Psychic trauma causes increased impulsivity in a model of gambling addiction by altering dopamine and serotonin metabolism in the prefrontal cortex

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

BACKGROUND: Gambling addiction (gambling) involves frequently repeated episodes of gambling that are detrimental to social, professional, material, and family values. Gambling addiction is often combined with posttraumatic stress disorder.

AIM: This study aimed to examine the effect of predator presentation stress on the manifestations of gambling addiction in an animal model in a test of probability and magnitude of reinforcement in the Iowa gambling task and monoamine metabolism in the prefrontal cortex of rats.

MATERIALS AND METHODS: Rats were trained in a test of probability and magnitude of reinforcement in the Iowa gambling task in a 3-beam maze. Each run in arm 1 of the maze was reinforced with one sunflower seed, each second run in arm 2 with two seeds, and each third run in arm 3 with three seeds. Correspondingly, half of the runs in arm 2 and 2/3 of the runs in arm 3 were left unreinforced. After training, the animals were placed in a terrarium with a tiger python, one of which was victimized for its food requirements. On day 14 after predator presentation, dopamine and serotonin metabolism in the prefrontal cortex was determined using high-performance liquid chromatography with electrochemical detection.

RESULTS: The levels of the dopamine metabolite dioxyphenylacetic acid and the ratio of dioxyphenylacetic acid to dopamine in the prefrontal cortex decreased. The levels of serotonin, its metabolite 5-hydroxyindoleacetic acid, and the ratio of 5-hydroxyindoleacetic acid to serotonin in the prefrontal cortex were also decreased in rats after exposure to a predator. Moreover, predator presentation induced significant behavioral changes in rats, increasing impulsivity in making choices in a test of probability and magnitude of reinforcement in the Iowa gambling task. The acute vital stress of predator presentation increased the number of escapes to arm 3 of the maze, suggesting that the animals exhibited more risky behavior when choosing reinforcements of different strengths and probability.

CONCLUSIONS: The animal model showed that the depletion of the dopaminergic and serotoninergic systems of the prefrontal cortex underlies pathological gambling addiction and inadequate decision-making caused by posttraumatic stress disorder.

About the authors

Sarng S. Pyurveev

Institute of Experimental Medicine; St. Petersburg State Pediatric Medical University

Author for correspondence.
Email: dr.purveev@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-4467-2269
SPIN-code: 5915-9767
Russian Federation, Saint Petersburg; Saint Petersburg

Andrei A. Lebedev

Institute of Experimental Medicine

Email: aalebedev-iem@rambler.ru
ORCID iD: 0000-0003-0297-0425
SPIN-code: 4998-5204

Dr. Sci. (Biology), Professor

Russian Federation, Saint Petersburg

Sergey G. Tsikunov

Institute of Experimental Medicine

Email: sercikunov@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-7097-1940
SPIN-code: 7771-1940
Scopus Author ID: 6506948997

MD, Dr. Sci. (Medicine), Professor

Russian Federation, Saint Petersburg

Inessa V. Karpova

Institute of Experimental Medicine

Email: inessa.karpova@gmail.ru

Dr. Sci. (Biology)

Russian Federation, Saint Petersburg

Evgeny R. Bychkov

Institute of Experimental Medicine

Email: bychkov@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-8911-6805
SPIN-code: 9408-0799

MD, Dr. Sci. (Medicine)

Russian Federation, Saint Petersburg

Petr D. Shabanov

Institute of Experimental Medicine

Email: pdshabanov@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-1464-1127
SPIN-code: 8974-7477

Dr. Med. Sci. (Pharmacology), Professor

Russian Federation, Saint Petersburg

References

  1. Gilpin NW, Weiner JL. Neurobiology of comorbid post-traumatic stress disorder and alcohol-use disorder. Genes Brain Behav. 2017;16(1):15–43. doi: 10.1111/gbb.12349
  2. Whitaker AM, Farooq MA, Edwards S, et al. Post-traumatic stress avoidance is attenuated by corticosterone and associated with brain levels of steroid receptor co-activator-1 in rats. Stress. 2016;19(1):69–77. doi: 10.3109/10253890.2015.1094689
  3. Lee K, Kim N, Jeong EJ, et al. Volumetric variability of the ventromedial prefrontal cortex reflects the propensity for engaging in high-stakes gambling behavior. Brain Sci. 2022;12(11):1460. doi: 10.3390/brainsci12111460
  4. Lebedev AA, Karpova IV, Bychkov ER, et al. The ghrelin antagonist [D-LYS3]-GHRP-6 decreases signs of risk behavior in a model of gambling addiction in rats by altering dopamine and serotonin metabolism. Neuroscience and Behavioral Physiology. 2022;52(3): 415–421. doi: 10.1007/s11055-022-01255-x
  5. Dighton G, Kitchiner N, Larcombe J, Rogers D, et al. Gambling problems among United Kingdom armed forces veterans: Associations with gambling motivation and posttraumatic stress disorder. International Gambling Studies. 2022;23(12):1–22. doi: 10.1080/14459795.2022.20
  6. Tissen IY, Yakushina ND, Lebedev AA., et al. Effect of SB-408124, an orexin A OX1R receptor antagonist, on the compulsive behavior and the level of anxiety after the vital stress in rats. Reviews on Clinical Pharmacology and Drug Therapy. 2018;16(1):34–42. doi: 10.17816/RCF16134-42
  7. Garvey Wilson AL, O’Gallagher KG, Liu X, et al. Demographic, behavioral, and proximal risk factors for gambling disorder in the US military. American Journal on Addictions. 2021;30(4):334–342. doi: 10.1111/ajad.1313
  8. Mascia P, Neugebauer NM, Brown J, et al. Exposure to conditions of uncertainty promotes the pursuit of amphetamine. Neuropsychopharmacology. 2019;44(2):274–280. doi: 10.1038/s41386-018-0099-4
  9. Anselme P, Robinson MJ. What motivates gambling behavior? Insight into dopamine’s role. Front Behav Neurosci. 2013;(7):182. doi: 10.3389/fnbeh.2013.00182
  10. Wellman CL, Moench KM. Preclinical studies of stress, extinction, and prefrontal cortex: intriguing leads and pressing questions. Psychopharmacology (Berl). 2019;236(1):59–72. doi: 10.1007/s00213-018-5023-4
  11. Bychkov ER, Karpova IV, Tsikunov SG, et al. Effect of acute mental stress on monoamine metabolism in the mesocortical and nigrostriatal systems of the rat brain. Pediatrician (St. Petersburg). 2021;12(6):35–42. doi: 10.17816/PED12635-42
  12. Church NT, Weissner W, Galler JR, et al. In vivo microdialysis shows differential effects of prenatal protein malnutrition and stress on norepinephrine, dopamine, and serotonin levels in rat orbital frontal cortex. Behav Neurosci. 2021;135(5):629–641. doi: 10.1037/bne0000479
  13. Sharman S, Butler K, Roberts A. Psychosocial risk factors in disordered gambling: A descriptive systematic overview of vulnerable populations. Addict Behav. 2019;99:106071. doi: 10.1016/j.addbeh.2019.10607163923
  14. Zack M, Featherstone RE, Mathewson S, et al. Chronic exposure to a gambling-like schedule of reward predictive stimuli can promote sensitization to amphetamine in rats. Front Behav Neurosci. 2014;8:36. doi: 10.3389/fnbeh.2014.00036
  15. Murnane KS. Serotonin 2A receptors are a stress response system: implications for post-traumatic stress disorder. Behav Pharmacol. 2019;30(2 and 3-Spec Issue):151–162. doi: 10.1097/FBP.0000000000000459
  16. Weissner W, Galler JR, et al. In vivo microdialysis shows differential effects of prenatal protein malnutrition and stress on norepinephrine, dopamine, and serotonin levels in rat orbital frontal cortex. Behav Neurosci. 2021;135(5):629–641. doi: 10.1037/bne0000479
  17. Shamrej VK, Ly’tkin VM, Barazenko KV, et al. PTSD development and dynamics. Medicо-Biological and Socio-Psychological Problems of Safety in Emergency Situations. 2023;(1):68–77. doi: 10.25016/2541-7487-2023-0-1-68-77
  18. Pitman RK, Rasmusson AM, Koenen KC, et al. Biological studies of post-traumatic stress disorder. Nat Rev Neurosci. 2012;13(11):769–787. doi: 10.1038/nrn3339
  19. Lebedev AA, Pyurveev SS, Sekste EA, et al. Models of maternal neglect and social isolation in ontogenesis evince elements of gambling dependence in animals, increasing GHSR1A expression in cerebral structures. Journal of Addiction Problems. 2022;11–12(213):44–66.
  20. Shabanov PD, Yakushina ND, Lebedev AA. Pharmacology of peptide mechanisms of gambling behavior in rats. Journal of Addiction Problems. 2020;187:24–44. doi: 10.47877/0234-0623_2020_4_24
  21. Moore LH, Grubbs JB. Gambling disorder and comorbid PTSD: A systematic review of empirical research. Addict Behav. 2021;114:106713. doi: 10.1016/j.addbeh.2020.106713
  22. van der Maas M, Nower L. Gambling and military service: Characteristics, comorbidity, and problem severity in an epidemiological sample. Addict Behav. 2021;114:106725. doi: 10.1016/j.addbeh.2020.106725
  23. Bowden-Jones H, Hook RW, Grant JE, et al. Gambling disorder in the United Kingdom: Key research priorities and the urgent need for independent research funding. Lancet Psychiatry. 2022;9(4):321–329. doi: 10.1016/S2215-0366(21)00356-4
  24. Singer BF, Scott-Railton J, Vezina P. Unpredictable saccharin reinforcement enhances locomotor responding to amphetamine. Behav Brain Res. 2012;226(1):340–344. doi: 10.1016/j.bbr.2011.09.003
  25. Etuk R, Shirk SD, Grubbs J, et al. Gambling problems in US military veterans. Current Addiction Reports. 2020;7(2):210–228. doi: 10.1007/s40429-020-00310-2
  26. Hellberg SN, Russell TI, Robinson MJF. Cued for risk: Evidence for an incentive sensitization framework to explain the interplay between stress and anxiety, substance abuse, and reward uncertainty in disordered gambling behavior. Cogn Affect Behav Neurosci. 2019;19(3):737–758. doi: 10.3758/s13415-018-00662-3
  27. Whitaker AM, Gilpin NW, Edwards S. Animal models of post-traumatic stress disorder and recent neurobiological insights. Behav Pharmacol. 2014;25(5–6):398–409. doi: 10.1097/FBP.0000000000000069

Copyright (c) 2023 ECO-vector

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International License.

 


Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».