Serogroups and antimicrobial susceptibility of Salmonella isolated from people and food items in southern provinces of Vietnam

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

This article presents current relevant data on the serogroups and antimicrobial susceptibility of Salmonella strains isolated in the southern provinces of the Socialist Republic of Vietnam. There were examined 189 Salmonella strains isolated from: human feces in acute diarrhea (86 strains); and pork samples (103 strains). Serological O-group identification was performed by slide agglutination with O- and H-antisera and multiplex PCR to detect H phase-1 and phase-2. Antimicrobial susceptibility testing was performed by using the disk-diffusion method according to the EUCAST (version 2019) recommendations. Strains isolated from humans predominantly belonged to O4 group (69.8%). The percentage of other serogroups varied from 1.2% (rare group O16) to 11.6% (O9). About a half of strains (44.7%) isolated from pork samples turned out to belong to the О3,10 serogroup (vs 7.0% of strains from humans). Serogroups О7, О4 and О8 were less frequent (22.3%, 14.6% and 13.6%, respectively). Single strains belonged to serogroups О9, О13, and О18. Regardless of the isolation source, about 80% of Salmonella strains were resistant to antibiotics from different antimicrobial groups (besides carbapenems): 67.0% were resistant to tetracycline; about half were resistant to pefloxacin, ampicillin and chloramphenicol (54.0%, 47.1%, 46.6%); and up to 40% were resistant to trimethoprim/sulfamethoxazole and nalidixic acid. The proportion of strains resistant to ceftriaxone and gentamycin was markedly higher in those of human vs pork origin: 12.8% vs 1.0% and 30.2 vs 1.9%, respectively. Moreover, 62.8% and 43.7% strains of human and pork origin, respectively, showed multidrug resistance (to 3 and more antimicrobial groups). In addition, simultaneous resistance to 6 antimicrobial groups was detected much more frequently in Salmonella strains isolated from humans vs pork samples (15.1% vs 1.0%, respectively). Multidrug resistance (MDR) was observed in strains of different serovars, predominantly S. Typhimurium (36.4%). The predominant MDR (30.3%) phenotype (AMP, TE, QN, C, SXT) was revealed in serovars of S. Typhimurium, S. Bredeney, S. Corvallis, S. Give, S. London, S. Rissen, and S. Meleagridis. Thus, Salmonella strains isolated in the southern Vietnamese provinces featured resistance to fluoroquinolones and cephalosporins. Taking into account simultaneous loss of susceptibility to “old” antimicrobials (ampicillin, chloramphenicol, trimethoprim/sulfamethoxazole), it crucially restricts the list of effective medicines to treat complicated salmonellosis cases.

About the authors

Svetlana A. Egorova

St. Petersburg Pasteur Institute

Email: egorova72@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-7589-0234
SPIN-code: 4000-4122
Scopus Author ID: 36937138200

PhD, MD (Medicine), Senior Researcher, Laboratory of Enteric Infections

Russian Federation, 197101, St. Petersburg, Mira str., 14

Q. N. Truong

Pasteur Institute in Ho Chi Minh City

Email: truongou@gmail.com

MSc (Biotechnology), Researcher, Laboratory of Enteric Infections, Department of Microbiology and Immunology

Viet Nam, Ho Chi Minh

L. A. Kaftyreva

St. Petersburg Pasteur Institute; I.I. Mechnikov North-Western State Medical University

Email: kaflidia@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-0989-1404
SPIN-code: 6721-7873
Scopus Author ID: 6602939287
ResearcherId: K-2708-2014

PhD, MD (Medicine), Professor, Head of the Laboratory of Enteric Infections

Russian Federation, 197101, St. Petersburg, Mira str., 14; St. Petersburg

E. A. Kozhukhova

Pavlov First Saint Petersburg State Medical University

Email: elko35@gmail.com

PhD (Medicine), Senior Researcher, Chronic Viral Infection Laboratory of the Research Center (Branch of the Infectious Diseases and Epidemiology Department)

Russian Federation, 197101, St. Petersburg, Mira str., 14

M. A. Makarova

St. Petersburg Pasteur Institute; I.I. Mechnikov North-Western State Medical University

Email: makmaria@mail.ru
SPIN-code: 7915-1758

PhD, MD (Medicine), Senior Researcher, Laboratory of Enteric Infections; Associate Professor, Department of Medical Microbiology

 

 

Russian Federation, 197101, St. Petersburg, Mira str., 14; St. Petersburg

Q. H. Cuong

Pasteur Institute in Ho Chi Minh City

Email: cuonghqpasteur@gmail.com

PhD (Medicine), Deputy Director, Pasteur Institute in Ho Chi Minh City

Viet Nam, Ho Chi Minh

H. N. Vu

Pasteur Institute in Ho Chi Minh City

Email: vhoangvu@yahoo.com

MSc (Biology), Head of the Laboratory of Enteric Infections, Department of Microbiology and Immunology

Viet Nam, Ho Chi Minh

T. D. Huong

Pasteur Institute in Ho Chi Minh City

Email: dangthuyhuong0489@gmail.com

BSc (Biotechnology), Researcher, Laboratory of Enteric Infections, Department of Microbiology and Immunology

Viet Nam, Ho Chi Minh

T. Q.T. Lan

University of Agriculture and Forestry (Nong Lam University)

Email: Thlan.tranthiquynh@hcmuaf.edu.vn

PhD, MSc, D.V.M., Head and Lecturer, Department of Veterinary Biosciences

Viet Nam, Ho Chi Minh

K. V. Tram

Department of Animal Husbandry and Veterinary Medicine

Email: vktram@chicuccntyhcm.gov.vn

MSc, Dr (Medicine), Head of the Laboratory of Animal Health and Treatment Division

Viet Nam, Ho Chi Minh City

T. N. Long

Department of Animal Husbandry and Veterinary Medicine

Email: ntlong@chicuccntyhcm.gov.vn

MSc (Biotechnology), Member of Stuff, Department of Animal Husbandry and Veterinary Medicine

Viet Nam, Ho Chi Minh City

T. N.N. Diep

Department of Animal Husbandry and Veterinary Medicine

Email: ntndiep@chicuccntyhcm.gov.vn

MSc, Dr (Veterinarian), Member of Stuff, Department of Animal Husbandry and Veterinary Medicine

Viet Nam, Ho Chi Minh City

L. K.B. Tu

Department of Animal Husbandry and Veterinary Medicine

Email: khatu09021990@gmail.com

Dr (Veterinarian), Member of Stuff, Animal Health Laboratory and Treatment Division, Department of Animal Husbandry and Veterinary Medicine

Viet Nam, Ho Chi Minh City

L. K.N. Thu

Department of Animal Husbandry and Veterinary Medicine

Author for correspondence.
Email: nlkthu@chicuccntyhcm.gov.vn

Dr (Veterinarian), Member of Stuff, Animal Health Laboratory and Treatment Division

Viet Nam, Ho Chi Minh City

References

  1. Андреева И.В., Стецюк О.У. Отпуск без проблем: современные подходы к профилактике и лечению диареи путешественников // Клиническая микробиология и антимикробная химиотерапия. 2018. Т. 20, № 3. С. 172–180. [Andreeva I.V., Stetsiouk O.U. Current approaches to prophylaxis and treatment of travelers” diarrhea. Klinicheskaya mikrobiologiya i antimikrobnaya khimioterapiya = Clinical Microbiology and Antimicrobial Chemotherapy, 2018, vol. 20, no. 3, pp. 172–180. (In Russ.)] doi: 10.36488/cmac.2018.3.172-180
  2. Гончар Н.В., Лазарева И.В., Рычкова С.В., Кветная А.С., Альшаник Л.П., Фомичева Ю.В., Ныркова О.И., Кириленко Л.А. Заболеваемость детей сальмонеллезом и уровень резистентности клинических штаммов сальмонелл к антибактериальным препаратам в Санкт-Петербурге // Журнал инфектологии. 2015. Т. 7, № 1. С. 80–86. [Gonchar N.V., Lazareva I.V., Rychkova S.V., Kvetnaja A.S., Al’shanik L.P., Fomicheva J.V., Nyrkova O.I., Kirilenko L.A. Child morbidity of salmonellosis and the level of resistance of clinical isolates of Salmonella to antibacterial preparations in Saint Petersburg. Zhurnal infektologii = Journal Infectology, 2015, vol. 7, no. 1, pp. 80–86. (In Russ.)] doi: 10.22625/2072-6732-2015-7-1-80-86
  3. Евмененкова И.Г., Мурач Л.В. Анализ резистентности штаммов Salmonella spp. к антибиотикам в Смоленском регионе за 2012–2017 гг. // Смоленский медицинский альманах. 2018. № 1. С. 93–96. Evmenenko I.G., Murach L.V. Analysis of resistance of strains of Salmonella spp. to antibiotics in the Smolensk gerion for 2012–2017. Smolenskii meditsinskii al’manakh = Smolensk Medical Almanac, 2018, no. 1, pp. 93–96. (In Russ.)]
  4. Егорова С.А., Кафтырева Л.А., Сужаева Л.В., Забровская А.В., Войтенкова Е.В., Матвеева З.Н., Останкова Ю.В., Лихачев И.В., Сатосова Н.В., Кицбабашвили Р.В., Смирнова Е.В., Семченкова Л.И., Быстрая Т.Е., Сокольник С.Е., Уткина Н.П., Сихандо Л.Ю. Устойчивость к антимикробным препаратам и клинически значимые механизмы резистентности штаммов Salmonella, выделенных в 2014–2018 гг. в Санкт-Петербурге, Россия // Клиническая лабораторная диагностика. 2019. Т. 64, № 10. С. 620–626. [Egorova S.A., Kaftyreva L.A., Suzhaeva L.V., Zabrovskaia A.V., Voitenkova E.V., Matveeva Z.N., Ostankova Y.V., Likhachev I.V., Satosova N.V., Kitsbabashvili R.V., Smirnova E.V., Semchenkova L.I., Bystraya T.E., Sokol’nik S.E., Utkina N.P., Sikhando L.Y. Antimicrobial resistance and clinical significant resistance mechanisms of Salmonella isolated in 2014–2018 in Saint Petersburg, Russia. Klinicheskaya laboratornaya diagnostika = Russian Clinical Laboratory Diagnostics, 2019, vol. 64, no. 10, pp. 620–626. (In Russ.)] doi: 10.18821/0869-2084-2019-64-10-620-626
  5. Забровская А.В., Егорова С.А., Антипова Н.А., Смирнова Е.В., Семченкова Л.И., Быстрая Т.Е., Сокольник С.Е., Уткина Н.П., Сихандо Л.Ю., Сатосова Н.В. Чувствительность к антибиотикам сальмонелл-доминирующих сероваров, выделенных в Северо-Западном федеральном округе РФ в 2004–2018 гг. из различных источников // Журнал инфектологии. 2022. Т. 14, № 1. С. 131–139. [Zabrovskaia A.V., Egorova S.A., Antipova N.A., Smirnova E.V., Semchenkova L.I., Bystraya T.E., Sokolnik S.Е., Utkina N.P., Sikhando L.Y., Satosova N.V. Antimicrobial susceptibility of dominant Salmonella serovars, isolated in North-West federal district in 2004–2018 from different sourses. Zhurnal infektologii = Journal Infectology, 2022, vol. 14, no. 1, pp. 131–139. (In Russ.)] doi: 10.22625/2072-6732-2022-14-1-131-139
  6. Козлов С.Н., Козлов Р.С. Современная антимикробная химиотерапия: руководство для врачей. М.: ООО «Медицинское информационное агентство», 2017, 400 с. [Kozlov S.N., Kozlov R.S. Modern antimicrobial chemotherapy: a guidelines for doctors. Moscow: LLC “Medical Information Agency”, 2017, 400 p. (In Russ.)]
  7. Кузнецова Н.А., Соловьева А.С., Раков А.В. Чувствительность к антибиотикам у штаммов Salmonella Enteritidis, циркулирующих на территории Сибири и Дальнего Востока, по данным многолетнего мониторинга // Здоровье. Медицинская экология. Наука. 2018. Т. 3. С. 50–58. [Kuznetsova N.A., Solovyeva A.C., Rakov A.V. Antibiotic resistance of Salmonella Enteritidis strains, circulated in territory of the siberia and far east, at multi-year monitoring. Zdorov’e. Meditsinskaya ekologiya. Nauka = Health. Medical Ecology. Science, 2018, no. 3, pp. 50–58. (In Russ.)] doi: 10.5281/zenodo.1488030
  8. О состоянии санитарно-эпидемиологического благополучия населения в Российской Федерации в 2020 году: Государственный доклад. М.: Федеральная служба по надзору в сфере защиты прав потребителей и благополучия человека, 2021. 256 с. [On the state of sanitary and epidemiological well-being of the population in Russia in 2020: State Report. Moscow: Federal Service on Customers’ Rights Protection and Human Well-being Surveillance, 2021, 256 p.] URL: https://www.rospotrebnadzor.ru/upload/iblock/5fa/gd-seb_02.06-_s-podpisyu_.pdf
  9. Anders K.L., Thompson C.N., Thuy N.T., Nguyet N.M., Tu le T.P., Dung T.T., Phat V.V., Van N.T., Hieu N.T., Tham N.T., Ha P.T., Lien le B., Chau N.V., Baker S., Simmons C.P. The epidemiology and aetiology of diarrhoeal disease in infancy in southern Vietnam: a birth cohort study. Int. J. Infect. Dis., 2015, vol. 35, pp. 3–10. doi: 10.1016/j.ijid.2015.03.013
  10. Centers for Disease Control and Prevention. Yellow Book, 2020. Chapter 2. Travelers’ Diarrhea. URL: https://wwwnc.cdc.gov/travel/yellowbook/2020/preparing-international-travelers/travelers-diarrhea (02.07.21)
  11. Echeita M.A., Herrera S., Garaizar J., Usera M.A. Multiplex PCR-based detection and identification of the most common Salmonella second-phase flagellar antigens. Res. Microbiol., 2002, vol. 153, no. 2, pp. 107–113. doi: 10.1016/s0923-2508(01)01295-5
  12. EFSA and ECDC (European Food Safety Authority and European Centre for Disease Prevention and Control), 2018. The European Union summary report on trends and sources of zoonoses, zoonotic agents and food-borne outbreaks in 2017. EFSA Journal, 2018, vol. 16, no. 12: e05500. doi: 10.2903/j.efsa.2018.5500
  13. EFSA (European Food Safety Authority) and ECDC (European Centre for Disease Prevention and Control), 2022. The European Union Summary Report on Antimicrobial Resistance in zoonotic and indicator bacteria from humans, animals and food in 2019–2020. EFSA Journal, 2022, vol. 20, no. 3: e07209. doi: 10.2903/j.efsa.2022.7209
  14. Herrera-León S., McQuiston J.R., Usera M.A., Fields P.I., Garaizar J., Echeita M.A. Multiplex PCR for distinguishing the most common phase-1 flagellar antigens of Salmonella spp. J. Clin. Microbiol., 2004, vol. 42, no. 6, pp. 2581–2586. doi: 10.1128/JCM.42.6.2581-2586.2004
  15. Huyen D.T.T., Hong D.T., Trung N.T., Hoa T.T.N., Oanh N.K., Thang H.V., Thao N.T.T., Hung D.M., Iijima M., Fox K., Grabovac V., Heffelfinger J., Batmunkh N., Anh D.D. Epidemiology of acute diarrhea caused by rotavirus in sentinel surveillance sites of Vietnam, 2012–2015. Vaccine, 2018, vol. 36, no. 51, pp. 7894–7900. doi: 10.1016/j.vaccine.2018.05.008
  16. Huynh T.T.A., Khai L.T.L. The prevalence and antibiotic resistance of Salmonella spp. isolated from pigs and farm environments in vinh long province. Can Tho University Journal of Science, 2018, vol. 54, special issue: Agriculture, pp. 26–33. doi: 10.22144/CTU.JSI.2018.091
  17. Lettini A.A., Vo Than T., Marafin E., Longo A., Antonello K., Zavagnin P., Barco L., Mancin M., Cibin V., Morini M., Dang Thi Sao M., Nguyen Thi T., Pham Trung H., Le L., Nguyen Duc T., Ricci A. Distribution of Salmonella serovars and antimicrobial susceptibility from poultry and swine farms in Central Vietnam. Zoonoses Public Health, 2016, vol. 63, pp. 569–576. doi: 10.1111/zph.12265
  18. Nhung N.T., Van N., Cuong N.V., Duong T., Nha, T.T., Hang T., Nhi N., Kiet B.T., Hien V.B., Ngoc P.T., Campbell J., Thwaites G., Carrique-Mas J. Antimicrobial residues and resistance against critically important antimicrobials in non-typhoidal Salmonella from meat sold at wet markets and supermarkets in Vietnam. Int. J. Food Microbiol., 2018, vol. 266, pp. 301–309. doi: 10.1016/j.ijfoodmicro.2017.12.015
  19. Noor Uddin G.M., Larsen M.H., Barco L., Minh Phu T., Dalsgaard A. Clonal occurrence of Salmonella weltevreden in cultured shrimp in the Mekong delta, Vietnam. PLoS One, 2015, vol. 10, no. 7: e0134252. doi: 10.1371/journal.pone.0134252
  20. Phu Huong Lan N., Le Thi Phuong T., Nguyen Huu H., Thuy L., Mather A.E., Park S.E., Marks F., Thwaites G.E., Van Vinh Chau N., Thompson C.N., Baker S. Invasive non-typhoidal Salmonella infections in Asia: clinical observations, disease outcome and dominant serovars from an infectious disease hospital in Vietnam. PLoS Negl. Trop. Dis., 2016, vol. 10. no. 8: e0004857. doi: 10.1371/journal.pntd.0004857
  21. Riddle M.S., DuPont H.L., Bradley A., Connor B.A. ACG Clinical Guideline: diagnosis, treatment, and prevention of acute diarrheal infections in adults. Am. J. Gastroenterol., 2016, vol. 111, no. 5, pp. 602–622. doi: 10.1038/ajg.2016.126
  22. Ta Y.T., Nguyen T.T., To P.B., Pham da X., Le H.T., Thi G.N., Alali W.Q., Walls I., Doyle M.P. Quantification, serovars, and antibiotic resistance of salmonella isolated from retail raw chicken meat in Vietnam. J. Food Prot., 2014, vol. 77, no. 1, pp. 57–66. doi: 10.4315/0362-028X.JFP-13-221
  23. Tai D.T. Circulation of extended-spectrum β-lactamase producing Salmonella isolated from food handler in Lam Dong provinces. 2nd International Conference on Clinical Microbiology & Microbial Genomics, September 16–17, 2013. Hampton Inn Tropicana, Las Vegas, NV, USA.
  24. Thompson C.N., Phan V.T., Le T.P., Pham T.N., Hoang L.P., Ha V., Nguyen V.M., Pham V.M., Nguyen T.V., Cao T.T., Tran T.T., Nguyen T.T., Dao M.T., Campbell J.I., Nguyen T.C., Tang C.T., Ha M.T., Farrar J., Baker S. Epidemiological features and risk factors of Salmonella gastroenteritis in children resident in Ho Chi Minh City, Vietnam. Epidemiol. Infect., 2013, vol. 141, no. 8, pp. 1604–1613. doi: 10.1017/S0950268812002014
  25. Trung N.V., Carrique-Mas J.J., Nghia N.H., Tu L.T., Mai H.H., Tuyen H.T., Campbell J., Nhung N.T., Nhung H.N., Minh P.V., Chieu T.T., Hieu T.Q., Mai N.T., Baker S., Wagenaar J.A., Hoa N.T., Schultsz C. Non-typhoidal Salmonella colonization in chickens and humans in the Mekong delta of Vietnam. Zoonoses Public Health, 2017, vol. 64, no. 2, pp. 94–99. doi: 10.1111/zph.12270
  26. Thai T.H., Hirai T., Lan N.T., Yamaguchi R. Antibiotic resistance profiles of Salmonella serovars isolated from retail pork and chicken meat in North Vietnam. Int. J. Food Microbiol., 2012, vol. 156, no. 2, pp. 147–151. doi: 10.1016/j.ijfoodmicro.2012.03.016
  27. Tu L.T., Hoang N.V., Cuong N.V., Campbell J., Bryant J.E., Hoa N.T., Kiet B.T., Thompson C., Duy D.T., Phat V.V., Hien V.B., Thwaites G., Baker S., Carrique-Mas J.J. High levels of contamination and antimicrobial-resistant non-typhoidal Salmonella serovars on pig and poultry farms in the Mekong delta of Vietnam. Epidemiol. Infect., 2015, vol. 143, no. 14, pp. 3074–3086. doi: 10.1017/S0950268815000102
  28. Van T.T., Moutafis G., Tran L.T., Coloe P.J. Antibiotic resistance in food-borne bacterial contaminants in Vietnam. Appl. Environ. Microbiol., 2007, vol. 73, no. 24, pp. 7906–7911. doi: 10.1128/AEM.00973-07
  29. WHO publishes list of bacteria for which new antibiotics are urgently needed. News Release 27.02.2017. URL: http://www.who.int/ru/news-room/detail/27–02–2017-who-publishes-list-of-bacteria-for-which-new-antibiotics-are-urgently-needed

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Figure. Serogroup pattern of Salmonella spp. isolated from humans and pork in southern provinces of Vietnam

Download (95KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2022 Egorova S.A., Truong Q.N., Kaftyreva L.A., Kozhukhova E.A., Makarova M.A., Cuong Q.H., Vu H.N., Huong T.D., Lan T.Q., Tram K.V., Long T.N., Diep T.N., Tu L.K., Thu L.K.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».