Роль иммунных механизмов в патогенезе геморрагической лихорадки с почечным синдромом

Обложка

Цитировать

Полный текст

Аннотация

Геморрагическая лихорадка с почечным синдромом (ГЛПС) – острое природно-очаговое заболевание вирусной природы, тяжесть течения которого определяется геморрагическими явлениями, цитокиновым штормом, поражением почек с развитием острой почечной недостаточности, возможностью летального исхода. Вызывается ГЛПС вирусами из семейства Hantaviridae. Хантавирусы характеризуются способностью к инфицированию клеток эндотелия и эпителия почечных канальцев, а также клеток врожденного иммунитета (нейтрофилов, моноцитов, дендритных клеток), что приводит как к прямым повреждениям в иммунной системе, так и опосредованным через нарушение их функций. Обзор посвящен анализу иммунных механизмов при ГЛПС и их роли в патогенезе этого заболевания.

Об авторах

М. Ф. Иванов

ФГБОУ ВО «Самарский государственный медицинский университет» Минздрава России

Автор, ответственный за переписку.
Email: m.f.ivanov@samsmu.ru
ORCID iD: 0000-0002-2528-0091

канд. мед. наук, доцент кафедры общей и клинической микробиологии, иммунологии и аллергологии

Россия, Самара

Список литературы

  1. Borodina ZhI, Tsarenko OE, Monakhov KM, Bagautdinova LI. Hemorrhagic fever with renal syndrome – the problem of modernity. Archive of Internal Medicine. 2019;6:419-427. (In Russ.). [Бородина Ж.И., Царенко О.Е., Монахов К.М., Багаутдинова Л.И. Геморрагическая лихорадка с почечным синдромом – проблема современности. Архив внутренней медицины. 2019;6:419-427]. doi: 10.20514/2226-6704-2019-9-6-419-427
  2. de Oliveira RC, Guterres A, Fernandes J, et al. Hantavirus reservoirs: current status with an emphasis on data from Brazil. Viruses. 2014;6(5):1929-1973. doi: 10.3390/v6051929
  3. Nikolskaya MV, Melnikov VL, Mitrofanova NN, et al. GLPS: epidemiological characteristics and dynamics of laboratory indicators. In: Proceedings of the XII International Scientific and Practical Conference "Innovative Science". M., 2018:19-25. (In Russ.). [Никольская М.В., Мельников В.Л., Митрофанова Н.Н., и др. ГЛПС: эпидемиологическая характеристика и динамика лабораторных показателей. В кн.: Материалы XII международной научно-практической конференции «Инновационная наука». М., 2018:19-25]. Available at: 3(12).pdf(nauchforum.ru)
  4. D'Souza MH, Patel TR. Biodefense Implications of New-World Hantaviruses. Front Bioeng Biotechnol. 2020;8:925. doi: 10.3389/fbioe.2020.00925
  5. Alekhin EK, Kamilov FKh, Khunafina DKh, et al. Hemorrhagic fever with renal syndrome. Medical Bulletin of Bashkortostan. 2013;5:24-31. (In Russ.). [Алехин Е.К., Камилов Ф.Х., Хунафина Д.Х., и др. Геморрагическая лихорадка с почечным синдромом. Медицинский вестник Башкортостана. 2013;5:24-31].
  6. Baigildina AA. Modern ideas about the pathogenesis of hemorrhagic fever with renal syndrome. Medical Bulletin of Bashkortostan. 2014;9(1):98-109. (In Russ.). [Байгильдина А.А. Современные представления о патогенезе геморрагической лихорадки с почечным синдромом. Медицинский вестник Башкортостана. 2014;9(1):98-109].
  7. Valishin DA, Shestakova IV, Murzabaeva RT, et al. Hemorrhagic fever with renal syndrome in adults. Clinical recommendations. Non-profit partnership "National Scientific Society of Infectious Diseases", 2016. (In Russ.). [Валишин Д.А., Шестакова И.В., Мурзабаева Р.Т., и др. Геморрагическая лихорадка с почечным синдромом у взрослых. Клинические рекомендации. НП «Национальное научное общество инфекционистов», 2016].
  8. Morozov VG, Ishmukhametov AA, Dzagurova TK, Tkachenko EA. Clinical features of hemorrhagic fever with renal syndrome in Russia. Infectious diseases. 2017;5:156-161. (In Russ.). [Морозов В.Г., Ишмухаметов А.А., Дзагурова Т.К., Ткаченко Е.А. Клинические особенности геморрагической лихорадки с почечным синдромом в России. Инфекционные болезни. 2017;5:156-161]. doi: 10.21518/2079-701X-2017-5-156-161
  9. Manigold T, Vial P. Human hantavirus infections: epidemiology, clinical features, pathogenesis and immunology. Swiss Med Wkly. 2014;144:13937-13955. doi: 10.4414/smw.2014.13937
  10. Antoine M, Langlois ME, Bres E, et al. Imported haemorrhagic fever with renal syndrome caused by Dobrava-Belgrade hantavirus in France. Clin Kidney J. 2021;14(3):1014-1016. doi: 10.1093/ckj/sfaa006
  11. García M, Iglesias A, Landoni VI, et al. Massive plasmablast response elicited in the acute phase of hantavirus pulmonary syndrome. Immunology. 2017;151(1):122-135. doi: 10.1111/imm.12713
  12. Scholz S, Baharom F, Rankin G, et al. Human hantavirus infection elicits pronounced redistribution of mononuclear phagocytes in peripheral blood and airways. PLoS Pathog. 2017;13(6):e1006462. doi: 10.1371/journal.ppat.1006462
  13. Serris A, Stass R, Bignon EA, et al. The hantavirus surface glycoprotein lattice and its fusion control mechanism. Cell. 2020;183(2):442-456.e16. doi: 10.1016/j.cell.2020.08.023
  14. Reuter M, Krüger DH. The nucleocapsid protein of hantaviruses: much more than a genome-wrapping protein. Virus Genes. 2018;54(1):5-16. doi: 10.1007/s11262-017-1522-3
  15. Jiang H, Wang LM, Wang PZ, Bai XF. Hemorrhagic fever with renal syndrome: pathogenesis and clinical picture. Front Cell Infect Microbiol. 2016;6:1-14. doi: 10.3389/fcimb.2016.00001
  16. Sergeeva IV, Lipnyagova SV, Shulgina AI, et al. Hemorrhagic fever with renal syndrome (HFRS) in Krasnoyarsk. Modern problems of science and education. 2015:5. (In Russ.). [Сергеева И.В., Липнягова С.В., Шульгина А.И., и др. Геморрагическая лихорадка с почечным синдромом (ГЛПС) в Красноярске. Современные проблемы науки и образования. 2015;5]. URL: http://science-education.ru/ru/article/view?id=21937
  17. Li P, Zhang C, Wang M, et al. Elevation of myeloperoxidase correlates with disease severity in patients with hantaan virus infection. Viral Immunol. 2022;35(6):418-424. doi: 10.1089/vim.2022.0007
  18. Strandin T, Makela S, Mustonen J, Vaheri A. Neutrophil activation in acute hemorrhagic fever with renal syndrome is mediated by Hantavirus-infected microvascular endothelial cells. Front Immunol. 2018;9:2098-2111. doi: 10.3389/fimmu.2018.02098
  19. Balmasova IP, Nesterova IV, Malova ES, Sepiashvili RI. Structural and functional organization of the immune system. M., 2019. (In Russ.). [Балмасова И.П., Нестерова И.В., Малова Е.С., Сепиашвили Р.И. Структурно-функциональная организация иммунной системы. М., 2019].
  20. Raftery MJ, Lalwani P, Krautkrämer E, et al. β2 integrin mediates hantavirus-induced release of neutrophil extracellular traps. J Exp Med. 2014;211(7):1485-1497. doi: 10.1084/jem.20131092
  21. Zapata JC, Cox D, Salvato MS. The role of platelets in the pathogenesis of viral hemorrhagic fevers. PLoS Negl Trop Dis. 2014;8(6):e2858. doi: 10.1371/journal.pntd.0002858
  22. Jenne CN, Wong CH, Zemp F, et al. Neutrophils recruited to sites of infection protect from virus challenge by releasing neutrophil extracellular traps. Cell Host Microbe. 2013;13(2):169-180. doi: 10.1016/j.chom.2013.01.005
  23. Wang J, Guo W, Du H, et al. Elevated soluble CD163 plasma levels are associated with disease severity in patients with hemorrhagic fever with renal syndrome. PLoS One. 2014;9(11): e112127. doi: 10.1371/journal.pone.0112127
  24. Li X, Du N, Xu G, et al. Expression of CD206 and CD163 on intermediate CD14++CD16+ monocytes are increased in hemorrhagic fever with renal syndrome and are correlated with disease severity. Virus Res. 2018;253:92-102. doi: 10.1016/j.virusres.2018.05.021
  25. Kim HC, Lim WK, Klein TA, et al. Hantavirus surveillance and genetic diversity targeting small mammals at Camp Humphreys, a US military installation and new expansion site, Republic of Korea. PLoS One. 2017;12(4):e0176514. doi: 10.1371/journal.pone.0176514
  26. Markotic A, Hensley L, Daddario K, et al. Pathogenic hantaviruses elicit different immunoreactions in THP-1 cells and primary monocytes and induce differentiation of human monocytes to dendritic-like cells. Coll Antropol. 2007;31(4):1159-1167.
  27. Lambrecht BN, Prins JB, Hoogsteden HC. Lung dendritic cells and host immunity to infection. Eur Respir J. 2001;18(4):692-704.
  28. Braun M, Bjokstrom NK, Gupta S, et al. NK cell activation in human hantavirus infection explained by virus-induced IL-15/IL15Rα expression. PLoS Pathol. 2014;10(11):e1004521. doi: 10.1371/journal.ppat.1004521
  29. Gupta S, Braun M, Tischler ND, et al. Hantavirus-infection confers resistance to cytotoxic lymphocyte-mediated apoptosis. PLoS Pathol. 2013;9(3):e1003272. doi: 10.1371/journal.ppat.1003272
  30. Jiang H, Wang PZ, Zhang Y, et al. Hantaan virus induces toll-like receptor 4 expression, leading to enhanced production of beta interferon, interleukin-6 and tumor necrosis factor-alpha. Virology. 2008;380(1):52-59. doi: 10.1016/j.virol.2008.07.002
  31. Vaheri A, Strandin T, Hepojoki J, et al. Uncovering the mysteries of hantavirus infections. Nat Rev. 2013;11(8):539-550. doi: 10.1038/nrmicro3066
  32. Khaiboullina SF, Levis S, Morzunov SP, et al. Serum cytokine profiles differentiating hemorrhagic fever with renal syndrome and hantavirus pulmonary syndrome. Front Immunol. 2017;8:567. doi: 10.3389/fimmu.2017.00567
  33. Khaiboullina SF, Rizvanov AA, Lombardi VC, et al. Andes-virus-induced cytokine storm is partially suppressed by ribavirin. Antivir Ther. 2013;18(4):575-584. doi: 10.3851/IMP2524
  34. Connolly-Andersen AM, Thunberg T, Ahlm C, et al. Endothelial activation and repair during hantavirus infection: association with disease outcome. Open Forum Infect Dis. 2014;1(1):ofu027. doi: 10.1093/ofid/ofu027
  35. Outinen TK, Makela S, Huhtala H, et al. High pentraxin-3 plasma levels associate with thrombocytopenia in acute Puumala hantavirus-induced nephropathia epidemica. Eur J Clin Microbiol Infect Dis. 2012;31(6):957-963. doi: 10.1007/s10096-011-1392-x
  36. Engdahl TB, Crowe JE. Humoral immunity to hantavirus infection. mSphere. 2020;5:e00482-20. doi: 10.1128/mSphere.00482-20
  37. Hepojoki J, Cabrera LE, Hepojoki S, et al. Hantavirus infection-induced B cell activation elevates free light chains levels in circulation. PLoS Pathog. 2021;17(8):e1009843. doi: 10.1371/journal.ppat.1009843
  38. Dong C. Cytokine regulation and function in T cells. Annu Rev Immunol. 2021;39:51-76. doi: 10.1146/annurev-immunol-061020-053702
  39. Ma Y, Yuan B, Zhuang R, et al. Hantaan virus infection induces both Th1 and ThGranzyme B+ cell immune responses that associated with viral control and clinical outcome in humans. PLoS Pathog. 2015;11(4):e1004788. doi: 10.1371/journal.ppat.1004788
  40. Liu R, Ma R, Liu Z, et al. HTNV infection of CD8+ T cells is associated with disease progression in HFRS patients. Commun Biol. 2021;4:652. doi: 10.1038/s42003-021-02182-2
  41. Wang M, Wang J, Kang Z, et al. Kinetics and immunodominance of virus-specific T cell responses during Hantaan virus infection. Viral Immunol. 2015;28(5):265-271. doi: 10.1089/vim.2014.0135
  42. Liu B, Ma Y, Zhang Y, et al. CD8low CD100− T cells identify a novel CD8 T cell subset associated with viral control during human Hantaan virus infection. J Virol. 2015;89(23):11834-11844. doi: 10.1128/JVI.01610-15
  43. Flippe L, Bézie S, Anegon I, Guillonneau C. Future prospects for CD8+ regulatory T cells in immune tolerance. Immunol Rev. 2019;292(1):209-224. doi: 10.1111/imr.12812
  44. Mattar S, Guzman C, Fiqueiredo LT. Diagnosis of hantavirus infection in humans. Expert Rev Anti Infect Ther. 2015;13(8):939-946. doi: 10.1586/14787210.2015.1047825
  45. Koivula TT, Tuulasvaara A, Hetemäki L, et al. Regulatory T cell response correlates with the severity of human hantavirus infection. J Infect. 2014;68(4):387-394. doi: 10.1016/j.jinf.2013.11.007
  46. Ivanov MF, Balmasova IP, Zhestkov AV, et al. Expression of NKG2D by cytotoxic T-lymphocytes as a possible mechanism of immunopathogenesis of hemorrhagic fever with renal syndrome. Immunologiya. 2023;44(1):93-102. (In Russ.). [Иванов М.Ф., Балмасова И.П., Жестков А.В., и др. Экспрессия NKG2D цитотоксическими Т-лимфоцитами как возможный механизм иммунопатогенеза геморрагической лихорадки с почечным синдромом. Иммунология. 2023;44(1):93-102]. doi: 10.33029/0206-4952-2023-44-1-93-102
  47. Lanier LL. NKG2D receptor and its ligands in host defense. Cancer Immunol Res. 2015;3(6):575-582. doi: 10.1158/2326-6066.CIR-15-0098
  48. Yu HT, Jiang W, Du H, et al. Involvement of the Akt/NF-κB pathways in the HTNV-medicated increase of IL-6, CCL5, ICAM-1, and VCAM-1 in HUVECs. PLoS One. 2014;9:e93810. doi: 10.1371/journal.pone.0093810
  49. Chu T, Tyznik AJ, Roepke S, et al. Bystander-activated memory CD8 T cells control early pathogen load in an innate-like, NKG2D-dependent manner. Cell Rep. 2013;3(3):701-708. doi: 10.1016/j.celrep.2013.02.020
  50. Perez C, Prajapati K, Burke B, et al. NKG2D signaling certifies effector CD8 T cells for memory formation. J Immunother Cancer. 2019;7:48. doi: 10.1186/s40425-019-0531-2
  51. Mathieu C, Beltra J-C, Charpentier T, et al. IL-2 and IL-15 regulate CD8+ memory T-cell differentiation but are dispensable for protective recall responses. Eur J Immunol. 2015;45(12):3324-3338. doi: 10.1002/eji.201546000
  52. Nekhaev SG, Melnik LV. Actual aspects of hemorrhagic fever with renal syndrome (literature review). Bulletin of new medical technologies. 2018;1:7-4. (In Russ.). [Нехаев С.Г., Мельник Л.В. Актуальные аспекты геморрагической лихорадки с почечным синдромом (обзор литературы). Вестник новых медицинских технологий. 2018;1:7-4]. URL: http://www.medtsu.tula.ru/VNMT/Bulletin/E2018-1/7-4.pdf. doi: 10.24411/2075-4094-2018-15980
  53. Ivanov MF, Balmasova IP, Zhestkov AV, et al. Prognostic significance of phenotypic changes in lymphocytes in hemorrhagic fever with renal syndrome. Immunologiya. 2023;44(2):181-190. (In Russ.). [Иванов М.Ф., Балмасова И.П., Жестков А.В., и др. Прогностическое значение фенотипических изменений лимфоцитов при геморрагической лихорадке с почечным синдромом. Иммунология. 2023;44(2):181-190]. doi: 10.33029/0206-4952-2023-44-2-181-190
  54. Ligocki AJ, Niederkorn JY. Advances on non-CD4 + Foxp3+ T regulatory cells: CD8+, type 1, and double negative T regulatory cells in organ transplantation. Transplantation. 2015; 99;1553-1559. doi: 10.1097/TP.0000000000000813
  55. do Valle Duraes F. Lafont A, Beibel M, et al. Immune cell landscaping reveals a protective role for regulatory T cells during kidney injury and fibrosis. JCI Insight. 2020;5(3):e130651. doi: 10.1172/jci.insight.130651

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
2. Рисунок 1. Клинико-патогенетическое значение реакций врожденного иммунитета в ответ на инфицирование хантавирусами при ГЛПС

3. Рисунок 2. Клинико-патогенетическое значение реакций адаптивного иммунитета в ответ на инфицирование хантавирусами при ГЛПС

4. Рисунок 3. Гипотетические представления об уникальных особенностях иммунопатогенеза ГЛПС


© Иванов М.Ф., 2023

Creative Commons License
Эта статья доступна по лицензии Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».