Possibilities of using granulocyte colony-stimulating factor in reproductive medicine. A literature review

Cover Page


Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Granulocyte colony-stimulating factor (G-CSF) is a hematopoietic glycoprotein that promotes proliferation, differentiation and activation of myeloid lineage cells. The abundant presence of G-CSF receptors in the female reproductive system highlights its possible importance in oogenesis, ovulation, implantation, and pregnancy development. This literature review describes the main aspects of G-CSF use in reproductive medicine, such as ovulation induction in women with the luteinized unruptured follicle syndrome, the improvement of folliculogenesis, overcoming repeated implantation failures, therapy of thin endometrium and recurrent pregnancy loss.

About the authors

Cong Tuan Nguyen

Saint Petersburg State University

Author for correspondence.
Email: dr.tuan99999@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-4665-9025

MD, Post-Graduate Student

Viet Nam, 7-9, Universitetskaya nab., Saint Petersburg, 199034

Dariko A. Niauri

Saint Petersburg State University; The Research Institute of Obstetrics, Gynecology, and Reproductology named after D.O. Ott

Email: d.niauri@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-1556-248X
SPIN-code: 4384-9785

MD, PhD, DSci (Medicine), Professor

Russian Federation, 7-9, Universitetskaya nab., Saint Petersburg, 199034; Saint Petersburg

Natalya I. Tapilskaya

The Research Institute of Obstetrics, Gynecology, and Reproductology named after D.O. Ott; Saint Petersburg State Pediatric Medical University

Email: tapnatalia@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0001-5309-0087

MD, PhD, DSci (Medicine), Professor

Russian Federation, Saint Petersburg; Saint Petersburg

Aleksandr M. Gzgzyan

Saint Petersburg State University; The Research Institute of Obstetrics, Gynecology, and Reproductology named after D.O. Ott

Email: agzgzyan@gmail.com
ORCID iD: 0000-0003-3917-9493
SPIN-code: 6412-4801

MD, PhD, DSci (Medicine)

Russian Federation, 7-9, Universitetskaya nab., Saint Petersburg, 199034; Saint Petersburg

References

  1. Metcalf D. Clonal extinction of myelomonocytic leukemic cells by serum from mice injected with endotoxin. Int J Cancer. 1980;25(2):225–233. doi: 10.1002/ijc.2910250210
  2. Sachs L. The molecular control of blood cell development. Science. 1987;238(4832):1374–1379. doi: 10.1126/science.3317831
  3. Nicola NA, Metcalf D, Matsumoto M, Johnson GR. Purification of a factor inducing differentiation in murine myelomonocytic leukemia cells. Identification as granulocyte colony-stimulating factor. J Biol Chem. 1983;258(14):9017–9023
  4. Welte K, Platzer E, Lu L, et al. Purification and biochemical characterization of human pluripotent hematopoietic colony-stimulating factor. Proc Natl Acad Sci USA. 1985;82(5):1526–1530. doi: 10.1073/pnas.82.5.1526
  5. Le Beau MM, Lemons RS, Carrino JJ, et al. Chromosomal localization of the human G-CSF gene to 17q11 proximal to the breakpoint of the t(15;17) in acute promyelocytic leukemia. Leukemia. 1987;1(12):795–799
  6. Root RK, Dale DC. Granulocyte colony-stimulating factor and granulocyte-macrophage colony-stimulating factor: comparisons and potential for use in the treatment of infections in nonneutropenic patients. J Infect Dis. 1999;179 Suppl 2:S342–S352. doi: 10.1086/513857
  7. Morris ES, MacDonald KP, Rowe V, et al. Donor treatment with pegylated G-CSF augments the generation of IL-10-producing regulatory T cells and promotes transplantation tolerance. Blood. 2004;103(9):3573–3581. doi: 10.1182/blood-2003-08-2864
  8. Rutella S, Zavala F, Danese S, et al. Granulocyte colony-stimulating factor: a novel mediator of T cell tolerance. J Immunol. 2005;175(11):7085–7091. doi: 10.4049/jimmunol.175.11.7085
  9. Würfel W. Treatment with granulocyte colony-stimulating factor in patients with repetitive implantation failures and/or recurrent spontaneous abortions. J Reprod Immunol. 2015;108:123–135. doi: 10.1016/j.jri.2015.01.010
  10. Salmassi A, Schmutzler AG, Huang L, et al. Detection of granulocyte colony-stimulating factor and its receptor in human follicular luteinized granulosa cells. Fertil Steril. 2004;81 Suppl 1:786–791. doi: 10.1016/j.fertnstert.2003.09.039
  11. Larsen A, Davis T, Curtis BM, et al. Expression cloning of a human granulocyte colony-stimulating factor receptor: a structural mosaic of hematopoietin receptor, immunoglobulin, and fibronectin domains. J Exp Med. 1990;172(6):1559–1570. doi: 10.1084/jem.172.6.1559
  12. Uzumaki H, Okabe T, Sasaki N, et al. Identification and characterization of receptors for granulocyte colony-stimulating factor on human placenta and trophoblastic cells. Proc Natl Acad Sci USA. 1989;86(23):9323–9326. doi: 10.1073/pnas.86.23.9323
  13. Calhoun DA, Donnelly WH Jr, Du Y, et al. Distribution of granulocyte colony-stimulating factor (G-CSF) and G-CSF-receptor mRNA and protein in the human fetus. Pediatr Res. 1999;46(3):333–338. doi: 10.1203/00006450-199909000-00015
  14. Calhoun DA, Lunoe M, Du Y, Christensen RD. Granulocyte colony-stimulating factor is present in human milk and its receptor is present in human fetal intestine. Pediatrics. 2000;105(1):e7. doi: 10.1542/peds.105.1.e7
  15. Liu H, Jia D, Fu J, et al. Effects of granulocyte colony-stimulating factor on the proliferation and cell-fate specification of neural stem cells. Neuroscience. 2009;164(4):1521–1530. doi: 10.1016/j.neuroscience.2009.09.045
  16. Cai L, Jeong YW, Jin YX, et al. Effects of human recombinant granulocyte-colony stimulating factor treatment during in vitro culture on porcine pre-implantation embryos. PLoS One. 2020;15(3):e0230247. doi: 10.1371/journal.pone.0230247
  17. Fahey JV, Schaefer TM, Channon JY, Wira CR. Secretion of cytokines and chemokines by polarized human epithelial cells from the female reproductive tract. Hum Reprod. 2005;20(6):1439–1446. doi: 10.1093/humrep/deh806
  18. Makinoda S, Hirosaki N, Waseda T, et al. Granulocyte colony-stimulating factor (G-CSF) in the mechanism of human ovulation and its clinical usefulness. Curr Med Chem. 2008;15(6):604–613. doi: 10.2174/092986708783769740
  19. Shibata T, Makinoda S, Waseda T, et al. Granulocyte colony-stimulating factor as a potential inducer of ovulation in infertile women with luteinized unruptured follicle syndrome. Transl Res. 2016;171:63–70. doi: 10.1016/j.trsl.2015.10.003
  20. Fujiia R, Shibataa T, Neyatania N , et al. Granulocyte colony-stimulating factor (G-CSF) prevents luteinized unruptured follicle (LUF) caused clomiphene treatment. Fertil Steril. 2013;100(3, Suppl):S258. doi: 10.1016/j.fertnstert.2013.07.1087
  21. Salmassi A, Schmutzler AG, Schaefer S, et al. Is granulocyte colony-stimulating factor level predictive for human IVF outcome? Hum Reprod. 2005;20(9):2434–2440. doi: 10.1093/humrep/dei071
  22. Frydman R, Osipova A, Piccinni MP, et al. The predictive role of granulocyte colony-stimulating factor and other cytokines in follicular fluid on the embryo implantation. Fertil. Steril. 2009;92(Suppl. 1):S249. doi: 10.1016/j.fertnstert.2009.07.1631
  23. Lédée N, Gridelet V, Ravet S, et al. Impact of follicular G-CSF quantification on subsequent embryo transfer decisions: a proof of concept study. Hum Reprod. 2013;28(2):406–413. doi: 10.1093/humrep/des354
  24. Tournaye H, D’Hooghe T, Verheyen G, et al. Clinical performance of a specific granulocyte colony stimulating factor ELISA to determine its concentration in follicular fluid as a predictor of implantation success during in vitro fertilization. Gynecol Endocrinol. 2020;36(1):44–48. doi: 10.1080/09513590.2019.1631283
  25. Scarpellini F, Sbracia M, Patella A. G-CSF pharmacologic supplementation in the ART (Assisted Reproductive Technologies) treatment cycles of low responder women. J Reprod Immunol. 2009;81(2):158–159. doi: 10.1016/j.jri.2009.06.222
  26. Noël L, Donneau AF, Jouan C, et al. Absence of correlation between follicular fluid volume and follicular granulocyte colony-stimulating factor, a predictor of embryo implantation and successful delivery. Gynecol Endocrinol. 2020;36(3):268–272. doi: 10.1080/09513590.2019.1650341
  27. Würfel W. Approaches to better implantation. J Assist Reprod Genet. 2000;17:473.
  28. Kamath MS, Kirubakaran R, Sunkara SK. Granulocyte-colony stimulating factor administration for subfertile women undergoing assisted reproduction. Cochrane Database Syst Rev. 2020;1(1):CD013226. doi: 10.1002/14651858.CD013226.pub2
  29. Aleyasin A, Abediasl Z, Nazari A, Sheikh M. Granulocyte colony-stimulating factor in repeated IVF failure, a randomized trial. Reproduction. 2016;151(6):637–642. doi: 10.1530/REP-16-0046
  30. Scarpellini F, Sbracia M. The use of G-CSF for implantation failure in IVF: a clinical trial. Fertil Steril. 2011;96(3 Suppl.):S93. doi: 10.1016/j.fertnstert.2011.07.359
  31. Davari-Tanha F, Shahrokh Tehraninejad E, Ghazi M, Shahraki Z. The role of G-CSF in recurrent implantation failure: A randomized double blind placebo control trial. Int J Reprod Biomed. 2016;14(12):737–742. doi: 10.29252/ijrm.14.12.737
  32. Eftekhar M, Miraj S, Farid Mojtahedi M, Neghab N. Efficacy of Intrauterine infusion of granulocyte colony stimulating factor on patients with history of implantation failure: A randomized control trial. Int J Reprod Biomed. 2016;14(11):687–690. doi: 10.29252/ijrm.14.11.687
  33. Barad DH, Yu Y, Kushnir VA, et al. A randomized clinical trial of endometrial perfusion with granulocyte colony-stimulating factor in in vitro fertilization cycles: impact on endometrial thickness and clinical pregnancy rates. Fertil Steril. 2014;101(3):710–715. doi: 10.1016/j.fertnstert.2013.12.016
  34. Zhang L, Xu WH, Fu XH, et al. Therapeutic role of granulocyte colony-stimulating factor (G-CSF) for infertile women under in vitro fertilization and embryo transfer (IVF-ET) treatment: a meta-analysis. Arch Gynecol Obstet. 2018;298(5):861–871. doi: 10.1007/s00404-018-4892-4
  35. Zeyneloglu HB, Tohma YA, Onalan G, Moran U. Granulocyte colony-stimulating factor for intracytoplasmic sperm injection patients with repeated implantation failure: which route is best? J Obstet Gynaecol. 2020;40(4):526–530. doi: 10.1080/01443615.2019.1631772
  36. Dieamant F, Vagnini LD, Petersen CG, et al. New therapeutic protocol for improvement of endometrial receptivity (PRIMER) for patients with recurrent implantation failure (RIF) — A pilot study. JBRA Assist Reprod. 2019;23(3):250–254. doi: 10.5935/1518-0557.20190035
  37. Obidniak D, Gzgzyan A, Kalugina A, Niauri D. Concentration of colony-stimulating growth factor (CSF) in uterine flushing as prognostic criterion of IVF cycle outcome in patients with recurrent implantation failure. Fertil Steril. 2018;110(4 Suppl.):e91. doi: 10.1016/j.fertnstert.2018.07.275
  38. Scarpellini F, Sbracia M. Use of granulocyte colony-stimulating factor for the treatment of unexplained recurrent miscarriage: a randomised controlled trial. Hum Reprod. 2009;24(11):2703–2708. doi: 10.1093/humrep/dep240
  39. Santjohanser C, Knieper C, Franz C, et al. Granulocyte-colony stimulating factor as treatment option in patients with recurrent miscarriage. Arch Immunol Ther Exp (Warsz). 2013;61(2):159–164. doi: 10.1007/s00005-012-0212-z
  40. Eapen A, Joing M, Kwon P, et al. Recombinant human granulocyte- colony stimulating factor in women with unexplained recurrent pregnancy losses: a randomized clinical trial. Hum Reprod. 2019;34(3):424–432. doi: 10.1093/humrep/dey393
  41. Zafardoust S, Akhondi MM, Sadeghi MR, et al. Efficacy of intrauterine injection of granulocyte colony stimulating factor (G-CSF) on treatment of unexplained recurrent miscarriage: A pilot RCT study. J Reprod Infertil. 2017;18(4):379–385
  42. Farimani M, Mehrabi N, Pirdehghan A, Bahmanzadeh M. The effects of subcutaneous administration of granulocyte colony-stimulating factor on pregnancy outcome after assisted reproductive technology: Clinical trial. Avicenna J Med Biochem. 2018;6(2):31–36. doi: 10.15171/ajmb.2018.08
  43. Liu KE, Hartman M, Hartman A, et al. The impact of a thin endometrial lining on fresh and frozen-thaw IVF outcomes: an analysis of over 40 000 embryo transfers. Hum Reprod. 2018;33(10):1883–1888. doi: 10.1093/humrep/dey281
  44. Liu KE, Hartman M, Hartman A. Management of thin endometrium in assisted reproduction: a clinical practice guideline from the Canadian Fertility and Andrology Society. Reprod Biomed Online. 2019;39(1):49–62. doi: 10.1016/j.rbmo.2019.02.013
  45. Ranisavljevic N, Raad J, Anahory T, et al. Embryo transfer strategy and therapeutic options in infertile patients with thin endometrium: a systematic review. J Assist Reprod Genet. 2019;36(11):2217–2231. doi: 10.1007/s10815-019-01576-w
  46. Gleicher N, Vidali A, Barad DH. Successful treatment of unresponsive thin endometrium. Fertil Steril. 2011;95(6):2123.e13–2123.e2.123E17. doi: 10.1016/j.fertnstert.2011.01.143
  47. Eftekhar M, Sayadi M, Arabjahvani F. Transvaginal perfusion of G-CSF for infertile women with thin endometrium in frozen ET program: A non-randomized clinical trial. Iran J Reprod Med. 2014;12(10):661–666.
  48. Xu B, Zhang Q, Hao J, Xu D, Li Y. Two protocols to treat thin endometrium with granulocyte colony-stimulating factor during frozen embryo transfer cycles. Reprod Biomed Online. 2015;30(4):349–358. doi: 10.1016/j.rbmo.2014.12.006
  49. Xie Y, Zhang T, Tian Z, et al. Efficacy of intrauterine perfusion of granulocyte colony-stimulating factor (G-CSF) for Infertile women with thin endometrium: A systematic review and meta-analysis. Am J Reprod Immunol. 2017;78(2). doi: 10.1111/aji.12701
  50. Sarvi F, Arabahmadi M, Alleyassin A, et al. Effect of increased endometrial thickness and implantation rate by granulocyte colony-stimulating factor on unresponsive thin endometrium in fresh in vitro fertilization cycles: A randomized clinical trial. Obstet Gynecol Int. 2017;2017:3596079. doi: 10.1155/2017/3596079
  51. Kunicki M, Łukaszuk K, Liss J, et al. Granulocyte colony stimulating factor treatment of resistant thin endometrium in women with frozen-thawed blastocyst transfer. Syst Biol Reprod Med. 2017;63(1):49–57. doi: 10.1080/19396368.2016.1251505
  52. Li Y, Pan P, Chen X, Li L, Li Y, Yang D. Granulocyte colony-stimulating factor administration for infertile women with thin endometrium in frozen embryo transfer program. Reprod Sci. 2014;21(3):381–385. doi: 10.1177/1933719113497286
  53. Kalem Z, Namli Kalem M, Bakirarar B, et al. Intrauterine G-CSF administration in recurrent implantation failure (RIF): An Rct. Sci Rep. 2020;10(1):5139. doi: 10.1038/s41598-020-61955-7
  54. Cruz M, Alecsandru D, García-Velasco JA, Requena A. Use of granulocyte colony-stimulating factor in ART treatment does not increase the risk of adverse perinatal outcomes. Reprod Biomed Online. 2019;39(6):976–980. doi: 10.1016/j.rbmo.2019.09.008
  55. Boxer LA, Bolyard AA, Kelley ML, et al. Use of granulocyte colony-stimulating factor during pregnancy in women with chronic neutropenia. Obstet Gynecol. 2015;125(1):197–203. doi: 10.1097/AOG.0000000000000602

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2021 Eсо-Vector



Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».