The role of regulatory molecules in the pathogenesis of disorders of reproductive function in patients with pelvic endometriosis

Cover Page


Cite item

Full Text

Abstract

There is a literature review about the influence of regulatory molecules on reproductive functions and also on duration and outcomes of pregnancies in patients with genital endometriosis in this article. Pathogenetic mechanisms which leads to complications during pregnancy are described in the article.

About the authors

Maria Igorevna Yarmolinskaya

D. O. Ott Research Institute of Obstetrics and Gynecology, RAMS

Email: m.yarmolinskaya@gmail.com
MD. Leading research assistant of department of endocrinology of reproduction, head of center “Diagnostics and treatment of endometriosis”

Valentina Mihajlovna Denisova

D. O. Ott Research Institute of Obstetrics and Gynecology, RAMS

Email: valyik@mail.ru
Obstetrician-gynecologist of outpatient department

References

  1. Денисова В. М., Ярмолинская М. И., Полякова В. О., Рулев В. В., Дурнова А. О. Особенности экспрессии рецепторов половых стероидных гормонов при наружном генитальном эндометриозе. Молекулярная медицина. 2014; 5: 29-32.
  2. Сельков С. А., Крамарева Н. Л., Ярмолинская М. И., Павлов О. В. Изучение роли цитокинов в патогенезе эндометриоза и выборе иммунокорригирующей терапии. Медицинская иммунология. 2002; 4 (2): 278-9.
  3. Сельков С. А., Ярмолинская М. И., Павлов О. В., Соколов Д. И. Системный и локальный уровни регуляции иммунопатогенетических процессов у пациенток с наружным генитальным эндометриозом. Журнал акушерства и женских болезней. 2005; LIV (1): 20-8.
  4. Ярмолинская М. И. Цитокиновый профиль перитонеальной жидкости и периферической крови больных с наружным генитальным эндометриозом. Журнал акушерства и женских болезней. 2008; LVII (3): 30-4.
  5. Ярмолинская М. И. Генитальный эндометриоз: влияние гормональных, иммунологических и генетических факторов на развитие, особенности течения и выбор терапии. Автореф. дис… д-ра мед. наук. СПб., 2009.
  6. Aghajanova L. Update on the role of leukemia inhibitory factor in assisted reproduction. Curr Opin Obstet Gynecol. 2010; 22 (3): 213-9.
  7. Aghajanova L., Giudice L. C. Molecular Evidence for Differences in Endometrium in Severe Versus Mild Endometriosis. Reprod Sci. 2011; 18 (3): 229-51.
  8. Al Asiri S. A., Ghahremani M., McComb P. F. Cornual Polyps of the Fallopian Tube Are Associated with Endometriosis and Anovulation. Obstetrics and Gynecology International Volume 2012, article ID 561306, 5 pages doi: 10.1155/2012/561306 Available at http://www.hindawi.com/journals/ogi/2012/561306/ (accessed 05.02.2015).
  9. Alizadeh Z., Shokrzadeh N., Saidijam M., Sanoee M. F. Semi-quantitative analysis of HOXA11, leukemia inhibitory factor and basic transcriptional element binding protein 1 mRNA expression in the mid-secretory endometrium of patients with endometriosis. Iran Biomed J. 2011; 15 (3): 66-72.
  10. Aplin J. D., Jones C. J. P., McGinlay P. B., Croxatto H. B., Fazleabas A. T. Progesterone regulates glycosylation in endometrium. Biochem Soc Trans. 1997; 25: 1184-7.
  11. Benaglia L., Somigliana E., Santi G., Scarduelli C., Ragni G., Fedele L. IVF and endometriosis-related symptom progression: insights from a prospective study. Hum Reprod. 2011; 26 (9): 2368-72.
  12. Bennett J., Baumgarten S. C., Stocco C. GATA4 and GATA6 Silencing in Ovarian Granulosa Cells Affects Levels of mRNAs Involved in Steroidogenesis, Extracellular Structure Organization, IGF-I Activity, and Apoptosis. Endocrinology. 2013; 154 (12): 4845-58.
  13. Bilibio J. P., Matte U., de Conto E., Genro V. K., Souza C. A., Cunha-Filho J. S. Dopamine receptor D2 genotype (3438) is associated with moderate/severe endometriosis in infertile women in Brazil. Fertil Steril. 2013; 99: 1340-5.
  14. Brosens I., Brosens J. J., Fusi L., Al-Sabbagh M., Kuroda K., Benagiano G. Risks of adverse pregnancy outcome in endometriosis. Fertil Steril. 2012; 98: 30-5.
  15. Brosens I. A., De Sutter P., Hamerlynck T., Imeraj L., Yao Z., Cloke B., Brosens J. J., Dhont M. Endometriosis is associated with a decreased risk of pre-eclampsia. Hum Reprod. 2007; 22: 1725-9.
  16. Bulun S. E., Cheng Y.-H., Pavone M. E., Xue Q., Attar E., Trukhacheva E., Tokunaga H., Utsunomiya H., Yin P., Luo X., Lin Z., Imir G., Thung S., Su E. J., Kim J. J. Estrogen Receptor-β, Estrogen Receptor-α, and Progesterone Resistance in Endometriosis. Semin. Reprod. Med. 2010; 28 (1): 36-43.
  17. Chen P., Zhang Z., Chen Q., Ren F., Li T., Zhang C., Wang D. Expression of Th1 and Th2 cytokine-associated transcription factors, T-bet and GATA-3, in the eutopic endometrium of women with endometriosis. Acta Histochemica. 2012; 114: 779-84.
  18. Dimitriadis E., White C. A., Jones R. L., Salamonsen L. Cytokines, chemokines and growth factors in endometrium related to implantation Human Reproduction Update. 2005; 11 (6): 613-30.
  19. Dyson M. T., Roqueiro D., Monsivais D., Ercan C. M., Pavone M. E., Brooks D. C., Kakinuma T., Ono M., Jafari N., Dai Y., Bulun S. E. Genome-Wide DNA Methylation Analysis Predicts an Epigenetic Switch for GATA Factor Expression in Endometriosis. PLoS Genet. 2014 Mar 6;10 (3): e1004158. Available at: http://journals.plos.org/plosgenetics/article?id=10.1371/journal. pgen.1004158 (accessed 31.03.2015).
  20. Fernando S., Breheny S., Jaques A. M., Halliday J. L., Baker G., Healy D. Preterm birth, ovarian endometriomata, and assisted reproduction. Fertil Steril. 2009; 91 (2): 325-30.
  21. Fujimoto M., Kanzaki H., Nakayama H., Higuchi T., Hatayama H., Iwai M., Kaneko Y., Mori T., Fujita J. Requirement for transglutaminase in progesterone-induced decidualization of human endometrial stromal cells. Endocrinology 1996; 137: 1096-101.
  22. Gomez-Torres M.-J., Acien P., Calmpos A., Velasco I. Embryotoxicity of peritoneal fluid in women with endometriosis. Its relation with cytokines and lymphocyte populations Human Reproduction. 2002; 17 (3): 777-81.
  23. Gόmez R., Abad A., Delgado F., Tamarit S., Simon C., Pellicer A. Effects of hyperprolactinemia treatment with the dopamine agonist quinagolide on endometriotic lesions in patients with endometriosis-associated hyperprolactinemia. Fertil Steril. 2011; 95: 882-8.
  24. Hadfield R. M., Lain S. J., Raynes-Greenow C. H., Morris J. M., Roberts C. L. Is there an association between endometriosis and the risk of pre-eclampsia? A population based study. Hum Reprod. 2009; 24: 2348-52.
  25. Harada T., Ohata Y., Deura I., Taniguchi F., Iwabe T., Terakawa N. Serum cytokine levels are evaluated in patients with endometriosis. World Endometriosis Society e-Journal. 2008; 10 (1): 5-8.
  26. Itoh F., Komohara Y., Takaishi K., Honda R., Tashiro H., Kyo S., Katabuchi H., Takeya M. Possible involvement of signal transducer and activator of transcription-3 in cell-cell interactions of peritoneal macrophages and endometrial stromal cells in human endometriosis. Fertil Steril. 2013; 99 (6):1705-13.
  27. Jianjun Z., Yali H., Zhiqun W., Mingming Z., Xia Z. Imbalance of T-cell Transcription Factors Contributes to the Th1 Type Immunity Predominant in Pre-eclampsia. Am J Reprod Immunol. 2010; 63: 38-45.
  28. Jones C. J. P., Fazleabas A. T., Mcginlay P. B., Aplin J. D. Cyclic modulation of epithelial glycosylation in human and baboon (Papio anubis) endometrium demonstrated by the binding of the agglutinin from Dolichos biflorus (DBA). Biol Reprod. 1998; 58: 20-7.
  29. Jones C. J. P., Nardo L. G., Litta P., Fazleabas A. T. Ultrastructure and glycosylation of ectopic peritoneal lesions from women with endometriosis, including observations on the contribution of coelomic mesothelium. Reprod Sci. 2009; 16 (1): 43-55.
  30. Karita M., Yamashita Y., Hayashi A., Yoshida Y., Hayashi M., Yamamoto H., Tanabe A., Terai Y., Ohmichi M. Does advanced-stage endometriosis affect the gene expression of estrogen andprogesterone receptors in granulosa cells? Fertil. Steril. 2011; 95 (3): 889-94.
  31. Kim K. J., Choi J. S., Kang I., Kim K. W., Jeong C. H., Jeong J. W. Melatonin suppresses tumor progression by reducing angiogenesis stimulated by HIF-1 in a mouse tumor model. J. Pineal. Res. 2013; 54 (3): 264-70.
  32. Koc O., Gunduz B., Topcuoglu A., Bugdayci G., Yilmaz F., Duran B. Effects of pinealectomy and melatonin supplementation on endometrial explants in a rat model. Eur. J. Obstet. Gynecol. Reprod. Biol. 2010; 153 (1): 72-6.
  33. Kortelahti M., Antilla M. A., Hippelainen M. I., Heinonen S. T. Obstetric outcome in women with endometriosis - a matched case-control study. Gynecol Obstet Invest. 2003; 56: 207-12.
  34. Kwak-Kim J. Y. H., Chung-Bang H. S., Ng S. C., Ntrivalas E. I., Mangubat C. P., Beaman K. D., Beer A. E., Gilman-Sachs A. Increased T helper 1 cytokine responses by circulating T cells are present in women with recurrent pregnancy losses and in infertile women with multiple implantation failures. Human Reproduction. 2003; 18 (4): 767-73.
  35. Lousse J. C., Langendonckt A. V., Defrere S., Ramos R. G., Colette S., Donnez J. Peritoneal endometriosis is an inflammatory disease. Front Biosci (Elite Ed). 2012; 4: 23-40.
  36. Matalliotakis I., Cakmak H., Dermitzaki D., Zervoudis S., Goumenou A., Fragouli Y. Increased rate of endometriosis and spontaneous abortion in an in vitro fertilization program: no correlation with epidemiological factors. Gynecol Endocrinol. 2008; 24 (4): 194-8.
  37. Messaoudi S., Hizem S., Al-Sulaiti M. A., Al-Busaidi A. S., Magdoud K., Dendana M., Almawi W. Y., Mahjoub T. Contribution of JAK2 and STAT3 Variants to the Genetic Susceptibility of Recurrent Spontaneous Miscarriage in a Tunisian Population. Genetic testing and molecular biomarkers. 2013; 17 (1): 35-9.
  38. Mier-Cabrera J., Jiménez-Zamudio L., García-Latorre E., Cruz-Orozco O., Hernández-Guerrero C. Quantitative and qualitative peritoneal immune profiles, T-cell apoptosis and oxidative stress-associated characteristics in women with minimal and mild endometriosis. BJOG. 2011; 118 (1): 6-16.
  39. Novella-Maestre E., Carda C., Noguera I., Ruiz-Sauri A., Garcia-Velasco J. A., Simon C., Pellicer A., Dopamine agonist administration causes a reduction in endometrial implants through modulation of angiogenesis in experimentally induced endometriosis. Human Reproduction. 2009; 24 (5): 1025-35.
  40. Novella-Maestre E., Carda C., Ruiz-Sauri A., Garcia-Velasco J. A., Simon C., Pellicer A. Identification and Quantification of Dopamine Receptor 2 in Human Eutopic and Ectopic Endometrium: A Novel Molecular Target for Endometriosis Therapy. Biology of reproduction. 2010; 83: 866-73.
  41. Oh H. K., Choi Y. S., Yang Y.-I., Kim J.-H., Leung P. C. K., Choi J.-H. Leptin receptor is induced in endometriosis and leptin stimulates the growth of endometriotic epithelial cells through the JAK2/STAT3 and ERK pathways. Molecular Human Reproduction. 2013;19 (3): 160-8.
  42. Okamoto M., Nasu K., Abe W., Aoyagi Y., Kawano Y., Kai K., Moriyama M., Narahara H. Enhanced miR-210 expression promotes the pathogenesis of endometriosis through activation of signal transducer and activator of transcription. Human Reproduction. 2015; 30 (3): 632-41.
  43. Podgaec S., Abrao M. S., Dias J. A., Rizzo L. V., de Oliveira R. M., Baracat E. C. Endometriosis: an inflammatory disease with a Th2 immune response component. Human Reproduction. 2007; Vol. 22 (5): 1373-9.
  44. Podgaec S., Dias J. A. Junior, Chapron C., de Oliveira R. M., Baracat E. C., Abrao M. S. Th1 and Th2 immune responses related to pelvic endometriosis. Rev. Assoc. Med. Bras. 2010; 56 (1): 92-8.
  45. Ponce C., Torres M., Galleguillos C., Sovino H., Boric M. A., Fuentes A. and Johnson M. C. Nuclear factor kB pathway and interleukin-6 are affected in eutopic endometrium of women with endometriosis. Clinical Reproduction. 2009; 137: 727-37.
  46. Sagrillo-Fagundes L., Soliman A., Vallancourt C. Maternal and placental melatonin: actions and implication for successful pregnancies. MINERVA GINECOL. 2014; 66: 251-66.
  47. Schwertner A., Conceição Dos Santos C. C., Costa G. D., Deitos A., de Souza A., de Souza I. C., Torres I. L., da Cunha Filho J. S., Caumo W. Efficacy of melatonin in the treatment of endometriosis: a phase II, randomized, double-blind, placebo-controlled trial. Pain. 2013; 154 (6): 874-81.
  48. Shen L., Wang Q., Huang W., Wang Q., Yuan Q., Huang Y., Lei H. High prevalence of endometrial polyps in endometriosis-associated infertility. Fertil Steril. 2011; 95 (8): 2722-4.
  49. Sondereggera S., Pollheimerb J., Knöflerb M. Wnt Signalling in Implantation, Decidualisation and Placental Differentiation - Review. Placenta. 2010; 31 (10): 839-47.
  50. Stephansson O., Kieler H., Granath F., Falconer H. Endometriosis, Assisted Reproduction Technology, and Risk of Adverse Pregnancy Outcome. Human Reproduction. 2009; 24 (9): 2341-7.
  51. Suman P., Gupta S. K. STAT3 and ERK1/2 Cross-talk in Leukaemia Inhibitory Factor Mediated Trophoblastic JEG-3 Cell Invasion and Expression of Mucin 1 and Fos. Am J Reprod Immunol. 2014; 72: 65-74.
  52. Tomassetti C., Meuleman C., Pexsters A., Mihalyi A., Kyama C., Simsa P., D'Hooghe T. M. Endometriosis, recurrent miscarriage and implantation failure: is there an immunological link? Reprod Biomed Online. 2006; 13: 58-64.
  53. Velasco I., Acién P., Campos A., Acién M. I., Ruiz-Maciá E. Interleukin-6 and other soluble factors in peritoneal fluid and endometriomas and their relation to pain and aromatase expression. J Reprod Immunol. 2010; 84 (2): 199-205.
  54. Vercellini P., Parazzini F., Pietropaolo G., Cipriani S., Frattaruolo M. P., Fedelea L. Pregnancy outcome in women with peritoneal, ovarian and rectovaginal endometriosis: a retrospective cohort study. BJOG. 2012; 119 (12): 1538-43.
  55. Voiculescu S. E., Zygouropoulos N., Zahiu C. D., Zagrean A. M. Role of melatonin in embryo fetal development. Journal of Medicine and Life. 2014; 7 (4): 488-92.
  56. Wang W.-J., Hao C.-F., Yi-Lin, Yin G.-J., Bao S.-H., Qiu L.-H., Lin Q.-D. Increased prevalence of T helper 17 (Th17) cells in peripheral blood and decidua in unexplained recurrent spontaneous abortion patients. Journal of Reproductive Immunology. 2010; 84: 164-70.
  57. Wei Q., Clair J. B., St., Fu T., Stratton P., Nieman L. K. Reduced expression of biomarkers associated with the implantation window in women with endometriosis. Fertil Steril. 2009; 91 (5): 1686-91.
  58. Weiss G., Goldsmith L. T., Taylor R. N., Bellet D., Taylor H. S. Inflammation in Reproductive Disorders. Reprod Sci. 2009; 16 (2): 216-29.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2015 Yarmolinskaya M.I., Denisova V.M.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».