейнольдца (1984; 2002), с модификациями Падисак (Padisàk et al., 2009).

К доминирующим относили виды, вклад которых в общие численность и биомассу составлял не менее 10% (Воденеева, 2006). Для каждого вида-доминанта был произведен учет таких показателей, как частота встречаемости (pF), частота доминирования (DF) и порядок доминирования (Dt) (Горбулин, 2012).

Данные показатели рассчитывались по формулам, приведенным ниже.

При помощи показателя «частоты доминирования» (DF) мы выявили, в скольких пробах от общего количества проб обнаруживалось доминирование конкретных видов:

$DF=\frac{D}{F}\cdot 100$

где F — общее число обработанных проб исследуемого водоема, D — число проб, в которых данный вид выступал в качестве доминирующего (биомасса составляла более 10%).

Порядок доминирования (Dt) представлял собой отношение частоты доминирования к частоте встречаемости:

$Dt=\frac{DF}{pF}\cdot 100$

где DF — частота доминирования, pF — частота встречаемости, %.

Доминирование видов, имеющих показатели DF<10, Dt<10 и pF<20, носит случайный характер и их рекомендуется исключать из списка доминант (Баженова, 2017).

Сходство состава доминирующих видов исследованных водных объектов было оценено с помощью коэффициента Сёренсена-Чекановского (Шитиков и др., 2003). Для визуализации сходства видового состава доминант исследуемых озер применялся метод непараметрического многофакторного дисперсионного анализа (PERMANOVA). Статистический анализ производился при использовании свободной программной среды R (R Core team, 2015).

3. Результаты и обсуждение

Основные гидрохимические и гидрофизические параметры озер представлены в Таблице 2. Воды оз. Ключик в период исследований характеризовались относительно высокой минерализацией от 1099 до 1274 мг/л (согласно литературным данным, достигая в отдельные годы 1937 мг/л (Козлов и др., 2017), значения водородного показателя варьировали в пределах 8,2 – 8,4. Воды оз. Ключик – слабосолоноватые сульфатные группы Са II типа, что полностью соответствует портрету озер-воронок, озер – гидрогеологических окон, у которых нижняя часть озерных котловин развита ниже уровня грунтовых вод, имеющих в основном подземное питание, осуществляющееся через поноры на дне котловины (Okhapkin et al., 2022).

 

Таблица 2. Основные гидрофизические и гидрохимические параметры вод исследованных озер в летнюю межень

Показатель / типология водоема (по: Китаев, 1984; 2007)	Оз. Ключик 19.08.2020	Оз. Ключик 19.08.2020	Оз. Светлояр 04.08.2020	Оз. Святое Дедовское 31.08.2021
Станция отбора проб	1, пелагиаль, 10 м	5, пелагиаль, 8 м	1, пелагиаль, 15 м	4, пелагиаль, 14 м
Взвешенные вещества, мг/л	< 3	< 3	< 3	10 ± 3
Прозрачность, м (Нпр.)/ класс прозрачности*	6.5 высокий	4.3 высокий	4.2 высокий	2.4 средний
Цветность по Pt-Co*	40.0 мезогумозные	80.0 мезогумозные	10.0 олигогумозные	6.7 ультраолигогумозные
рН	8.2 олиго-щелочные	8.4 олиго-щелочные	6.9 ацидно-нейтральные	6.4 ацидно-нейтральные
Минерализация, мг/л	1274.0 слабо-солоноватые	1099.0 слабо-солоноватые	127.0 средне- пресные	32.0 очень пресные (олигогалинные)
Ионный состав	сульфатные группы Са II типа	сульфатные группы Са II типа	гидрокарбонатные группы Са(Na), I типа	гидрокарбонатные группы Са, I типа

Примечание: *Данные: Баянов, 2019; 2011 г.; Козлов и др., 2019; отчет ГосНИОРХ за 2011г.

 

Воды озера Светлояр относятся к гидрокарбонатному классу группы Ca (летом) или Mg (зимой) с незначительной минерализацией и низкой цветностью. Содержание гидрокарбонатов воде в период исследования было незначительным и не превышало 75 мг/л. В озере отмечалось высокое содержание нитритных форм азота, вероятно, связанное с высокой рекреационной нагрузкой на водоем в летние месяцы (Okhapkin et al., 2022).

Озеро Святое Дедовское – светловодное, имеет очень низкую минерализацию воды, т.к. его питание осуществляется за счёт талых и дождевых вод. По ионному составу вода озера относится к гидрокарбонатному классу, группе Са, 1 типа. Минерализация в течение периода исследований не превышала 37,7 мг/л, а рН изменялся от 6,0 до 7,0, что характеризовало оз. Святое Дедовское как ацидонейтральный водоем. Очевидно, причиной низкой активной реакции среды является заболоченность водосбора озера. Отмечается небольшое количество биогенов в озере.

Озера Светлояр и Святое Дедовское являются типичными водоемами умеренной зоны с димиктическим типом перемешивания вод. В Светлояре летняя температурная стратификация устанавливалась в начале мае и продолжала до конца сентября. Металимниальный слой здесь начинался летом от глубины 2,0-4,0 м, в начале осени перемещаясь на глубину 6,0 м, позже - на глубине 9,0 м. В озере Святое Дедовское период весеннего перемешивания вод оказался более длительным, устойчивая температурная стратификация здесь наблюдалась с конца июня. В начале лета слой температурного скачка находился на глубине 1-2 м, в июле-августе – смещался на глубину 4-6 м. В отличие от других водоемов озеро Ключик имеет своеобразные черты термического режима – в западной достаточно глубокой котловине озера тип циркуляции вод следует считать холодным полимиктическим. Там отсутствует летняя температурная стратификация, что объясняется сильным постоянным притоком холодных вод подземной реки Сурин (Петров и Асташин, 2017). Сглаженная температурная кривая в летние месяцы в восточной части водоема и раннее наступление осенней гомотермии возможно объяснить существованием подводных течений, несущих сюда холодные воды через узкий перешеек из его западной части.

В восточной части оз. Ключик содержание кислорода в поверхностном горизонте колебалось от 9,1 до 13,7 мг О₂/л, в переходной зоне – 9,8-14,6 мг О₂/л. Западная часть озера характеризовалась наличием сероводорода и низким содержанием кислорода (3,7 до 12,5 мг О₂/л, насыщение 30-57%), что, вероятно, обусловлено влиянием подземного потока из воклины. В оз. Светлояр во все годы исследования, весной и в первой половине лета наблюдалось высокое содержание кислорода в столбе воды (от 1,0 до 5,0 м). В летний период в поверхностном горизонте насыщение кислородом варьировало от 108 до 127% (Aberg and Rodhe, 1942). В металимнионе часто наблюдался дефицит кислорода (до 40% насыщения). В начале осеннего перемешивания в эпилимнионе этот показатель оставался высоким – от 83,0 до 109,0% при смещении эпилимниона до глубины 7-8 м. В озере Святое Дедовское в период гидрологического лета вертикальное распределение кислорода было практически равномерным на всех горизонтах водной толщи и находилось в пределах 6,36-8,3 мг О₂/л (40-50% насыщения) с максимальными значениями в эпилимнионе до глубины 4 м. В гиполимнионе начиная с глубины 5 м содержание кислорода не менялось и составляло 2,6-3,0 мг О₂/л. С наступлением осенней гомотермии распределение кислорода по вертикали выравнивалось (8,0-9,3 мг О₂/л), а насыщение кислородом слоев воды достигало 66,0-82,0%.

В составе фитопланктона исследованных озер выявлено 347 видов (432 видовых и внутривидовых таксонов), принадлежащих к 168 родам, 42 порядкам, 17 классам и 8 отделам (озеро Святое Дедовское – 212 таксонов, Светлояр – 225; Ключик – 275). Сравнительный анализ флористической структуры фитопланктона исследованных озер показал, что во всех водоемах таксономически значимыми являлись отделы Cyanobacteria, Chlorophyta, Bacillariophyta, Ochrophyta, и Euglenophyta которые в совокупности составляли более 70% общего видового богатства. Присутствие данных групп в ядре альгофлоры отмечалось и в ряде других карстовых озер (Udovič et al., 2022; Kasperovičiene, 2001) в виду широкого географического распространения их представителей. Однако пропорциональное соотношение этих групп в составе фитопланктона озер оказалось разным. В альгофлоре гидрокарбонатных слабоминерализованных озер (оз. Светлояр и Святое Дедовское) первое место занимали зеленые водоросли, а в сульфатном оз. Ключик – диатомеи. Отмечалась закономерное возрастание числа видов диатомей с 18,6% до 40% (оз. Ключик), при снижении видового богатства зеленых (с 33,5% до 24,0%) и эвгленовых (с 9,6% до 3,6%) водорослей соответственно. Для оз. Святое Дедовское заметнее других выражено участие харовых водорослей (до 13,2% состава) в сложении таксономического разнообразия.

Как показали исследования некоторых водных экосистем Нижегородской области – рек и озер Керженского заповедника (Воденеева, 2006), водоемов территории г. Нижнего Новгорода (Охапкин и Старцева, 2003), доминирующие виды в фитопланктоне этих водных экосистем могут составлять от 20 до 30% общего перечня. В исследуемых озерах состав доминирующих видов насчитывал 114 видовых и внутривидовых таксонов, или 26,38% от общего состава водорослей. Однако в отдельных озерах их вклад мог быть меньше, составляя от 13 до 20%, что может быть связано с отсутствием более длительных рядов наблюдений.

В озере Святое Дедовское соотношение доминирующих групп в целом совпадало с таковым в общем списке: преобладали зеленые и диатомовые водоросли, в совокупности определяя более 50% общего состав доминант, доля охрофитовых (золотистые) составляла 14%, представители остальных отделов в доминант представлены менее 10%.

В остальных озерных системах соотношение доминирующих таксонов имело свои особенности. Так, фитопланктон озера Ключик существенно отличался как по видовому составу, так и по составу доминантов не только в группе изученных озер, но также и в сравнении с другими карстовыми водоемами лесной и лесостепной ландшафтно-географических зон Европейской России (Гусев, 2011; Палагушкина, 2004). Фитопланктон этого водоема имел выраженный диатомовый характер (Рис. 2) и полное отсутствие в группе доминант по биомассе цианобактерий. Вклад зеленых, охрофитовых, криптофитовых и динофлагеллят составлял 7-10%, эвгленовых и харовых – 2-4%. Диатомовый характер фитопланктона, видимо, являются типичным для гипсовых озер, и также отмечался на примере озера Голубое (Самарская обл.) (Тарасова, 2010).

 

Рис.2. Таксономическое разнообразие доминирующих по биомассе групп фитопланктона карстовых озер

 

В оз. Светлояр среди доминант по видовому богатству преобладали эвглениды (за счет разнообразия рода Trachelomonas), формируя до 25% общего списка. В более ранний период исследования (начало 2000х) их вклад составлял порядка 20%. Таким образом, в современный период роль данной группы в фитопланктоне озера заметно возросла как в таксономическом, так и ценотическом плане, что может свидетельствовать об усилении процессов эвтрофирования этого водоема на фоне усиления рекреационной нагрузки (Okhapkin et al., 2022b). На втором месте в группе доминант были представители диатомовых, зеленых и золотистых (Ochrophyta) (по 15-17%), цианобактерии и криптомонады – на третьем (8-10%).

По биотопической приуроченности среди доминирующих видов альгоценозов в озерах Светлояр и Святое Дедовское преобладали истинно планктонные формы (58-70% общего списка) (Рис. 3). Среди доминант в озере Ключик доля планктонных видов была в 2-2,3 раза ниже, здесь возрастала доля бентосных форм (до 20%), что может свидетельствовать о процессах бентификации в этом водоеме. Во всех изученных озерах следует отметить высокую долю видов, способных заселять разные биотопы. Их доля могла составлять от 25 до 50% общего списка доминант.

 

Рис.3. Эколого-географическая характеристика доминирующих видов исследуемых озер (I – местообитание, II – географический элемент флоры, III – галобность, IV – pH среды, V – сапробность).

Примечания:

I – пл. – планктонные, б. – бентосные, л. – литоральные, о. – обрастатели, э. – эпибионты, через дефис – гетеротопные виды;

II – косм. – космополиты, с-а – северо-альпийские, бор. – бореальные;

III – инд. – индифференты, ог. – олигогалобы, гл. – галофилы, гб. – галофобы;

IV – инд. – индифференты, ал. – алкалифилы, ац. – ацидофилы;

V – индикаторы сапробности)

 

По географическому распространению основная часть перечня доминирующих видов водорослей была представлена космополитными формами (95-97%), представители бореальных (Xanthidium antilopaeum Kützing, Spondylosium planum (Wolle) West & G.S.West из десмидиевых) и северо-альпийских (Pinnularia episcopalis Cleve из диатомовых) ареалов встречались единично.

По отношению к содержанию ионов натрия и хлора лидировали виды-индифференты (76-95%), доля олигогалобов варьировала от 5% (оз. Святое Дедовское) до 16% (озеро Светлояр). Галофилы, способные обитать в пресноводных или слегка солоновато водных местообитаниях, а также галофобы, не выдерживающие повышенного содержания NaСl в воде были отмечены только в озерах Ключик и Светлояр, составляя 4–5% состава индикаторов галобности. Более половины состава доминант характеризовались индифферентным отношением к рН воды. Виды, предпочитающие щелочные условия в оз. Ключик составили чуть менее половины состава, в оз. Светлояр – 19%, в оз. Святое Дедовское – 25%. Индикаторы кислых вод (Vacuolaria virescens Cienkowski, Aulacoseira distans (Ehrenberg) Simonsen) были отмечены только в озерах Ключик и Светлояр.

Среди показателей органического загрязнения в оз. Ключик и оз. Святое Дедовское отмечено преобладание индикаторов β- мезосапробного загрязнения. В озере Светлояр наряду с высокой долей β-мезосапробов, заметный вклад отмечен для представителей α-β-мезосапробной зоны. По результатам многолетних исследований для этого водоема показана тенденция к возрастанию представленности в общем видовом составе индикаторов более загрязненных вод β-α, α-β мезосапробных, α-мезосапробных и α-мезо-полисапробных вод (с 9 до 13%,) что может свидетельствовать о возрастании эвтрофирования водоема (Okhapkin et al., 2022b).

Для всех доминирующих видов были рассчитаны индексы встречаемости (pF), частоты доминирования (DF) и порядка доминирования (Dt). Из 114 выявленных в составе доминант таксонов, лишь 13 имели высокие показатели DF>10, Dt>10 и pF>20 (Таблица 3). Отмеченные виды принадлежали к 5 группам водорослей – криптофитовые, эвгленовые, харовые, диатомовые и динофитовые, из них лишь среди динофлагелят были выявлены общие доминирующие таксоны во всех исследованных озерах.

 

Таблица 3. Доминирующие виды и функциональные группы (ФГ) фитопланктона исследуемых водоемов

Водоем	Таксон	ФГ* (кодон)	D	pF	DF	Dt
Ключик	Bacillariophyta
	Cyclotella distinguenda	B	59	75.4	53.6	71.1
	Cyclotella sp.	A	15	39.1	13.6	34.8
	Cryptophyta
	Cryptomonas sp.	Y	17	42.7	15.4	36.1
	Dinophyta
	Ceratium hirundinella	Lo	19	22.7	17.3	76.2
	Peridinium cinctum	Lo	31	36.4	28.2	77.5
Светлояр	Bacillariophyta
	Lindavia comta	B	11	50	14.5	29
	Asterionella formosa	C	11	50	14.5	29
	Dinophyta
	Ceratium hirundinella	Lo	20	40.8	26.3	64.5
	Peridinium cinctum	Lo	26	43.4	34.2	78.8
	Eugelenophyta
	Trachelomonas rugulosa	W2	10	21.0	13.1	62.4
	Trachelomonas volvocina	W2	19	67.1	25	37.2
	Trachelomonas volvocina var. subglobosa	W2	12	22.4	15.8	70.5
Святое Дедовское	Bacillariophyta
	Cyclotella sp.	A	4	45.2	12.9	28.5
	Tabellaria fenestrata	N	6	45.2	19.3	42.7
	Cryptophyta
	Komma caudata	X2	6	61.3	19.3	31.5
	Dinophyta
	Peridinium cinctum	Lo	13	45.2	41.9	92.7
	Charophyta
	Staurodesmus incus var. ralfsii	N	15	61.3	48.4	78.9

Примечание: * - Наименование кодонов дано согласно функциональной классификации фитопланктона по: Padisàk et al., 2009

 

Пресноводные динофлагелляты являются важным компонентом озерного фитопланктона (Трифонова, 1990). Для экологии динофитовых водорослей характерно широкое распространение в водоемах различного трофического статуса, толерантность к низкой освещенности. а также способность к миграциям и миксотрофному типу питания, что позволяет им конкурировать в экстремальных условиях: при дефиците биогенов, закислении, повышенной минерализации воды (Regel et al., 2004). В исследованных озерах максимальный вклад динофитовых в общую биомассы, как правило, отмечался в период летней стратификации и мог составлять до 68-93% суммарных значений (озера Святое Дедовское и Светлояр соответственно). В озере Ключик, имеющему разные по термическому режиму акватории, доминирование динофитовых было заметным лишь в прогреваемой части водоема, возрастая здесь до 50-70% суммарных показателей. Среди представителей этой группы высоким порядком доминирования характеризовались крупноклеточные панцирные перидинеи из функциональной группы L₀ – Ceratium hirundinella (O.F.Müller) Dujardin (Dt=64,5–76,2) и Peridinium cinctum (O.F.Müller) Ehrenberg (Dt=77,5–92,74), из них последний в качестве доминанта отмечался во всех трех озерах. Известно, что C. hirundinella – частый доминант летнего планктона большинства озер умеренных широт (Трифонова, 1990; Darki and Krakhmalnyi, 2019), один из наиболее теплолюбивых видов динофлагеллят. Показано, что его вегетация обусловлена условиями стратификации (Miracle et al., 1992; Darki and Krakhmalnyi, 2019), хотя данный вид может встречаться и в периоды перемешивания (MacDonagh et al., 2005). Максимальные концентрации клеток C. hirundinella, как правило, происходят в зоне термоклина (Hedger et al., 2004). Представители вида P. cinctum также, как и C. hirundinella, имеют широкое распространение в пресноводных местообитаниях как умеренного, так и тропического поясов (часто развиваются в комплексе), способны практически без ограничений приспосабливаться к окружающим условиям (Gürkan et al., 2004). Было установлено (Regel et al., 2004), что для лучшего фотосинтеза вид должен мигрировать на оптимальную глубину (30% поверхностной освещенности). В вертикальном распределении динофлагеллят в озере Светлояр, в условиях выраженной летней стратификации, концентрирование популяций этих видов отмечалось на нижней границе металимниона, где эти представители благодаря способности к вертикальной миграции приобретали преимущества при дефиците биогенов в эпилимнионе (Darki and Krakhmalnyi, 2019); в период осенней гомотермии – в поверхностном слое. Максимальные подъемы биомассы у C. hirundinella летом составляли до 2-3 г/м³, у P. cinctum – около 1 г/м³. В озере Ключик, в условиях сглаженной стратификации (восточная часть водоема) приуроченность динофитовых водорослей к определенным горизонтам отметить не удалось.

Вклад диатомовых водорослей в показатели развития фитопланктона исследованных озер оказался максимальным для гипсового озера Ключик, здесь отмечалось их полное господство (более 90% общей численности и 50-100% биомассы) в холодной части водоема и его переходной зоне. В этой части озера разгружаются воды подземной реки, создавая благоприятные условия для чувствительных к стратификации диатомей, часто они развивались у дна. В условиях высокой прозрачности (до 8,5 м) и отсутствия ограничения света фотосинтез был возможен во всей толще воды, в том числе и в придонной зоне (Okhapkin et al., 2022a).

Среди слабоминерализованных водоемов в озере Святое Дедовское наиболее заметной доля диатомей (40-60% общих показателей биомассы) оказалась во время весеннего и осеннего перемешивания вод. В озере Светлояр сроки перемешивания скоротечны (примерно две недели), в результате чего в водоеме не формировалось протяженных для достижения заметных численности и биомассы Bacillariophyta периодов пониженной температуры (5–15°С) и турбуленции вод (Okhapkin et al., 2022b). Незначительная доминирующая роль диатомей (их доля в средневегетационной биомассе была 4.64–30.42%) в этом водоеме, по всей видимости, также связана с четким разделением водной толщи на оксигенную и аноксигенную составляющие, выносом кремния, находящегося в составе панцирей Bacillariophyta, из трофогеннго слоя на дно и слабым поступлением его с водосбора. Сведения о незначительной ценозообразующей роли диатомей планктоне приводились и для некоторых светловодных озер умеренной зоны России (Гусев, 2007; Корнева, 2015).

Среди центрических диатомей высокие значения частоты (DF) и порядка (Dt) доминирования отмечались для представителей родов Cyclotella, Lindavia, принадлежавщих к функциональной группе В, обитателей мезотрофных озер, чувствительных к стратификации вод (Padisàk et al., 2009).

Преобладание видов Cyclotella является характерным для озер карстового типа, как в умеренной зоне, так и в теплом поясе, особенно во время весеннего и осеннего перемешивания (Danielidis et al., 1996; Petar et al., 2014; Udovič et al., 2017). Среди представителей этого рода максимальные параметры доминирования отмечались для Cyclotella distinguenda Hustedt (DF=53,6, Dt=71,1, pF=75,4), которая доминировала только в планктоне гипсового озера Ключик, формируя здесь монодоминантные альгоценозы и достигая уникально высоких значений биомассы (более 100 г/м³). Данный вид рассматривается как редкий для альгофлоры бассейна Волги (Genkal et al., 2019; Vodeneeva et al., 2020; Okhapkin et al., 2022a), а также для рек Венгрии (Kiss et al., 2012). Высокие значения развития этого вида в исследуемом водоеме свидетельствуют об оптимальных условиях и, по-видимому, полном отсутствии конкуренции с другими представителями фитопланктона в данном сочетании и динамике экологических факторов (высокая минерализация, благоприятная световой режим, низкий температурный фон и отсутствие термической стратификации).

В слабоминерализованном озере Святое Дедовское среди видов рода Cyclotella отмечались в основном мелкоклеточные формы, а их максимальное развитие приходилось на последнюю фазу весеннего перемешивания. Доля этих видов чаще соответствовало 15-20% суммарных значений биомассы. В летний сезон они уступали динофлагеллятам, в период осенней гомотермии – пеннатным видам диатомей или харовым водорослям. В озере Светлояр среди центрических диатомовых выделялась Lindavia comta (Kützing) T.Nakov & al. (DF=14,5, Dt=29, pF=50). Этот вид – космополитный и эвритермный, в олиготрофных озерах является доминантом летнего планктона, в мезотрофных – выступает в роли субдомината весной (Трифонова, 1990). В озере Светлояр L. comta отмечалась как сопутствующий компонент (10-15% суммарных показателей, биомасса менее 1 г/м³) основным ценотическим комплексам фитопланктона, что может свидетельствовать о переходном олиготрофно-мезотрофном статусе этого водоема.

Значимые показатели доминирования среди пеннатных диатомей отмечались для Asterionella formosa Hassal (Dt=29, pF=50) (озеро Светлояр) и Tabellaria fenestrata (Lyngbye) Kützing (Dt=42.7, pF=45.2) (озеро Святое Дедовское).

Известно, что виды рода Tabellaria, включенные в кодон N, являются ацидобионтами, развиваясь в закисленных водоемах (Battarbee et al., 1985; Сиренко и Паршикова, 1993; Воденеева, 2006), в момент исследований значения слабокислой реакции среды зафиксированы и в оз. Святое Дедовское. Их присутствие в качестве ценозообразующих видов отмечалось в растительном планктоне ацидных водоемов Финляндии (Lepistö and Rosenström, 1998), Южной Карелии (Никулина, 1997), Швеции (Wahlstrom and Danilov, 2003), в лесных озерах и водотоках Нижегородского Южного Заволжья (Воденеева, 2006) и др. Среди видов этого рода, Tabellaria fenestrata, относится к характерным доминантам больших олиготрофных озер (Петрова, 1990). Постоянное присутствие этого таксона в альгоценозах озера Святое Дедовское (доля в общей биомассе 15-60%) подтверждает олиготрофный статус этого водоема, его заметные морфометрические характеристики, а также условия заболоченности водосбора.

Другой представитель пеннатных диатомей, отмеченный в качестве постоянно компонента фитопланктона озера Светлояр, A. formosa, также рассматривается типичным летним доминантом альгоценозов разнотипных водоемов (Трифонова, 1990; Петрова, 1990), часто встречающегося в водных экосистемах Волжского бассейна (Okhapkin et al., 2022b). Массовое развитие этого вида может свидетельствовать об усилении процессов эвтрофирования. В экосистеме Светлояра популяции этого вида встречались в весенний и летний сезон, однако их развитие степени «цветения» не достигало. Данный вид вегетировал по всему столбцу воды (биомасса A. formosa варьировала от 0,15 (на глубине 7 м) до 0,48 г/м³ (на поверхности)).

В высокоминерализованном озере Ключик пеннатные диатомовые, в основном бентосные виды родов Pinnularia, Navicula, входили в перечень доминирующих таксонов, но значимых величин частоты и порядка доминирования не имели.

В озере Святое Дедовское в перечне массовых видов, имеющих высокие показатели доминирования, отмечены представители эвгленовых водорослей – Trachelomonas rugulosa F.Stein, Trachelomonas volvocina (Ehrenberg) Ehrenberg и Trachelomonas volvocina var. subglobosa Lemmermann (кодон W2), предпочитающие придонные слои водной толщи. Последний представитель выделялся по показателям порядка доминирования в данном озере (DF=15,8, Dt=70,5, pF=22,4). Развитие трахеломонад происходило в течение всего вегетационного сезона (их доля варьировала от 10-15%), а также в подледный период, где их вклад мог быть более 90%. В современный период отмечается тенденция к постепенному возрастанию роли эвгленовых водорослей в альгоценозах в летний сезон, что может свидетельствовать о возрастании концентрации органических веществ в воде и усилении процессов эвтрофирования.

В озерах Ключик и Святое Дедовское среди значимых структурообразующих фитофлагеллят также отмечены представители криптофитовых водорослей (Cryptomonas spp. – DF=15,4, Dt=36,1, pF=42,5; Komma caudata (L.Geitler) D.R.A.Hill – DF = 19,3, Dt = 31,5, pF = 61,3). Эти виды, имея схожую с динофитовыми и эвгленовыми водорослями способность к миксотрофии и миграциям, способны конкурировать с другими представителями фитопланктона за ресурсы. В планктоне исследуемых озер криптомонады чаще выполняли сопутствующие роли, а их доля в показателях развития варьировала от 7 до 15%.

В озере Святое Дедовское среди других групп фитопланктона значимые показатели доминирования также отмечались для представителей десмидиевых водорослей (отдел Charophyta) - Staurodesmus incus var. ralfsii (West) Teiling (кодон N, постоянно или временно перемешиваемые слои в 2-3 м толщиной или мелководные озера, где средняя глубина этого же порядка или больше, а также эпилимнион стратифицированных озер) – DF=48,4, Dt=78,9, pF=61,3, что отражает заболоченный характер водосбора.

Синезеленые водоросли как доминанты и субдоминанты по биомассе не были характерны для фитопланктона исследуемых водных экосистем. Однако развитие мелкоклеточных колониальных цианобактерий (роды Aphanocapsa, Aphanothece), как доминантов численности фитопланктона, также как мелкоклеточных коккоидных форм из зеленых водорослей (роды Dactylosphaerium, Dictyosphaerium), было отмечено для всех из изученных озер. В аномально жаркие годы (2010 г.) с антициклональным типом погоды в оз. Светлояр отмечались вспышки цветения диазотрофных цианобактерий из кодона H1 (виды, чувствительные к перемешиванию воды) – представители рода Dolichospermum, которые могли формировать на пике развития до 32.9 г/м³ (Okhapkin et al., 2022). Однако в последующие годы эти виды выпадали из альгоценозов озера.

Метод многофакторного дисперсионного анализа (PERMANOVA) состава доминирующих видов фитопланктона, участвующих в сложении численности и биомассы исследованных озер (по коэффициенту Сёренсена-Чекановского), показал статистически значимую низкую степень их сходства (Таблица 4), что может свидетельствовать о своеобразии ценогенеза водорослей в каждом из изученных озер, обусловленном влиянием определенной комбинации факторов. При визуализации полученных данных продемонстрировано четкое разделение исследованных озер по составу альгоценозов (Рис. 4).

 

Таблица 4. Статистические параметры (F – критерий Фишера, P – уровень значимости) при оценке сходства состава доминирующих видов по численности и биомассе исследованных озер.

Permanova
	Доминанты (по численности)		Доминанты (по биомассе)
	F-критерий	P (>F)	F-критерий	P (>F)
Озеро	13.49	0,001***	11.91	0,001***
Ключик_vs_Светлояр	8.66	0,001***	9.44	0,001***
Ключик_vs_Святое Дедовское	17.20	0,001***	13.69	0,001***
Светлояр_vs_Святое Дедовское	15.47	0,001***	12.71	0,001***

 

Рис.4. Различия доминирующих комплексов по численности (I) и биомассе (II) фитопланктона исследуемых озер (визуализация по данным многофакторного дисперсионного анализа (Permanova)).

 

При сравнении состава функциональных групп фитопланктона исследованных озер по биомассе также продемонстрировал статистически значимую низкую степень их сходства (Таблица 5, Рис. 5, II), однако различие состава функциональных групп по численности для озер Светлояр и Святое Дедовское был выражено слабее (Таблица 5, Рис. 5, I). Вероятно, это некоторое сходство определялось условиями формирования фитопланктона данных озер, а именно высокими значениями глубины и прозрачности вод.

 

Таблица 5. Статистические параметры (F – критерий Фишера, P – уровень значимости) при оценке сходства состава доминирующих и функциональных комплексов исследованных озер.

Permanova
	FG (по численности)		FG (по биомассе)
		P (>F)	F value	P (>F)
Озеро	16.43	0,001***	19.88	0,001***
Ключик_vs_Светлояр	15.53	0,001***	16.83	0,001***
Ключик_vs_Святое Дедовское	21.71	0,001***	22.93	0,001***
Светлояр_vs_Святое Дедовское	7.75	0,001***	19.34	0,001***

 

Рис.5. Различия функциональных комплексов по численности (I) и по биомассе (II) фитопланктона исследуемых озер (визуализация по данным многофакторного дисперсионного анализа (Permanova))

 

4. Заключение

В составе фитопланктона озер Ключик, Светлояр и Святое Дедовское выявлено 432 видовых и внутривидовых таксонов водорослей, принадлежащих 8 отделам. Анализ альгофлоры исследованных озер показал таксономическую значимость отделов Cyanobacteria, Chlorophyta, Bacillariophyta, Ochrophyta и Euglenophyta, составляющих более 70% от общего видового богатства. Состав доминирующих видов насчитывал 114 видов водорослей (26,38% от общего состава): в озере Святое Дедовское преобладали зеленые и диатомовые (50%) водоросли, в озере Светлояр – эвглениды (25%), в озере Ключик – диатомеи (более 40%).

Основу флористического списка среди доминирующих видов альгоценозов в озерах Светлояр и Святое Дедовское составляли планктонные формы (58-70% общего списка). В озере Ключик доля планктонных видов была в 2-2,3 раза ниже, здесь возрастала доля бентосных форм (до 20%). Для большинства выявленных видов характерно космополитное распространение, представители бореальных и северо-альпийских ареалов встречались единично.

Среди 13 доминантов (из 5 отделов), имеющих высокие показатели DF>10, Dt>10 и pF>20, во всех озерах отмечены динофлагелляты Ceratium hirundinella, Peridinium cinctum (функциональная группа L₀), с максимальным развитием в период летней стратификации. В группе диатомовых везде преобладали виды центрических диатомей из рода Cyclotella (кодон В), достигая максимальных показателей развития в условиях перемешивания вод. Состав остальных доминирующих групп в каждом водоеме определялся его лимнологическими особенностями.

С использованием метода многофакторного дисперсионного анализа (PERMANOVA) показана статистически значимая (P (>F)=0,001) низкая степень сходства доминирующих и функциональных комплексов фитопланктона, что может свидетельствовать о своеобразии ценогенеза водорослей в каждом из изученных озер, обусловленном влиянием определенной комбинации факторов, в частности температуры, прозрачности, водородного показателя и содержания кислорода.

Полученные данные по частоте встречаемости и показателям доминирования выявленных массовых видов отражают их экологические особенности, а также потенциальные возможности максимального развития при определенных сочетаниях факторов, что может быть использовано в системе экологического мониторинга водных экосистем.

Конфликт интересов

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Об авторах

Е. М. Шарагина

ФГАОУ ВО Нижегородский государственный университет им. Н.И. Лобачевского

Автор, ответственный за переписку.
Email: sharagina@ibbm.unn.ru
Россия, пр. Гагарина, 23, Нижний Новгород, 603950

П. В. Кулизин

ФГАОУ ВО Нижегородский государственный университет им. Н.И. Лобачевского

Email: sharagina@ibbm.unn.ru
Россия, pr. Gagarin, 23, Nizhny Novgorod, 603950

Н. А. Старцева

ФГАОУ ВО Нижегородский государственный университет им. Н.И. Лобачевского

Email: sharagina@ibbm.unn.ru
Россия, пр. Гагарина, 23, Нижний Новгород, 603950

Д. А. Журова

ФГАОУ ВО Нижегородский государственный университет им. Н.И. Лобачевского; ФГБНУ Всероссийский научно-исследовательский институт рыбного хозяйства и океанографии, Нижегородский филиал

Email: sharagina@ibbm.unn.ru
Россия, пр. Гагарина, 23, Нижний Новгород, 603950; Московское шоссе, 31, Нижний Новгород, 603116

Я. В. Середнева

ФГАОУ ВО Нижегородский государственный университет им. Н.И. Лобачевского

Email: sharagina@ibbm.unn.ru
Россия, пр. Гагарина, 23, Нижний Новгород, 603950

Т. Хедаириа

ФГАОУ ВО Нижегородский государственный университет им. Н.И. Лобачевского

Email: sharagina@ibbm.unn.ru
Россия, пр. Гагарина, 23, Нижний Новгород, 603950

А. Г. Охапкин

ФГАОУ ВО Нижегородский государственный университет им. Н.И. Лобачевского

Email: sharagina@ibbm.unn.ru
Россия, пр. Гагарина, 23, Нижний Новгород, 603950

Е. Л. Воденеева

ФГАОУ ВО Нижегородский государственный университет им. Н.И. Лобачевского

Email: sharagina@ibbm.unn.ru
Россия, пр. Гагарина, 23, Нижний Новгород, 603950

Список литературы

Дополнительные файлы