Sarcopenia as a complication of type 1 diabetes mellitus

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

The objective of this review is to systematize and summarize the available literature data on the problem of sarcopenia in patients with type 1 diabetes mellitus (DM 1). Sarcopenia is a progressive and generalized disease characterized by loss of muscle mass, strength, and decreased skeletal muscle function. More and more data reflecting the deterioration of a muscle mass condition and decreased muscle function and strength in patients with DM 1 have accumulated over the past few years. A hypothesis concerning impaired muscle condition and function in young patients with DM is put forward, thus, diabetic sarcopenia can be considered as a direct complication of DM 1.

Currently, diagnostics is based on the clinical algorithm proposed in the consensus of the European Working Group on Sarcopenia in Older People in 2019 (EWGSOP2). Despite numerous studies on sarcopenia, the issue of validated biomarkers used for early diagnosis and monitoring of sarcopenia remains unresolved.

About the authors

Olga B. Makarova

Tyumen State Medical University

Author for correspondence.
Email: dr.makarova@yahoo.com
ORCID iD: 0000-0003-4663-0289
SPIN-code: 7456-5920

DSc (Medicine), Associate Professor, Associate Professor of the Department of Therapy with Courses in Endocrinology, Functional and Ultrasound Diagnostics of the Institute of Clinical Medicine

Russian Federation, Tyumen

Anastasia I. Lyapunova

Tyumen State Medical University

Email: dr_lyapunova@mail.ru
ORCID iD: 0009-0008-0110-5708
SPIN-code: 9077-3713

Clinical Resident of the Department of Therapy with Courses in Endocrinology, Functional and Ultrasound Diagnostics of the Institute of Clinical Medicine

Russian Federation, Tyumen

Lyudmila A. Suplotova

Tyumen State Medical University

Email: suplotovala@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-9253-8075
SPIN-code: 1212-5397

DSc (Medicine), Professor, Head of the Courses in Endocrinology, Functional and Ultrasound Diagnostics of the Institute of Clinical Medicine

Russian Federation, Tyumen

Oksana O. Alieva

Tyumen State Medical University

Email: dr.alieva@inbox.ru
ORCID iD: 0000-0002-1232-3806
SPIN-code: 9487-3834

Postgraduate Student of the Department of Therapy with Courses in Endocrinology, Functional and Ultrasound Diagnostics of the Institute of Clinical Medicine

Russian Federation, Tyumen

References

  1. Gandham A., Gregori G., Johansson L., Larsson B.A.M, Johansson H., Harvey N.C., Vandenput L., McCloskey E., Kanis J.A., Litsne H., Axelsson K., Lorentzon M. Sarcopenia definitions and their association with injurious falls in older Swedish women from the Sahlgrenska University Hospital Prospective Evaluation of Risk of Bone fractures (SUPERB) study. Osteoporos Int. 2024; 35 (11): 1963–1972. doi: 10.1007/s00198-024-07196-0
  2. Cruz-Jentoft A.J., Bahat G., Bauer J., Boirie Y., Bruyère O., Cederholm T., Cooper C., Landi F., Rolland Y., Sayer A.A., Schneider S.M., Sieber C.C., Topinkova E., Vandewoude M., Visser M., Zamboni M. Writing group for the European working group on sarcopenia in older people 2 (EWGSOP2), and the Extended Group for EWGSOP2. Sarcopenia: revised European consensus on definition and diagnosis. Age Ageing. 2019; 48 (4): 601. doi: 10.1093/ageing/afz046
  3. Antunes A.C., Araújo D.A., Veríssimo M.T., Amaral T.F. Sarcopenia and hospitalisation costs in older adults: a cross-sectional study. Nutr Diet. 2017; 74 (1): 46–50. doi: 10.1111/1747-0080.12287
  4. Guo J.Y., Yu K., Li C.W., Bao Y.Y., Zhang Y., Wang F., Li R.R., Xie H.Y. The application of Chinese version of SARC-F and SARC-CalF in sarcopenia screening against five definitions: a diagnostic test accuracy study. BMC Geriatr. 2024 Oct 26; 24 (1): 883. doi: 10.1186/s12877-024-05460-w
  5. Petermann-Rocha F., Balntzi V., Gray S.R., Lara J., Ho F.K., Pell J.P., Celis-Morales C. Global prevalence of sarcopenia and severe sarcopenia: a systematic review and meta-analysis. J Cachexia Sarcopenia Muscle. 2022; 13 (1): 86–99. doi: 10.1002/jcsm.12783
  6. Petermann-Rocha F., Chen M., Gray S.R., Ho F.K., Pell J.P., Celis-Morales C. Factors associated with sarcopenia: A cross-sectional analysis using UK Biobank. Maturitas. 2020; 133: 60–67. doi: 10.1016/j.maturitas.2020.01.004
  7. Wilkinson D.J., Piasecki M., Atherton P.J. The age-related loss of skeletal muscle mass and function: Measurement and physiology of muscle fibre atrophy and muscle fibre loss in humans. Ageing Res Rev. 2018; 47: 123–132. doi: 10.1016/j.arr.2018.07.005
  8. Sartori R., Romanello V., Sandri M. Mechanisms of muscle atrophy and hypertrophy: implications in health and disease. Nat Commun. 2021; 12 (1): 330. doi: 10.1038/s41467-020-20123-1
  9. Nishikawa H., Fukunishi S., Asai A., Yokohama K., Nishiguchi S., Higuchi K. Pathophysiology and mechanisms of primary sarcopenia (Review). International Journal of Molecular Medicine. 2021; 48(2): 156. doi: 10.3892/ijmm.2021.4989
  10. Baylis D., Bartlett D.B., Patel H.P., Roberts H.C. Understanding how we age: insights into inflammaging. Longev Healthspan. 2013; 2(8). doi: 10.1186/2046-2395-2-8
  11. Correia-Melo C., Marques F.D., Anderson R., Hewitt G., Hewitt R., Cole J., Carroll B.M., Miwa S., Birch J., Merz A., Rushton M.D., Charles M., Jurk D., Tait S.W., Czapiewski R., Greaves L., Nelson G., Bohlooly-Y M, Rodriguez-Cuenca S., Vidal-Puig A., Mann D., Saretzki G., Quarato G., Green D.R., Adams P.D., von Zglinicki T., Korolchuk V.I., Passos J.F. Mitochondria are required for pro-ageing features of the senescent phenotype. EMBO J. 2016; 35 (7): 724–42. doi: 10.15252/embj.201592862
  12. Merritt E.K., Stec M.J., Thalacker-Mercer A., Windham S.T., Cross J.M., Shelley D.P., Craig Tuggle S., Kosek D.J., Kim J.S., Bamman M.M. Heightened muscle inflammation susceptibility may impair regenerative capacity in aging humans. J Appl Physiol. 1985. 2013; 115 (6): 937–48. doi: 10.1152/japplphysiol.00019.2013
  13. Monaco C.M.F, Gingrich M.A., Hawke T.J. Considering type 1 diabetes as a form of accelerated muscle aging. Exerc Sport Sci Rev. 2019; 47 (2): 98–107. doi: 10.1249/JES.0000000000000184
  14. Kacerovsky M., Brehm A., Chmelik M., Schmid A.I., Szendroedi J., Kacerovsky-Bielesz G., Nowotny P., Lettner A., Wolzt M., Jones J.G., Roden M. Impaired insulin stimulation of muscular ATP production in patients with type 1 diabetes. J Intern Med. 2011; 269 (2): 189–99. doi: 10.1111/j.1365-2796.2010.02298.x
  15. Crowther G.J., Milstein J.M., Jubrias S.A., Kushmerick M.J., Gronka R.K., Conley K.E. Altered energetic properties in skeletal muscle of men with well-controlled insulin-dependent (type 1) diabetes. Am J Physiol Endocrinol Metab. 2003; 284 (4): E655–62. doi: 10.1152/ajpendo.00343.2002
  16. Krause M.P., Riddell M.C., Hawke T.J. Effects of type 1 diabetes mellitus on skeletal muscle: clinical observations and physiological mechanisms. Pediatr Diabetes. 2011; 12 (4 Pt 1): 345–64. doi: 10.1111/j.1399-5448.2010.00699.x
  17. Mori H., Kuroda A., Araki M., Suzuki R., Taniguchi S., Tamaki M., Akehi Y., Matsuhisa M. Advanced glycation end-products are a risk for muscle weakness in Japanese patients with type 1 diabetes. J Diabetes Investig. 2017; 8 (3): 377–382. doi: 10.1111/jdi.12582
  18. Lukács A., Mayer K., Juhász E., Varga B., Fodor B., Barkai L. Reduced physical fitness in child¬ren and adolescents with type 1 diabetes. 2012; 13 (5): 432–7. doi: 10.1111/j.1399-5448.2012.00848.x
  19. Robinson M.M., Dasari S., Karakelides H., Bergen H.R. 3rd, Nair K.S. Release of skeletal muscle peptide fragments identifies individual proteins degraded during insulin deprivation in type 1 diabetic humans and mice. Am J Physiol Endocrinol Metab. 2016; 311 (3): E628–37. doi: 10.1152/ajpendo.00175.2016
  20. Andreo-López M.C., Zarco-Martín M.T., Contreras-Bolívar V., Fernández-Soto M.L. Prevalence of sarcopenia and dynapenia and related clinical outcomes in patients with type 1 diabetes mellitus. Nutrients. 2023; 15 (23): 4914. doi: 10.3390/nu15234914
  21. Hiromine Y., Noso S., Rakugi H., Sugimoto K., Takata Y., Katsuya T., Fukuda M., Akasaka H., Osawa H., Tabara Y., Ikegami H. Poor glycemic control rather than types of diabetes is a risk factor for sarcopenia in diabetes mellitus: The MUSCLES-DM study. J Diabetes Investig. 2022; 13 (11):
  22. –1888. doi: 10.1111/jdi.13882
  23. Tan S., Gunendi Z., Meray J., Yetkin İ. The evaluation of muscle strength and architecture in type 1 diabetes mellitus: a cross-sectional study. BMC Endocr Disord. 2022; 22 (1): 153. doi: 10.1186/s12902-022-01062-y
  24. Ziaaldini M.M., Marzetti E., Picca A., Murlasits Z. Biochemical pathways of sarcopenia and their modulation by physical exercise: A Narrative Review. Front. Med. 2017; 4: 167. doi: 10.3389/fmed.2017.00167
  25. de Luis Román D., Gómez J.C., García-Almeida J.M., Vallo F.G., Rolo G.G., Gómez J.J.L., Tarazona-Santabalbina F.J., Sanz-Paris A. A proposed muscle screening protocol in people
  26. with diabetes: Expert document. Rev Endocr Metab Disord. 2024; 25 (4): 651–661. doi: 10.1007/s11154-023-09871-9
  27. Наумов A.В., Деменок Д.В., Онучина Ю.С., Ховасова Н.О., Мороз В.И., Балаева М.Б. Инструментальная диагностика остеосаркопении в схемах и таблицах. Российский журнал гериатрической медицины 2021; 3: 358–364. doi: 10.37586/2686-8636-3-2021-350-356 /
  28. Naumov A.V., Demenok D.V., Onuchina Yu.S., Khovasova N.O., Moroz V.I., Balaeva M.М. Instrumental diagnosis of osteosarcopenia in diagrams and tables. Russian Journal of Geriatric Medicine 2021; 3: 358–364. doi: 10.37586/2686-8636-3-2021-350-356 (in Russian).
  29. Rentflejsz J., Wojszel Z.B. Diabetes mellitus should be considered while analysing sarcopenia-related biomarkers. J Clin Med. 2024; 13 (4): 1107. doi: 10.3390/jcm13041107
  30. Trendelenburg A.U., Meyer A., Rohner D., Boyle J., Hatakeyama S., Glass D.J. Myostatin reduces Akt/TORC1/p70S6K signaling, inhibiting myoblast differentiation and myotube size. Am J Physiol Cell Physiol. 2009; 296 (6): C1258-70. doi: 10.1152/ajpcell.00105.2009
  31. Bergen H.R. 3rd, Farr J.N., Vanderboom P.M., Atkinson E.J., White T.A., Singh R.J.,
  32. Khosla S., LeBrasseur N.K. Myostatin as a mediator of sarcopenia versus homeostatic regulator of muscle mass: insights using a new mass spectrometry-based assay. Skelet Muscle. 2015; 5: 21. doi: 10.1186/s13395-015-0047-5
  33. Han D.S., Chang K.V., Li C.M., Lin Y.H., Kao T.W., Tsai K.S., Wang T.G., Yang W.S. Skeletal muscle mass adjusted by height correlated better with muscular functions than that adjusted by body weight in defining sarcopenia. Sci Rep. 2016; 6: 19457. doi: 10.1038/srep19457
  34. Lee E.J., Ahmad S.S., Lim J.H., Ahmad K., Shaikh S., Lee Y.S., Park S.J., Jin J.O., Lee Y.H., Choi I. Interaction of fibromodulin and myostatin to regulate skeletal muscle aging: An opposite regulation in muscle aging, diabetes, and intracellular lipid accumulation. Cells. 2021; 10 (8): 2083. doi: 10.3390/cells10082083
  35. Dial A.G., Monaco C.M.F, Grafham G.K., Romanova N., Simpson J.A., Tarnopolsky M.A., Perry C.G.R, Kalaitzoglou E., Hawke T.J. Muscle and serum myostatin expression in type 1 diabetes. Physiol Rep. 2020; 8 (13): e14500. doi: 10.14814/phy2.14500
  36. Efthymiadou A., Vasilakis I.A., Giannakopoulos A., Chrysis D. Myostatin serum levels in children with type 1 diabetes mellitus. Hormones (Athens). 2021; 20 (4): 777–782. doi: 10.1007/s42000-021-00317-y
  37. Du Y., Xu C., Shi H., Jiang X., Tang W., Wu X., Chen M., Li H., Zhang X., Cheng Q. Serum concentrations of oxytocin, DHEA and follistatin are associated with osteoporosis or sarcopenia in community-dwelling postmenopausal women. BMC Geriatr. 2021; 21 (1): 542. doi: 10.1186/s12877-021-02481-7
  38. Park H.S., Kim H.C., Zhang D., Yeom H., Lim S.K. The novel myokine irisin: clinical implications and potential role as a biomarker for sarcopenia in postmenopausal women. Endocrine. 2019; 64 (2): 341–348. doi: 10.1007/s12020-018-1814-y
  39. Chang J.S., Kim T.H., Nguyen T.T., Park K.S., Kim N., Kong I.D. Circulating irisin levels as a predictive biomarker for sarcopenia: A cross-sectional community-based study. Geriatr Gerontol Int. 2017; 17 (11): 2266–2273. doi: 10.1111/ggi.13030
  40. Komici K., Dello Iacono A., De Luca A., Perrotta F., Bencivenga L., Rengo G., Rocca A., Guerra G. Adiponectin and sarcopenia: A systematic review with meta-analysis. Front Endocrinol (Lausanne). 2021; 12: 576619. doi: 10.3389/fendo.2021.576619
  41. Hubbard R.E., O'Mahony M.S., Calver B.L., Woodhouse K.W. Nutrition, inflammation, and leptin levels in aging and frailty. J Am Geriatr Soc. 2008; 56 (2): 279–84. doi: 10.1111/j.1532-5415.2007.01548.x
  42. Giovannini S., Marzetti E., Borst S.E., Leeuwenburgh C. Modulation of GH/IGF-1 axis: potential strategies to counteract sarcopenia in older adults. Mech Ageing Dev. 2008; 129 (10): 593–601. doi: 10.1016/j.mad.2008.08.001
  43. Bian A., Ma Y., Zhou X., Guo Y., Wang W., Zhang Y., Wang X. Association between sarcopenia and levels of growth hormone and insulin-like growth factor-1 in the elderly. BMC Musculoskelet Disord. 2020; 21 (1): 214. doi: 10.1186/s12891-020-03236-y
  44. Hata S., Mori H., Yasuda T., Irie Y., Yamamoto T., Umayahara Y., Ryomoto K., Yoshiuchi K., Yoshida S., Shimomura I., Kuroda A., Matsuhisa M. A low serum IGF-1 is correlated with sarcopenia in subjects with type 1 diabetes mellitus: Findings from a post-hoc analysis of the iDIAMOND study.
  45. Diabetes Res Clin Pract. 2021; 179: 108998. doi: 10.1016/j.diabres.2021.108998
  46. Yanagita I., Fujihara Y., Kitajima Y., Tajima M., Honda M., Kawajiri T., Eda T., Yonemura K., Yamaguchi N., Asakawa H., Nei Y., Kayashima Y., Yoshimoto M., Harada M., Araki Y., Yoshimoto S., Aida E., Yanase T., Nawata H., Muta K. A High Serum Cortisol/DHEA-S Ratio Is a Risk Factor for Sarcopenia in Elderly Diabetic Patients. J Endocr Soc. 2019; 3 (4): 801–813. doi: 10.1210/js.2018-00271
  47. Bano G., Trevisan C., Carraro S., Solmi M., Luchini C., Stubbs B., Manzato E., Sergi G., Veronese N. Inflammation and sarcopenia: A systematic review and meta-analysis. Maturitas. 2017; 96: 10–15. doi: 10.1016/j.maturitas.2016.11.006
  48. Tuttle C.S.L, Thang L.A.N, Maier A.B. Markers of inflammation and their association with muscle strength and mass: A systematic review and meta-analysis. Ageing Res Rev. 2020; 64: 101185. doi: 10.1016/j.arr.2020.101185

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Factors involved in the process of occurrence and progression of sarcopenia and consequences of sarcopenia (adapted from [23])

Download (191KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Algorithm for screening and diagnosis of sarcopenia in diabetes mellitus (adapted from [24])

Download (311KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2025 Eco-Vector


 


Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».