Impact of the method of delivery and feeding practice on the gut microbiome of infants in the postnatal period

Cover Page


Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

BACKGROUND: The increasing frequency of cesarean sections and artificial feeding creates a predisposition to allergic diseases, obesity, and diabetes mellitus. Pathogenesis of these involves changes in the gut microbiome of infants.

AIM: The aim of this study was to evaluate the impact of the method of delivery and feeding practice on the gut microbiome of infants.

MATERIALS AND METHODS: This study included 103 infants aged 4-6 weeks (group 1: 39 infants born vaginally and breastfed; group 2: 10 infants born vaginally and formula-fed; group 3: 31 infants born by caesarean section and breastfed; group 4: 23 infants born by caesarean section and formula-fed), each of whom had stool collected for 16S ribosomal RNA gene sequencing.

RESULTS: We found differences in the relative abundance of Akkermansia spp. [34.07 (29.29–38.85)% in group 4 and 0.01 (0.01–0.02)% in group 1; p = 0.011], Bifidobacterium spp. [30.68 (21.65–39.41)% in group 1 and 17.08 (9.86–21.68)% in group 4, (p = 0.002); 31.46 (24,30–52.97)% in group 3 and 17.08 (9.86–21.68)% in group 4 (p = 0.001)], and Enterococcus spp. [4.69 (1.01–8.59)% in group 3 and 0.58 (0.12–1.87)% in group 1 (p = 0.003); 4.29 (2.07–6.96)% in group 4 and 0.58 (0.12–1.87)% in group 1 (p = 0.001)]. The coefficient of correlation adaptometry was maximum for groups of infants who were breastfed. Analysis of the morbidity of infants in the first year of life revealed differences in the incidence of acute respiratory viral infections between infants in groups 1 and 4 (17.9 and 78.3%, respectively; p = 0.0064), as well as groups 3 and 4 (32.2 and 78.3%, respectively; p = 0.018).

CONCLUSIONS: The relative abundance of Bifidobacterium spp. depends on feeding practice to a greater extent than on the method of delivery. The method of delivery affects the relative abundance of opportunistic bacteria such as Enterococcus spp. Correlation analysis demonstrated the role of breastfeeding as a mechanism for “learning” and maturing the immune system of children.

About the authors

Victoria V. Barinova

Professor Bushtyreva’s Clinic Ltd.

Author for correspondence.
Email: victoria-barinova@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-8584-7096
SPIN-code: 5068-0680

MD, Cand. Sci. (Medicine)

Russian Federation, Rostov-on-Don

Dmitry O. Ivanov

St. Petersburg State Pediatric Medical University

Email: doivanov@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-0060-4168
SPIN-code: 4437-9626

MD, Dr. Sci. (Medicine), Professor

Russian Federation, Saint Petersburg

Irina O. Bushtyreva

Professor Bushtyreva’s Clinic Ltd.

Email: kio4@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-9296-2271
SPIN-code: 5009-1565

MD, Dr. Sci. (Medicine), Professor

Russian Federation, Rostov-on-Don

Vasilisa V. Dudurich

CerbaLab Ltd.

Email: vasilisadudurich@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-6271-5218
Russian Federation, Saint Petersburg

Dmitry E. Polev

St. Petersburg Pasteur Institute

Email: brantoza@gmail.com
ORCID iD: 0000-0001-9679-2791

Cand. Sci. (Biology)

Russian Federation, Saint Petersburg

Ekaterina E. Artouz

Rostov State Medical University

Email: artouz-ekaterina@rambler.ru
ORCID iD: 0009-0000-1516-7362
Russian Federation, Rostov-on-Don

References

  1. Paolella G, Vajro P. Maternal microbiota, prepregnancy weightand mode of delivery: intergenerational transmission of risk for childhood overweight and obesity. JAMA Pediatr. 2018:172(4):320–322. doi: 10.1001/jamapediatrics.2017.5686
  2. Blaser MJ, Dominguez-Bello MG. The human microbiome before birth. Cell Host Microbe. 2016.20(5):558–560. doi: 10.1016/j.chom.2016.10.014
  3. Blustein J, Attina T, Liu M, et al. Association of caesarean delivery with child adiposity from age 6 weeks to 15 years. Int. J. Obes. 2013;37(7):900–906. doi: 10.1038/ijo.2013.49
  4. Akagawa S, Tsuji S, Onuma C, et al. Effect of delivery mode and nutrition on gut microbiota in neonates. Ann Nutr Metab. 2019;74(2):132–141. doi: 10.1159/000496427
  5. Davis EC, Dinsmoor AM, Wang M, et al. Microbiome composition in pediatric populations from birth to adolescence: impact of diet and prebiotic and probiotic interventions. Dig Dis Sci. 2020;65(3):706–722. doi: 10.1007/s10620-020-06092-x
  6. Carpay NC, Kamphorst K, de Meij TGJ, et al. Microbial effects of prebiotics, probiotics and synbiotics after caesarean section or exposure to antibiotics in the first week of life: a systematic review. PLoS ONE. 2022;17(11):e0277405. doi: 10.1371/journal.pone.0277405
  7. Salas Garcia MC, Yee AL, Gilbert JA, et al. Dysbiosis in children born by caesarean section. Ann Nutr Metab. 2018;73(S3):24–32. doi: 10.1159/000492168
  8. Chen X, Shi Y. Determinants of microbial colonization in the premature gut. Mol Med. 2023;29:90. doi: 10.1186/s10020-023-00689-4
  9. Phillips-Farfán B, Gómez-Chávez F, Medina-Torres EA, et al. Microbiota signals during the neonatal period forge life-long immune responses. Int J Mol Sci. 2021;22(15):8162. doi: 10.3390/ijms22158162
  10. Francavilla R, Cristofori F, Tripaldi ME, et al. Intervention for dysbiosis in children born by C-section. Ann Nut. Metab. 2018;73(S3):33–39. doi: 10.1159/000490847
  11. Galazzo G, van Best N, Bervoets L, et al. Development of the microbiota and associations with birth mode, diet, and atopic disorders in a longitudinal analysis of stool samples, collected from infancy through early childhood. Gastroenterology. 2020;158(6):1584–1596. doi: 10.1053/j.gastro.2020.01.024
  12. Sassin AM, Johnson GJ, Goulding AN, et al. Crucial nuances in understanding (mis)associations between the neonatal microbiome and cesarean delivery. Trends Mol Med. 2022;28(10):806–822. doi: 10.1016/j.molmed.2022.07.005
  13. Donovan SM, Comstock SS. Human milk oligosaccharides influence neonatal mucosal and systemic immunity. Ann Nutr Metab. 2016;69(Suppl 2):42–51. doi: 10.1159/000452818
  14. Moossavi S, Sepehri S, Robertson B. Composition and variation of the human milk microbiota are influenced by maternal and early life factors. Cell Host Microbe. 2019;25(2):324–335. doi: 10.1016/j.chom.2019.01.011
  15. Williams JE, Carrothers JM, Lackey KA, et al. Strong multivariate relations exist among milk, oral, and fecal microbiomes in mother-infant dyads during the first six months postpartum. J Nutr. 2019;149(6):902–914. doi: 10.1093/jn/nxy299
  16. Hunt KM, Foster JA, Forney LJ. Characterization of the diversity and temporal stability of bacterial communities in human milk. PLoS One. 2011;6(6):e21313. doi: 10.1371/journal.pone.0021313
  17. Davis EC, Wang M, Donovan SM. The role of early life nutrition in the establishment of gastrointestinal microbial composition and function. Gut Microbes. 2017;8(2):143–171. doi: 10.1080/19490976.2016.1278104
  18. Ho NT, Li F, Lee-Sarwar KA, et al. Meta-analysis of effects of exclusive breastfeeding on infant gut microbiota across populations. Nat Commun. 2018;9(1):4169. doi: 10.1038/s41467-018-06473-x
  19. Yang R, Gao R, Cui S, et al. Dynamic signatures of gut microbiota and influences of delivery and feeding modes during the first 6 months of life. Physiol Genomics. 2019;51(8):368–378. doi: 10.1152/physiolgenomics.00026.2019
  20. Kapourchali FR, Cresci GAM. Early-life gut microbiome-the importance of maternal and infant factors in its establishment. Nutr Clin Pract. 2020;35(3):386–405. doi: 10.1002/ncp.10490
  21. Isacco CG, Ballini A, Vito DD, et al. Probiotics in health and immunity: a first step toward understanding the importance of microbiota system in translational medicine. London: IntechOpen; 2019. doi: 10.5772/intechopen.88601
  22. Callahan BJ, McMurdie PJ, Rosen MJ, et al. DADA2: high-resolution sample inference from Illumina amplicon data. Nat Methods. 2016;13(7):581–583. doi: 10.1038/nmeth.3869
  23. Qiong W, Garrity MG, Tiedje MJ, et al. Naïve bayesian classifier for rapid assignment of rRNA sequences into the new bacterial taxonomy. Appl Environ Microbiol. 2007;73(16):5261–5267. doi: 10.1128/AEM.00062-07
  24. Quast C, Pruesse E, Yilmaz P, et al. The SILVA ribosomal RNA gene database project: improved data processing and web-based tools. Nucleic Acids Res. 2013;41:D590–D596. doi: 10.1093/nar/gks1219
  25. Zimmermann P, Curtis N. Factors influencing the intestinal microbiome during the first year of life. Pediatr Infect Dis J. 2018 37(12):e315–e335. doi: 10.1097/INF.0000000000002103
  26. Hong P-Y, Lee BW, Aw M, et al. Comparative analysis of fecal microbiota in infants with and without eczema. PLoS One. 2010;5(4):e9964. doi: 10.1371/journal.pone.0009964
  27. Chen Y, Yang F, Lu H, et al. Characterization of fecal microbial communities in patients with liver cirrhosis. Hepatology. 2011;54(2):562–572. doi: 10.1002/hep.24423
  28. Million M, Maraninchi M, Henry M, et al.: Obesity associated gut microbiota is enriched in Lactobacillus reuteri and depleted in Bifidobacterium animalis and Methanobrevibacter smithii. Int J Obes (Lond). 2012;36(6):817–825. doi: 10.1038/ijo.2011.153
  29. Sher JU, Sczesnak A, Longman RS, et al. Expansion of intestinal Prevotella copri correlates with enhanced susceptibility to arthritis. Elife. 2013;2:e01202. doi: 10.7554/eLife.01202
  30. Murri M, Leiva I, Gomez-Zumaquero JM, et al. Gut microbiota in children with type 1 diabetes differs from that in health children: a casecontrol study. BMC Med. 2013;11:46. doi: 10.1186/1741-7015-11-46
  31. Wilson E, Butcher EC. CCL28 controls immunoglobulin (Ig) a plasma cell accumulation in the lactating mammary gland and IgA antibody transfer to the neonate. J Exp Med. 2004;200(6):805–809. doi: 10.1084/jem.20041069
  32. Usami K, Niimi K, Matsuo A, et al. The gut microbiota induces Peyer’s-patch-dependent secretion of maternal IgA into milk. Cell Rep. 2021. 36(10):109655. doi: 10.1016/j.celrep.2021.109655
  33. Ding MF, Yang B, Ross RP, et al. Crosstalk between sIgA-coated bacteria in infant gut and early-life health. Trends Microbiol. 2021. 29(8):725–735. doi: 10.1016/j.tim.2021.01.012
  34. Pammi M, Cope J, Tarr PI, et al. Intestinal dysbiosis in preterm infants preceding necrotizing enterocolitis: a systematic review and meta-analysis. Microbiome. 2017;5(1):31. doi: 10.1186/s40168-017-0248-8
  35. Dunne-Castagna VP, Taft DH. Mother’s touch: milk IgA and protection from necrotizing enterocolitis. Cell Host Microbe. 2019;26(2):147–148. doi: 10.1016/j.chom.2019.07.013
  36. Donaldson GP, Ladinsky MS, Yu KB, et al. Gut microbiota utilize immunoglobulin a for mucosal colonization. Science. 2018;360(6390):795–800. doi: 10.1126/science.aaq0926
  37. Peterson DA, McNulty NP, Guruge JL, et al. IgA response to symbiotic bacteria as a mediator of gut homeostasis. Cell Host Microbe. 2007;2(5):328–339. doi: 10.1016/j.chom.2007.09.013.140
  38. Zimmermann J, Macpherson AJ. Breast milk modulates transgenerational immune inheritance. Cell. 2020;181(6):1202–1204. doi: 10.1016/j.cell.2020.05.030
  39. Pustotina OA, Seliverstov AA. Influence of the breast milk microbiome on the health of the mother and newborn. Medical council. 2019;(13):36–40. EDN: RPGRGT doi: 10.21518/2079-701X-2019-13-36-40
  40. Smirnova NN, Havkin AI, Kuprienko NB, et al. Bacteria and viruses of breast milk. Questions of children’s dietetics. 2022;20(2):74–82. EDN: BBIKOO doi: 10.20953/1727-5784-2022-2-74-82

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Box plots of the relative abundance of Akkermansia (a), Bifidobacterium (b), and Enterococcus (c) bacteria in the gut microbiota of children in the four study groups. The bold line inside denotes the median value, the lower and upper parts of the box are the 25th and 75th percentiles, respectively, and “whiskers” denote the minimum and maximum values that are not extreme. * Denotes outliers; ° denotes extreme values; NC, natural childbirth; CS, caesarean section; BF, breastfeeding; AF, artificial feeding

Download (144KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Relationships between bacteria genera identified by 16S ribosomal RNA sequencing in the gut microbiome of the group 1 infants born vaginally and breastfed. Solid and dotted arrows indicate positive and negative relationships, respectively

Download (210KB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. Relationships between bacteria genera identified by 16S ribosomal RNA sequencing in the gut microbiome of the group 2 infants born vaginally and formula-fed. Solid and dotted arrows indicate positive and negative relationships, respectively

Download (182KB)
Indexing metadata
5. Fig. 4. Relationships between bacteria genera identified by 16S ribosomal RNA sequencing in the gut microbiome of the group 3 infants born by cesarean section and breastfed. Solid and dotted arrows indicate positive and negative relationships, respectively

Download (188KB)
Indexing metadata
6. Fig. 5. Relationships between bacteria genera identified by 16S ribosomal RNA sequencing in the gut microbiome of the group 4 infants born by cesarean section and formula-fed. Solid arrows indicate positive relationships

Download (181KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2024 Eсо-Vector

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».