Assessment of muscle mass and bone density in elderly patients with type 2 diabetes mellitus depending on the level of glycated hemoglobin

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Aim – to assess the prevalence of low muscle mass and low bone density in elderly patients with type 2 diabetes (T2DM), depending on the level of glycated hemoglobin (HbA1c).

Material and methods. The study included 187 patients (mean age 65.16 ± 4.31 years), who were tested for fasting blood glucose, HbA1c, osteocalcin (OC), procollagen type 1 N-terminal propeptide (P1NP), C-terminal type I collagen telopeptides (B-CTX), 25-hydroxyvitamin D, body composition and bone mineral density.

Results. The prevalence of low muscle mass, osteopenia, and osteoporosis in elderly patients with T2DM was 35.8%, 38.5%, and 30.5%, respectively. The prevalence of low muscle mass was significantly higher in women with HbA1c >9.0% (p =0.035). Osteopenia and osteoporosis prevailed in men with HbA1c >9.0% (p=0.007 and p=0.048, respectively). The appendicular skeletal muscle index (ASMI), bone mineral content (BMC) and bone mineral density (BMD) of the lumbar spine, BMC and BMD of the thigh were significantly reduced in the osteoporosis and osteopenia groups (p<0.05); while B-CTX, P1NP were significantly increased. In men, both ASMI (p=0.007) and P1NP levels (p=0.001) were important risk factors for osteopenia/osteoporosis, and in women such risk factor was ASMI (p=0.019).

Conclusion. In T2DM patients, the high HbA1c levels were associated with higher rates of low muscle mass in women and osteoporosis in men, and ASMI was a risk factor for osteoporosis in both sexes.

About the authors

Svetlana V. Bulgakova

Samara State Medical University

Author for correspondence.
Email: s.v.bulgakova@samsmu.ru
ORCID iD: 0000-0003-0027-1786
SPIN-code: 9908-6292
Scopus Author ID: 37001586300

PhD, Associate professor, Head of the Department of endocrinology and geriatrics

Russian Federation, Samara

Ekaterina V. Treneva

Samara State Medical University

Email: eka1006@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0003-0097-7252
SPIN-code: 3522-7865
Scopus Author ID: 56364422300

PhD, Associate professor, Department of endocrinology and geriatrics

Russian Federation, Samara

Dmitry P. Kurmaev

Samara State Medical University

Email: geriatry@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-4114-5233
SPIN-code: 2179-5831
Scopus Author ID: 57223825696

assistant of the Department of endocrinology and geriatrics

Russian Federation, Samara

Nikolay A. Pervyshin

Samara State Medical University

Email: depoanalgin@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-9609-2725
SPIN-code: 1484-3920
Scopus Author ID: 57206472271

assistant of the Department of endocrinology and geriatrics

Russian Federation, Samara

Olga V. Kosareva

Samara State Medical University

Email: o.v.kosareva@samsmu.ru
ORCID iD: 0000-0002-5754-1057
SPIN-code: 4696-4149

PhD, Associate professor, Department of endocrinology and geriatrics

Russian Federation, Samara

Lyudmila A. Sharonova

Samara State Medical University

Email: l.a.sharonova@samsmu.ru
ORCID iD: 0000-0001-8827-4919
SPIN-code: 9055-3594
Scopus Author ID: 6603962867

PhD, Associate professor, Department of endocrinology and geriatrics

Russian Federation, Samara

Yuliya A. Dolgikh

Samara State Medical University

Email: yu.a.dolgikh@samsmu.ru
ORCID iD: 0000-0001-6678-6411
SPIN-code: 3266-3933
Scopus Author ID: 57221996159

PhD, assistant of the Department of endocrinology and geriatrics

Russian Federation, Samara

References

  1. Dedov II, Shestakova MV, Vikulova OK, et al. Epidemiological characteristics of diabetes mellitus in the Russian Federation: clinical and statistical analysis according to the Federal diabetes register data of 01.01.2021. Diabetes mellitus. 2021;24(3):204-221. (In Russ.). [Дедов И.И., Шестакова М.В., Викулова О.К., и др. Эпидемиологические характеристики сахарного диабета в Российской Федерации: клинико-статистический анализ по данным регистра сахарного диабета на 01.01.2021. Сахарный диабет. 2021;24(3):204-221]. doi: 10.14341/DM12759
  2. Bashinskaya SA, Bulgakova SV, Treneva EV, et al. Approach to the treatment of type 2 diabetes mellitus in the elderly. Current problems of health care and medical statistics. 2021;4:110-121. (In Russ.). doi: 10.24412/2312-2935-2021-4-110-121
  3. Bulgakova SV, Chetverikova IS, Treneva EV, Kurmaev DP. Senior asthenia and type 2 diabetes: two related conditions? Clinical gerontology. 2022;28(3-4):60-67. (In Russ.). [Булгакова С.В., Четверикова И.С., Тренева Е.В., Курмаев Д.П. Старческая астения и сахарный диабет типа 2: два взаимосвязанных состояния? Клиническая геронтология. 2022;28(3-4): 60-67]. doi: 10.26347/1607-2499202203-04060-067
  4. Hak CJ. Diabetes and muscle dysfunction in older adults. Ann Geriatr Med Res. 2019;23:160-164. doi: 10.4235/agmr.19.0038
  5. De Liefde II, Van Der Klift M, De Laet CE, et al. Bone mineral density and fracture risk in type-2 diabetes mellitus: the Rotterdam study. Osteoporos Int. 2005;16:1713-1720. doi: 10.1007/s00198-005-1909-1
  6. Goldshtein I, Nguyen AM, de Papp AE, et al. Epidemiology and correlates of osteoporotic fractures among type 2 diabetic patients. Arch Osteoporos. 2018;13:15. doi: 10.1007/s11657-018-0432-x
  7. Naumov AV, Khovasova NO, Moroz VI, et al. Locomotive syndrome: a new view of fragility in older age. Russian Journal of Geriatric Medicine. 2021;(3):372-378. (In Russ.). [Наумов А.В., Ховасова Н.О., Мороз В.И., и др. Локомотивный синдром: новое представление о хрупкости в пожилом возрасте. Российский журнал гериатрической медицины. 2021;(3):372-378]. doi: 10.37586/2686-8636-3-2021-364-370
  8. Kurmaev DP, Bulgakova SV, Zakharova NO. What is primary: frailty or sarcopenia? (literature review). Advances in Gerontology. 2021;34 (6): 848-856. (In Russ.). [Курмаев Д.П., Булгакова С.В., Захарова Н.О. Что первично: старческая астения или саркопения? (обзор литературы). Успехи геронтологии. 2021;34(6):848-856]. doi: 10.34922/AE.2021.34.6.005
  9. Pasco JA, Mohebbi M, Holloway KL, et al. Musculoskeletal decline and mortality: prospective data from the Geelong Osteoporosis Study. J Cachexia Sarcopenia Muscle. 2017;8(3):482-489. doi: 10.1002/jcsm.12177
  10. Avin KG, Bloomfield SA, Gross TS, Warden SJ. Biomechanical aspects of the muscle-bone interaction. Curr Osteoporos Rep. 2015;13:1-8. doi: 10.1007/s11914-014-0244-x
  11. Brotto M, Bonewald L. Bone and muscle: Interactions beyond mechanical. Bone. 2015;80:109-114. doi: 10.1016/j.bone.2015.02.010
  12. Cruz-Jentoft AJ, Bahat G, Bauer J, et al. Sarcopenia: revised European consensus on definition and diagnosis. Age Ageing. 2019;48 (4):601. doi: 10.1093/ageing/afz046
  13. Si YH, Wang CY, Guo Y, et al. Prevalence of osteoporosis in patients with type 2 diabetes mellitus in the Chinese mainland: a systematic review and meta-analysis. Iran J Public Health. 2019;48:1203-1214. doi: 10.1097/MD.0000000000019762
  14. Ma L, Oei L, Jiang L, et al. Association between bone mineral density and type 2 diabetes mellitus: a meta-analysis of observational studies. Eur J Epidemiol. 2012;27:319-332. doi: 10.1007/s10654-012-9674-x
  15. Li KH, Liu YT, Yang YW, et al. A positive correlation between blood glucose level and bone mineral density in Taiwan. Arch Osteoporos. 2018;13(1):78. doi: 10.1007/s11657-018-0494-9
  16. Wang H, Ba Y, Xing Q, et al. Diabetes mellitus and the risk of fractures at specific sites: a meta-analysis. BMJ Open. 2019;9:e024067. doi: 10.1136/bmjopen-2018-024067
  17. Nilsson AG, Sundh D, Johansson L, et al. Type 2 diabetes mellitus is associated with better bone microarchitecture but lower bone material strength and poorer physical function in elderly women: a population-based study. J Bone Miner Res. 2017;32:1062-1071. doi: 10.1002/jbmr.3057
  18. Majima T, Komatsu Y, Yamada T, et al. Decreased bone mineral density at the distal radius, but not at the lumbar spine or the femoral neck, in Japanese type 2 diabetic patients. Osteoporos Int. 2005;16:907-913. doi: 10.1007/s00198-004-1786-z
  19. Gu LJ, Lai XY, Wang YP, et al. A community-based study of the relationship between calcaneal bone mineral density and systemic parameters of blood glucose and lipids. Medicine (Baltimore). 2019;98:e16096. doi: 10.1097/MD.0000000000016096
  20. Oei L, Zillikens MC, Dehghan A, et al. High bone mineral density and fracture risk in type 2 diabetes as skeletal complications of inadequate glucose control: the Rotterdam study. Diabetes Care. 2013;36:1619-1628. doi: 10.2337/dc12-1188
  21. Li CI, Liu CS, Lin WY, et al. Glycated hemoglobin lever and risk of hip fracture in older people with type 2 diabetes: a competing risk analysis of Taiwan diabetes cohort study. J Bone Miner Res. 2015;30:1338-1346. doi: 10.1002/jbmr.2462
  22. Klimontov VV, Fazullina ON, Lykov AP, et al. The relationship between bone turnover markers and bone mineral density in postmenopausal type 2 diabetic women. Diabetes Melltius. 2016;19:375-382. doi: 10.14341/DM8008
  23. Zhao CH, Liu GW, Zhang Y, et al. Association between serum levels of bone turnover markers and bone mineral density in men and women with type 2 diabetes mellitus. J Clin Lab Anal. 2020;34:e23112. doi: 10.1002/jcla.23112
  24. Saito M, Fujii K, Mori Y, et al. Role of collagen enzymatic and glycation induced cross-links as a determinant of bone quality in spontaneously diabetic WBN/Kob rats. Osteoporos Int. 2006;17:1514-1523. doi: 10.1007/s00198-006-0155-5
  25. Sugimoto K, Tabara Y, Ikegami H, et al. Hyperglycemia in non-obese patients with type 2 diabetes is associated with low muscle mass: the multicenter study for clarifying evidence for Scaropenia in patients with diabetes mellitus. J Diabetes Investig. 2019;10:1471-1479. doi: 10.1111/jdi.13070
  26. Kalyani RR, Metter EJ, Egan J, et al. Hyperglycemia predicts persistently lower muscle strength with aging. Diabetes Care. 2015;38:82-90. doi: 10.2337/dc14-1166
  27. Dalle S, Rossmeislova L, Koppo K. The role of inflammation in age-related Sarcopenia. Front Physiol. 2017;8:1045. doi: 10.3389/fphys.2017.01045
  28. Mori H, Kuroda A, Ishizu M, et al. Association of accumulated advanced glycation end-products with a high prevalence of Sarcopenia and Dynapenia in patients with type 2 diabetes. J Diabetes Investig. 2019;10:1332-1340. doi: 10.1111/jdi.13014
  29. Yanase T, Yanagita I, Muta K, et al. Frailty in elderly diabetes patients. Endocr J. 2018;65:1-11. doi: 10.1507/endocrj.EJ17-0390
  30. Isaacson J, Brotto M. Physiology of mechanotransduction: how do muscle and bone ‘talk’ to one another? Clin Rev Bone Miner Metab. 2014;12:77-85. doi: 10.1007/s12018-013-9152-3
  31. Jang SY, Park J, Ryu SY, et al. Low muscle mass is associated with osteoporosis: a nationwide population-based study. Maturitas. 2020;133:54-59. doi: 10.1016/j.maturitas.2020.01.003
  32. Sipila S, Tormakangas T, Sillanpaa E, et al. Muscle and bone mass in middle-aged women: role of menopausal status and physical activity. J Cachexia Sarcopenia Muscle. 2020;11:698-709. doi: 10.1002/jcsm.12547
  33. Tamura H, Miyamoto T, Tamaki A, et al. Osteoporosis complication is a risk factor for frailty in females with type 2 diabetes mellitus. J Phys Ther Sci. 2019;31:621-624. doi: 10.1589/jpts.31.621

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2023 Bulgakova S.V., Treneva E.V., Kurmaev D.P., Pervyshin N.A., Kosareva O.V., Sharonova L.A., Dolgikh Y.A.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».