Система сахаропосредованной регуляции и роль киназ HXK1, SnRK1, TOR у Arabidopsis thaliana

Обложка

Цитировать

Полный текст

Аннотация

Сахара - важный компонент общего метаболизма растений. Они являются не только источником энергии в организме, но и неотъемлемой составляющей сложной сети внутриклеточного сигналинга. Сигналы с участием сахаров регулируют множество метаболических реакций у растений, в том числе метаболизм углерода и азота, а также ответ на биотический и абиотический стрессы. В представленной работе дан краткий обзор современных знаний о сахарах как метаболитах и сигнальных молекулах. Также описаны различные пути передачи сахаропо-средованных сигналов, среди которых рассматриваются как хорошо известные, так и недавно обнаруженные, их взаимодействие и роль в регуляции метаболизма растений и экспрессии ядерных генов. Одним из первых изученных участников сети сахаропосредованных сигналов является гексокиназа 1 (фермент синтеза глюкозы), которая вовлечена в регуляцию экспрессии многих ядерных генов в ответ на изменения уровня глюкозы в организме. Следует отметить, что ее участие в передаче митохондриально-ядерных сигналов и регуляции процессов старения растений выходит за рамки регуляции метаболических реакций, что позволяет рассматривать гексо-киназу 1 как регулятор широкого спектра действия. Особый интерес представляет участие са-харопосредованных сигналов в переключении метаболических реакций организма в ответ на изменения углеводного статуса. Дефицит сахаров приводит к выключению большинства энергозатратных процессов и одновременно стимулирует фотосинтез, либо (при его отсутствии) за счет активации киназы SnRK1 усиливает катаболические реакции. При достаточном уровне сахаров происходит репрессия киназы SnRK1 и активация TOR-киназы, которая стимулирует анаболические реакции и рост. Рассмотрено значение конкурирующих SnRK1 и TOR-киназ как главных регуляторов этого переключения. Кроме того, рассмотрена роль сигналов, опосредуемых трега-лозо-6-фосфатом, во многом функционально схожих с TOR-сигналингом. Все эти регуляторные механизмы помогают растениям своевременно адаптироваться к изменениям факторов внешней среды и поддерживать гомеостаз. Возможно, в ближайшее время будет получена дополнительная информация о взаимодействии у растений энергетических и стресс-зависимых сигналов, осуществляемом через антагонизм киназ TOR и SnRK1.

Об авторах

В. И. Бельков

Сибирский институт физиологии и биохимии растений, СО РАН

Email: anvad.irk@rambler.ru

Е. Ю. Гарник

Сибирский институт физиологии и биохимии растений, СО РАН

Email: elga74@yandex.ru

В. И. Тарасенко

Сибирский институт физиологии и биохимии растений, СО РАН

Email: vslav@inbox.ru

Ю. М. Константинов

Иркутский государственный университет

Email: yukon@sifibr.irk.ru

Список литературы

  1. Smeekens S., Ma J., Hanson J., Rolland F. Sugar signals and molecular networks controlling plant growth // Current Opinion in Plant Biology. 2010. Vol. 13. Issue 3. P. 274-279. https://doi.org/10.1016/j.pbi.2009.12.002
  2. Matsoukas I.G. Interplay between sugar and hormone signaling pathways modulate floral signal transduction // Frontiers in Genetics. 2014. Vol. 5. P. 218. https://doi.org/10.3389/fgene.2014.00218
  3. Moore B., Zhou L., Rolland F., Hall Q., Cheng W.-H., Liu Y.-X., et al. Role of the Arabidopsis glucose sensor HXK1 in nutrient, light, and hormonal signaling // Science. 2003. Vol. 300. Issue 5617. P. 332-336. https://doi.org/10.1126/science.1080585
  4. Rolland F., Baena-Gonzalez E., Sheen J. Sugar sensing and signaling in plants: conserved and novel mechanisms // Annual Review of Plant Biology. 2006. Vol. 57. P. 675-709. https://doi.org/10.1146/annurev.arplant.57.032905.105441
  5. Van Dijken A.J., Schluepmann H., Smeekens S.C. Arabidopsis trehalose-6-phosphate synthase 1 is essential for normal vegetative growth and transition to flowering // Plant Physiology. 2004. Vol. 135. Issue 2. P. 969-977. https://doi.org/10.1104/pp.104.039743
  6. Baena-Gonzalez E., Rolland F., Thevelein J.M., Sheen J. A central integrator of transcription networks in plant stress and energy signaling // Nature. 2007. Vol. 448. Issue 7156. P. 938-942. https://doi.org/10.1038/nature06069
  7. Schluepmann H., van Dijken A., Aghdasi M., Wobbes B., Paul M., Smeekens S. Trehalose mediated growth inhibition of Arabidopsis seedlings is due to trehalose-6-phosphate accumulation // Plant Physiology. 2004. Vol. 135. Issue 2. P. 879-890. https://doi.org/10.1104/pp.104.039503
  8. Hausler R.E., Heinrichs L., Schmitz J., Flugge U.-I. How sugars might coordinate chloroplast and nuclear gene expression during acclimation to high light intensities // Molecular Plant. 2014. Vol. 7. Issue 7. P. 1121-1137. https://doi.org/10.1093/mp/ssu064
  9. Ramon M., Rolland F., Sheen J. Sugar sensing and signaling // The Arabidopsis Book. 2008. Vol. 6. P. e0117. https://doi.org/10.1199/tab.0117
  10. Biasing O.E., Gibon Y., Gunther M., Hohne M., Morcuende R., Osuna D., et al. Sugars and circadian regulation make major contributions to the global regulation of diurnal gene expression in Ara-bidopsis // The Plant Cell. 2005. Vol. 17. Issue 12. P. 3257-3281. https://doi.org/10.1105/tpc.105.035261
  11. Sami F., Siddiqui H., Hayat S. Interaction of glucose and phytochormone signaling in plants // Plant Physiology and Biochemistry. 2019. Vol. 135. P. 119-126. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2018.11.005
  12. Xiong Y., McCormack M., Li L., Hall Q., Xiang C., Sheen J. Glc-TOR signaling leads transcriptome reprogramming and meristem activation // Nature. 2013. Vol. 496. Issue 7444. P. 181-186. https://doi.org/10.1038/nature12030
  13. Aguilera-Alvarado G.P., Sanchez-Nieto S. Plant hexokinases are multifaceted proteins // Plant and Cell Physiology. 2017. Vol. 58. Issue 7. P. 11511160. https://doi.org/10.1093/pcp/pcx062
  14. Cho J.-I., Ryoo N., Eom J.S., Lee D.-W., Kim H.-B., Jeong S.-W., et al. Role of the rice hexokina-ses OsHXK5 and OsHXK6 as glucose sensors // Plant Physiology. 2009. Vol. 149. P. 745-759. https://doi.org/10.1104/pp.108.131227
  15. Zhang C., Han L., Slewinski T.L., Sun J., Zhang J., Wang Z.-Y., et al. Symplastic phloem loading in poplar // Plant Physiology. 2014. Vol. 166. Issue 1. P. 306-313. https://doi.org/10.1104/pp.114.245845
  16. Sheen J. Metabolic repression of transcription in higher plants // The Plant Cell. 1990. Vol. 2. P. 1027-1038. https://doi.org/10.1105/tpc.2.10.1027
  17. Cho Y.-H., Yoo S.-D., Sheen J. Glucose signaling through nuclear hexokinase1 complex in Ara-bidopsis // Plant Signaling and Behavior. 2007. Vol. 2. Issue 2. P. 123-124. https://doi.org/10.1016/j.cell.2006.09.028
  18. Rottmann T., Fritz C., Sauer N., Stadler R. Glucose uptake via STP transporters inhibits in vitro pollen tube growth in a HEXOKINASE1-dependent manner in Arabidopsis thaliana // The Plant Gell. 2018. Vol. 30. Issue 9. P. 2057-2081. https://doi.org/10.1105/tpc.18.00356
  19. Kim J. Sugar metabolism as input signals and fuel for leaf senescence // Genes and Genomics. 2019. Vol. 41. Issue 7. P. 737-746. https://doi.org/10.1007/s13258-019-00804-y
  20. Miao H., Cai C., Wei J., Chang J., Qian H., Zhang X., et al. Glucose enhances indolic glucosin-olate biosynthesis without reducing primary sulfur assimilation // Scientific Reports. 2016. Vol. 6. Article no. 31854. https://doi.org/10.1038/srep31854
  21. Huang W., Yu C., Hu J., Wang L., Dan Z., Zhou W., et al. Pentatricopeptide-repeat family protein RF6 functions with hexokinase 6 to rescue rice cytoplasmic male sterility // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 2015. Vol. 112. P. 14984-14989. https://doi.org/10.1073/pnas.1511748112
  22. Rook F., Handingham S.A., Li Y., Bevan M.W. Sugar and ABA response pathways and the control of gene expression // Plant Cell & Environment. 2006. Vol. 29. Issue 3. P. 426-434. https://doi.org/10.1111/j.1365-3040.2005.01477.x
  23. Arenas-Huertero F., Arroyo A., Zhou L., Sheen J., Leon P. Analysis of Arabidopsis glucose insensitive mutants, gin5 and gin6, reveals a central role of the plant hormone ABA in the regulation of plant vegetative development by sugar // Genes and Development. 2000. Vol. 14. Issue 16. P. 2085-2096.
  24. Koussevitzky S., Nott A., Mockler T.C., Hong F., Sachetto-Martins G., Surpin M., et al. Signals from chloroplasts converge to regulate nuclear gene expression // Science. 2007. Vol. 316. Issue 5825. P. 715-719. https://doi.org/10.1126/science.1140516
  25. Gregorio J., Hernandez-Bernal A.F., Cordoba E., Leon P. Characterization of evolutionarily conserved motifs involved in activity and regulation of the ABA-INSENSITIVE (ABI) 4 transcription factor // Molecular Plant. 2014. Vol. 7. Issue 2. P. 422-436. https://doi.org/10.1093/mp/sst132
  26. Giraud E., van Aken O., Ho L.H.M., Whelan J. The transcription factor ABI4 is a regulator of mitochondrial retrograde expression of ALTERNATIVE OXIDASE1a // Plant Physiology. 2009. Vol. 150. Issue 3. P. 1286-1296. https://doi.org/10.1104/pp.109. 139782
  27. Leon P., Gregorio J., Cordoba E. ABI4 and its role in chloroplast retrograde communication // Frontiers in Plant Science. 2013. Vol. 3. Article 304. 13 p. https://doi.org/10.3389/fpls.2012.00304
  28. Tsai A.Y.-L., Gazzarrini S. Trehalose-6-phosphate and SnRK1 kinases in plant development and signaling: the emerging picture // Frontiers in Plant Science. 2014. Vol. 5. Article 119. 11 p. https://doi.org/10.3389/fpls.2014.00119
  29. Swartzberg D., Hanael R., Granot D. Rela tionship between hexokinase and cytokinin in the regulation of leaf senescence and seed germination // Plant Biology. 2011. Vol. 13. Issue 3. P. 439-444. https://doi.org/10.1111/j.1438-8677.2010.00376.x
  30. Li L., Sheen J. Dynamic and diverse sugar signaling // Current Opinion in Plant Biology. 2016. Vol. 33. P. 116-125. https://doi.org/10.1016/j.pbi. 2016.06.018
  31. Crozet P., Margalha L., Confraria A., Rodrigues A., Martinho C., Adamo M., et al. Mechanisms of regulation of SNF1/AMPK/SnRK1 protein kinases // Frontiers in Plant Science. 2014. Vol. 5. P. 190. https://doi.org/10.3389/fpls.2014.00190
  32. Glab N., Qury C., Guerinier T., Domenichini S., Crozet P., Thomas M., et al. The impact of Ara-bidopsis thaliana SNF1-related-kinase 1 (SnRK1)-activating kinase 1 (SnAK1) and SnAK2 on SnRK1 phosphorylation status: characterization of a SnAK double mutant // The Plant Journal. 2017. Vol. 89. Issue 5. P. 1031-1041. https://doi.org/10.1111/tpj.13445
  33. Blanco N.E., Liebsch D., Diaz M.G., Strand A., Whelan J. Dual and dynamic intracellular localization of Arabidopsis thaliana SnRK1.1 // Journal of Experimental Botany. 2019. Vol. 70. Issue 8. P. 2325-2338. https://doi.org/10.1093/jxb/erz023
  34. Van Dingenen J., Vermeersch M., de Milde L., Hulsmans S., de Winne N., van Leene J., et al. The role of HEXOKINASE1 in Arabidopsis leaf growth // Plant Molecular Biology. 2019. Vol. 99. Issue 1-2. P. 79-93. https://doi.org/10.1007/s11103-018-0803-0
  35. O’Hara L.E., Paul M.J., Wingler A. How do sugars regulate plant growth and development? New insight into the role of trehalose-6-phosphate // Molecular Plant. 2013. Vol. 6. Issue 2. P. 261-274. https://doi.org/10.1093/mp/sss120
  36. Dong P., Xiong F., Que Y., Wang K., Yu L., Li Z., et al. Expression profiling and functional analysis reveals that TOR is a key player in regulating photosynthesis and phytohormone signaling pathways in Arabidopsis // Frontiers in Plant Science. 2015. Vol. 6. Article 667. 15 p. https://doi.org/10.3389/fpls.2015.00677
  37. Dobrenel T., Caldana C., Hanson J., Robaglia C., Vincentz M., Viet B., et al. TOR signaling and nutrient sensing // Annual Review of Plant Biology. 2016. Vol. 67. P. 261-285. https://doi.org/10.1146/annurev-arplant-043014-114648
  38. Cao P., Kim S.-J., Xing A., Schenck C.A., Liu L., Jiang N., et al. Homeostasis of branched-chain amino acids is critical for the activity of TOR signaling in Arabidopsis // eLife. 2019. Vol. 8. P. e50747. https://doi.org/10.7554/eLife.50747
  39. Shinkawa H., Kajikawa M., Nomura Y., Ogura M., Sawaragi Y., Yamano T., et al. Algal protein kinase, triacylglycerol accumulation regulator1, modulates cell viability and gametogenesis in car-bon/nitrogen imbalanced conditions // Plant Cell Physiology. 2019. Vol. 60. Issue 4. P. 916-930. https://doi.org/10.1093/pcp/pcz010
  40. Paul M.J., Jhurreea D., Zhang Y., Primave-si L.F., Delatte T., Schluepmann H., et al. Upregulation of biosynthetic processes associated with growth by trehalose 6-phosphate // Plant Signaling & Behavior. 2010. Vol. 5. Issue 4. P. 386-392. https://doi.org/10.4161/psb.5.4.10792
  41. Delatte T.L., Sedijani P., Kondou Y., Matsui M., de Jon G.J., Somsen G.W., et al. Growth arrest by trehalose-6-phosphate: an astonishing case of primary metabolite control over growth by way of the SnRK1 signaling pathway // Plant Physiology. 2011. Vol. 157. Issue 1. P. 160-174. https://doi.org/10.1104/pp.111.180422
  42. Yadav U.P., Ivakov A., Feil R., Duan G.Y., Walther D., Giavalisco P., et al. The sucrosetrehalose 6-phosphate (Tre6P) nexus: specificity and mechanisms of sucrose signalling by Tre6P // Journal of Experimental Botany. 2014. Vol. 65. Issue 4. P. 1051-1068. https://doi.org/10.1093/jxb/ert457
  43. Cho Y.-H., Hong J.-W., Kim E.-C., Yoo S.-D. Regulatory functions of SnRK1 in stress-responsive gene expression and in plant growth and development // Plant Physiology. 2012. Vol. 158. Issue 4. P. 1955-1964. https://doi.org/10.1104/pp.111.189829
  44. Moreau M., Azzopardi M., Clement G., Dobrenel T., Marchive C., Renne C., et al. Mutations in the Arabidopsis homolog of LST8/GeL, a partner of the target of rapamycin kinase, impair plant growth, flowering, and metabolic adaptation to long days // The Plant Cell. 2012. Vol. 24. Issue 2. P. 463-481. https://doi.org/10.1105/tpc.111.091306
  45. Xiong Y., McCormack M., Li L., Hall Q., Xiang C., Sheen J. Glucose-TOR signalling reprograms the transcriptome and activates meristems // Nature. 2013. Vol. 496. Issue7444. P. 181-186. https://doi.org/10.1038/nature12030
  46. Baena-Gonzalez E., Rolland F., Thevelein J.M., Sheen J. A central integrator of transcription networks in plant stress and energy signaling // Nature. 2007. Vol. 448. Issue 7156. P. 938-942. https://doi.org/10.1038/nature06069
  47. Karve A., Xia X., Moore B. Arabidopsis Hexokinase-Like1 and Hexokinase1 form a critical node in mediating plant glucose and ethylene responses // Plant Physiology. 2012. Vol. 158. P. 1965-1975. https://doi.org/10.1104/pp.112.195636
  48. Kelly G., David-Schwartz R., Sade N., Moshelion M., Levi A., Alchanatis V., et al. The Pitfalls of Transgenic Selection and New Roles of AtHXK1: A high level of AtHXK1 expression uncouples hexokinase1-dependent sugar signaling from exogenous sugar // Plant Physiology. 2012. Vol. 159. Issue 1. P. 47-51. https://doi.org/10.1104/pp.112.196105
  49. Wingler A., Delatte T.L., O’Hara L.E., Primavesi L.F., Jhurreea D., Paul M.J., et al. Trehalose 6-phosphate is required for the onset of leaf senescence associated with high carbon availability // Plant Physiology. 2012. Vol. 158. P. 1241-1251. https: //doi.org/10.1104/pp.111.191908
  50. Salem M.A., Li Y., Wiszniewski A., Giavalisco P. Regulatory-associated protein of TOR (RAPTOR) alters the hormonal and metabolic composition of Arabidopsis seeds, controlling seed morphology, viability and germination potential // The Plant Journal. 2017. Vol. 92. Issue 4. P. 525-545. https://doi.org/10.1111/tpj.13667

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».