Ранние фазы туберкулезной инфекции: иммунный ответ и генетический контроль хозяина

Обложка

Цитировать

Полный текст

Аннотация

Туберкулез (ТБ), прежде всего легочный, продолжает оставаться серьезной проблемой для здравоохранения, несмотря на интенсивные исследования патогенеза болезни, разработку и проверку новых лекарств и попытки создать новые вакцины против ТБ. Одной из причин столь медленного прогресса в решении задачи эффективного контроля за распространением этой инфекции и повышения эффективности ее профилактики и лечения признается недостаток фундаментальных знаний о механизмах иммунного ответа на инфекцию, генетического контроля этого ответа и ключевых дефектах, не позволяющих зараженному хозяину справится с прогрессированием болезни. В первую очередь, недостаток наших знаний касается ранних фаз инфекции, поскольку в обычной клинической практике врачи практически с ними не встречаются, а многие существующие экспериментальные модели ТБ на животных не вполне адекватно отражают события, происходящие в зараженных M. tuberculosis легких у человека. В этом обзоре мы кратко рассматриваем некоторые нерешенные проблемы иммунологии и генетики туберкулезной инфекции со специфическим акцентом на первый месяц развития инфекции. Описывается взаимодействие микобактерий с разными типами фагоцитов в легочной ткани и последствия захвата микобактерий альвеолярными и интерстициальными макрофагами, нейтрофилами, эозинофилами и дендритными клетками. Обсуждаются вопросы классификации туберкулезных гранулем, их функциональное разнообразие различия во взглядах на природу первичных очагов туберкулезной инфекции иммунологов и патологов. В заключительном разделе обзора особое внимание уделено последовательности включения в иммунный ответ против микобактерий реакций врожденного и адаптивного иммунитета, а также регуляции взаимодействия между нейтрофилами и Т-лимфоцитами при туберкулезе. На основании собственных данных о динамике развития иммунного ответа и экспрессии на Т-клетках CD4+ маркеров активации и ингибирования ответа при экспериментальном туберкулезе у мышей, отличающихся по аллелям MHC II, обсуждаются ключевые различия между генетически чувствительными и резистентными к инфекции животными.

Об авторах

Татьяна Константиновна Кондратьева

ФГБНУ Центральный научно-исследовательский институт туберкулеза

Автор, ответственный за переписку.
Email: tanya.kondratieva.47@mail.ru

д.б.н., ведущий научный сотрудник лаборатории иммуногенетики отдела иммунологии

Россия, Москва

Елена Валерьевна Кондратьева

ФГБНУ Центральный научно-исследовательский институт туберкулеза

Email: alyonakondratyeva74@gmail.com

к.б.н., старший научный сотрудник лаборатории иммуногенетики отдела иммунологии

Россия, Москва

Александр Соломонович Апт

ФГБНУ Центральный научно-исследовательский институт туберкулеза

Email: alexapt0151@gmail.com

д.б.н., профессор, зав. лабораторией иммуногенетики отдела иммунологии

Россия, Москва

Список литературы

  1. Линге И.А., Апт А.С. Нейтрофилы: неоднозначная роль в патогенезе туберкулеза // Инфекция и иммунитет. 2021. Т. 11, № 5. C. 809–819. [Linge I.A., Apt A.S. A controversial role of neutrophils in tuberculosis infection pathogenesis. Infektsiya i immunitet = Russian Journal of Infection and Immunity, 2021, vol. 11, no. 5, pp. 809–819. (In Russ.)] doi: 10.15789/2220-7619-ACR-1670
  2. Майоров К.Б., Григоров А.С., Кондратьева Е.В., Ажикина Е.Л., Апт А.С. Получение Mycobacterium tuberculosis после фагоцитоза нейтрофилами in vivo для генетического и функционального анализа // Вестник ЦНИИТ. 2020. Т. 2, № 2. С. 30–35. [Majorov K.B., Grigorov A.S., Kondratieva E.V., Azhikina T.L., Apt A.S. Extraction of Mycobacterium tuberculosis after in vivo phagocytosis by neutrophils for further genetic and functional analyses. Vestnik TsNIIT = CRTI Bulletin 2020, vol. 2, no. 2, pp. 30–35. (In Russ.)] doi: 10.7868/S2587667820020041
  3. Abu Toamih Atamni H., Nashef A., Iraqi F.A. The collaborative cross mouse model for dissecting genetic susceptibility to infectious diseases. Mamm. Genome, 2018, vol. 29, no. 7–8, pp. 471–487. doi: 10.1007/s00335-018-9768-1
  4. Alvarez D., Vollmann E.H., von Andrian U.H. Mechanisms and consequences of dendritic cell migration. Immunity, 2008, vol. 29, no. 3, pp. 325–342. doi: 10.1016/j.immuni.2008.08.006
  5. Apt A.S. Are mouse models of human mycobacterial diseases relevant? Genetics says: ‘yes!’. Immunology, 2011, vol. 134, no. 2, pp. 109–115. doi: 10.1111/j.1365-2567.2011.03472.x
  6. Apt A.S., Logunova N.N., Kondratieva T.K. Host genetics in susceptibility to and severity of mycobacterial diseases. Tuberculosis (Edinb.), 2017, vol. 106, no. 1, pp. 1–8. doi: 10.1016/j.tube.2017.05.004
  7. Apt A., Kramnik I. Man and mouse TB: contradictions and solutions. Tuberculosis (Edinb.), 2009, vol. 89, no. 3, pp. 195–198. doi: 10.1016/j.tube.2009.02.002
  8. Balasubramanian V., Wiegeshaus E.H., Taylor B.T., Smith D.W. Pathogenesis of tuberculosis: pathway to apical localization. Tuber. Lung Dis., 1994, vol. 75, no. 3, pp. 168–178. doi: 10.1016/0962-8479(94)90002-7
  9. Basaraba R.J., Hunter R.L. Pathology of tuberculosis: How the pathology of human tuberculosis informs and directs animal models. Microbiol. Spectr., 2017, vol. 5: 5. doi: 10.1128/microbiolspec.TBTB2-0029-2016
  10. Bermudez L.E., Goodman J. Mycobacterium tuberculosis invades and replicates within type II alveolar cells. Infect. Immun., 1996, vol. 64, no. 4, pp. 1400–1406. doi: 10.1128/iai.64.4.1400-1406.1996
  11. Bermudez L.E., Sangari F.J., Kolonoski P., Petrofsky M., Goodman J. The efficiency of the translocation of Mycobacterium tuberculosis across a bilayer of epithelial and endothelial cells as a model of the alveolar wall is a consequence of transport withinmononuclear phagocytes and invasion of alveolar epithelial cells. Infect. Immun., 2002, vol. 70, no. 1, pp. 140–146. doi: 10.1128/IAI.70.1.140-146.2002
  12. Bhattacharya J., Westphalen K. Macrophage-epithelial interactions in pulmonary alveoli. Semin. Immunopathol., 2016, vol. 38, no. 4, pp. 461–469. doi: 10.1007/s00281-016-0569-x
  13. Blum J.S., Wearsch P.A., Cresswell P. Pathways of antigen processing. Annu. Rev. Immunol., 2013, vol. 31, pp. 443–473. doi: 10.1146/annurev-immunol-032712-095910
  14. Bohrer A.C., Castro E., Hu Z., Queiroz A.T. L., Tocheny C.E., Assmann M., Sakai S., Nelson C., Baker P.J., Ma H., Wang L., Zilu W., du Bruyn E., Riou C., Kauffman K.D.; Tuberculosis Imaging Program; Moore I.N., Del Nonno F., Petrone L., Goletti D., Martineau A.R., Lowe D.M., Cronan M.R., Wilkinson R.J., Barry C.E., Via L.E., Barber D.L., Klion A.D., Andrade B.B., Song Y., Wong K.W., Mayer-Barber K.D. Eosinophils are part of the granulocyte response in tuberculosis and promote host resistance in mice. J. Exp. Med., 2021, vol. 218: e20210469. doi: 10.1084/jem.20210469
  15. Bohrer A.C., Castro E., Tocheny C.E., Assmann M., Schwarz B., Bohrnsen E. Rapid Gpr183-mediated recruitment of eosinophils to the lung after mycobacterium tuberculosis infection. Cell. Rep., 2022, vol. 40: 111144. doi: 10.1016/j.celrep.2022.111144
  16. Borkute R.R., Woelke S., Pei G., Dorhoi A. Neutrophils in tuberculosis: cell biology, cellular networking and multitasking in host defense. Int. J. Mol. Sci., 2021, vol. 22, no. 9: 4801. doi: 10.3390/ijms22094801
  17. Bromley J.D., Ganchua S.K.C., Nyquist S.K., Maiello P., Chao M., Borish H.J., Rodgers M., Tomko J., Kracinovsky K., Mugahid D., Nguyen S., Wang Q.D., Rosenberg J.M., Klein E.C., Gideon H.P., Floyd-O’Sullivan R., Berger B., Scanga C.b A., Lin P.b L., Fortune S.M., Shalek A.K., Flynn J.L. CD4+ T cells re-wire granuloma cellularity and regulatory networks to promote immunomodulation following Mtb reinfection. Immunity, 2024, vol. 57, no. 10, pp. 2380–2398.e6. doi: 10.1016/j.immuni.2024.08.002
  18. Cadena A.M., Fortune S.M., Flynn J.L. Heterogeneity in tuberculosis. Nat. Rev. Immunol., 2017, vol. 17, no. 11, pp. 691–702. doi: 10.1038/nri.2017.69
  19. Cadena A.M., Flynn J.L., Fortune S.M. The importance of first impressions: early events in Mycobacterium tuberculosis infection influence outcome. mBio, 2016, vol. 7, no. 2: e00342-16. doi: 10.1128/mBio.00342-16
  20. Capuano S.V. 3rd, Croix D.A., Pawar S., Zinovik A., Myers A., Lin P.L., Bissel S., Fuhrman C., Klein E., Flynn J.L. Experimental Mycobacterium tuberculosis infection of cynomolgus macaques closely resembles the various manifestations of human M. tuberculosis infection. Infect. Immun., 2003, vol. 71, no. 10, pp. 5831–5844. doi: 10.1128/IAI.71.10.5831-5844.2003
  21. Carow B., Hauling T., Qian X., Kramnik I., Nilsson M., Rottenberg M.E. Spatial and temporal localization of immune transcripts defines hallmarks and diversity in the tuberculosis granuloma. Nat. Commun., 2019, vol. 10, no. 1: 1823. doi: 10.1038/s41467-019-09816-4
  22. Cidem A., Bradbury P., Traini D., Ong H.X. Modifying and integrating in vitro and ex vivo respiratory models for inhalation drug screening. Front. Bioeng. Biotechnol., 2020, vol. 8: 581995. doi: 10.3389/fbioe.2020.581995
  23. Corleisa B., Dorhoi A. Early dynamics of innate immunity during pulmonary tuberculosis. Immunol. Lett., 2020, vol. 221, pp. 56–60. doi: 10.1016/j.imlet.2020.02.010
  24. Correa-Macedo W., Cambri G., Schurr E. The interplay of human and Mycobacterium tuberculosis genomic variability. Front. Genet., 2019, vol. 10: 865. doi: 10.3389/fgene.2019.00865
  25. Dallenga T., Repnik U., Corleis B., Eich J., Reimer R., Griffiths G.W., Schaible U.E. Tuberculosis-induced necrosis of infected neutrophils promotes bacterial growth following phagocytosis by macrophages. Cell Host Microbe, 2017, vol. 22, no. 4, pp. 519–530 e3. doi: 10.1016/j.chom.2017.09.003
  26. Dallmann-Sauer M., Fava V.M., Malherbe S.T., MacDonald C.E., Orlova M., Kroon E.E., Cobat A., Boisson-Dupuis S., Hoal E.G., Abel L., Möller M., Casanova J.L., Walzl G., Du Plessis N., Schurr E. Mycobacterium tuberculosis resisters despite HIV exhibit activated T cells and macrophages in their pulmonary alveoli. J. Clin. Invest., 2025: e188016. doi: 10.1172/JCI188016
  27. De Waal A.M., Hiemstra P.S., Ottenhoff T.H. M., Joosten A., van der Does A M. Lung epithelial cells interact with immune cells and bacteria to shape the microenvironment in tuberculosis. Thorax, 2022, vol. 77, no. 4, pp. 408–416. doi: 10.1136/thoraxjnl-2021-217997
  28. Donald P.R., Diacon A.H., Lange C., Demers A.M., von Groote-Bidlingmaier F., Nardell E. Droplets, dust and guinea pigs: an historical review of tuberculosis transmission research, 1878–1940. Int. J. Tuberc. Lung Dis., 2018, vol. 22 no. 9, pp. 972–982. doi: 10.5588/ijtld.18.0173
  29. Dyatlov A.V., Apt A.S., Linge I.A. B lymphocytes in anti-mycobacterial immune responses: Pathogenesis or protection? Tuberculosis (Edinb.), 2019, vol. 114, no. 1, pp. 1–8. doi: 10.1016/j.tube.2018.10.011
  30. Eruslanov E. B, Lyadova I. V, Kondratieva T.K., Majorov K.B., Scheglov I.V., Orlova M.O., Apt A.S. Neutrophil responses to Mycobacterium tuberculosis infection in genetically susceptible and resistant mice. Infect. Immun., 2005, vol. 73, no. 3, pp. 1744–1753. doi: 10.1128/IAI.73.3.1744-1753.2005
  31. Eum S.Y., Kong J.H., Hong M.S., Lee Y.J., Kim J.H., Hwang S.H., Cho S.N., Via L.E., Barry C.F. 3rd. Neutrophils are the predominant infected phagocytic cells in the airways of patients with active pulmonary TB. Chest, 2010, vol. 137, no. 1, pp. 122–128. doi: 10.1378/chest.09-0903
  32. Flynn J.L., Chan J. Immune cell interactions in tuberculosis. Cell, 2022, vol. 185, no. 25, pp. 4682–4702. doi: 10.1016/j.cell.2022.10.025
  33. Forbes J.R., Gros P. Iron, manganese, and cobalt transport by Nramp1 (Slc11a1) and Nramp2 (Slc11a2) expressed at the plasma membrane. Blood, 2003, vol. 102, no. 5, pp. 1884–1892. doi: 10.1182/blood-2003-02-0425
  34. Gideon H.P., Hughes T.K., Tzouanas C.N., Wadsworth M.H., Tu A.A., Gierahn T.M., Peters J.M., Hopkins F.F., Wei J.-R., Kummerlowe C. Multimodal profiling of lung granulomas in macaques reveals cellular correlates of tuberculosis control. Immunity, 2022, vol. 55, no. 5, pp. 827–846.e10. doi: 10.1016/j.immuni.2022.04.004
  35. Gill A.M. Eosinophilia in tuberculosis. BMJ, 1940, vol. 17, pp. 220–221. doi: 10.1136/bmj.2.4154.220
  36. Grant A.V., Sabri A., Abid A., Abderrahmani Rhorfi I., Benkirane M. , Souhi H., Naji Amrani H., Alaoui-Tahiri K., Gharbaoui Y., Lazrak F., Sentissi I., Manessouri M., Belkheiri S., Zaid S., Bouraqadi A., El Amraoui N., Hakam M., Belkadi A., Orlova M., Boland A., Deswarte C., Amar L., Bustamante J., Boisson-Dupuis S., Casanova J.L., Schurr E., El Baghdadi J., Abel L. A genome-wide association study of pulmonary tuberculosis in Morocco. Hum. Genet., 2016, vol. 135. no. 3, pp. 299–307. doi: 10.1007/s00439-016-1633-2
  37. Guilliams M., Lambrecht B.N., Hammad H. Division of labor between lung dendritic cells and macrophages in the defense against pulmonary infections. Mucosal. Immunol., 2013, vol. 6, no. 3, pp. 464–473. doi: 10.1038/mi.2013.14
  38. Gutierrez M.C., Brisse S., Brosch R., Fabre M., Omaïs B., Marmiesse M., Supply P., Vincent V. Ancient origin and gene mosaicism of the pro genitor of mycobacterium tuberculosis. PLoS Pathog., 2005, vol. 1, no. 1: e5. doi: 10.1371/journal.ppat.0010005
  39. Hashimoto D., Chow A., Noizat C., Teo P., Beasley M.B., Leboeuf M., Becker C.D., See P., Price J., Lucas D., Greter M., Mortha A., Boyer S.W., Forsberg E.C., Tanaka M., van Rooijen N., García-Sastre A., Stanley E.R., Ginhoux F., Frenette P.S, Merad M. Tissue-resident macrophages self-maintain locally throughout adult life with minimal contribution from circulating monocytes. Immunity, 2013, vol. 38, no. 4, pp. 792–804. doi: 10.1016/j.immuni.2013.04.004
  40. Hoeffel G., Chen J., Lavin Y., Low D., Almeida F.F., See P., Beaudin A.E., Lum J., Low I., Forsberg E.C., Poidinger M., Zolezzi F., Larbi A., Ng L.G., Chan J.K., Greter M., Becher B., Samokhvalov I.M., Merad M., Ginhoux F. C-Myb(+) erythro-myeloid progenitor-derived fetal monocytes give rise to adult tissue-resident macrophages. Immunity, 2015, vol. 42, no. 4, pp. 665–678. doi: 10.1016/j.immuni.2015.03.011
  41. Hoeffel G., Ginhoux F. Fetal monocytes and the origins of tissue-resident macrophages. Cell. Immunol., 2018, vol. 330, pp. 5–15. doi: 10.1016/j.cellimm.2018.01.001
  42. Huang L., Nazarova E.V., Tan S., Liu Y., Russell D.G. Growth of Mycobacterium tuberculosis in vivo segregates with host macrophage metabolism and ontogeny. J. Exp. Med., 2018, vol. 215, no. 4, pp. 1135–1152. doi: 10.1084/jem.20172020
  43. Hunter R.L. The pathogenesis of tuberculosis — The Koch phenomenon reinstated. Pathogens, 2020, vol. 9, no. 10: 813. doi: 10.3390/pathogens9100813
  44. Iakobachvili N., Leon-Icaza S.A., Knoops K., Sachs N., Mazères S., Simeone R., Peixoto A., Bernard C., Murris-Espin M., Mazières J., Cam K., Chalut C., Guilhot C., López-Iglesias C., Ravelli R.B., Neyrolles J., Meunier E., Lugo-Villarino G., Clevers H., Cougoule C., Peters P.J. Mycobacteria–host interactions in human bronchiolar airway organoids. Mol. Microbiol., 2022, vol. 117, no. 3, pp. 682–692. doi: 10.1111/mmi.14824
  45. Ji D.X., Witt K.C., Kotov D.I., Margolis S.R., Louie A., Chevée V., Chen K.J., Gaidt M.M., Dhaliwal H.S., Lee A.Y., Nishimura S.L., Zamboni D.S., Kramnik I., Portnoy D.A., Darwin K.H., Vance R.E. Role of the transcriptional regulator SP140 in resistance to bacterial infections via repression of type I interferons. Elife, 2021, vol. 10: e67290. doi: 10.7554/eLife.67290
  46. Kawasaki T., Ikegawa M., Kawai T. Antigen presentation in the lung. Front. Immunol., 2022, vol. 13: 860915. doi: 10.3389/fimmu.2022.860915
  47. Khan N., Vidyarthi A., Pahari S., Agrewala J.N. Distinct strategies employed by dendritic cells and macrophages in restricting mycobacterium tuberculosis infection: different philosophies but same desire. Int. Rev. Immunol., 2016, vol. 35, no. 5, pp. 386–398. doi: 10.3109/08830185.2015.1015718
  48. Klion A.D., Ackerman S.J., Bochner B.S. Contributions of eosinophils to human health and disease. Annu. Rev. Pathol., 2020, vol. 15, pp. 179–209. doi: 10.1146/annurev-pathmechdis-012419-032756
  49. Kondratieva E., Logunova N., Majorov K., Averbakh M., Apt A. Host genetics in granuloma formation: human-like lung pathology in mice with reciprocal genetic susceptibility to M. tuberculosis and M. avium. PLoS One, 2010, vol. 5: e10515. doi: 10.1371/journal.pone.0010515
  50. Kondratieva E., Majorov K., Grigorov A., Skvortsova Y., Kondratieva T., Rubakova E., Linge I., Azhikina T., Apt A. An in vivo model of separate M. tuberculosis phagocytosis by neutrophils and macrophages: gene expression profiles in the parasite and disease development in the mouse host. Int. J. Mol. Sci., 2022, vol. 23, no. 6: 2961. doi: 10.3390/ijms23062961
  51. Kramnik I. Genetic dissection of host resistance to Mycobacterium tuberculosis: the sst1 locus and the Ipr1 gene. Curr. Top. Microbiol. Immunol., 2008, vol. 321, pp. 123–148. doi: 10.1007/978-3-540-75203-5_6
  52. Kramnik I., Beamer G. Mouse models of human TB pathology: roles in the analysis of necrosis and the development of host-directed therapies. Semi. Immunopathol., 2016, vol. 38, no. 2, pp. 221–237. doi: 10.1007/s00281-015-0538-9
  53. Lavin Y., Mortha A., Rahman A., Merad M. Regulation of macrophage development and function in peripheral tissues. Nat. Rev. Immunol., 2015, vol. 15, no. 12, pp. 731–744. doi: 10.1038/nri3920
  54. Leu J.S., Chen M.L., Chang S.Y., Yu S.L., Lin C.W., Wang H., Chen W.C., Chang C.H. , Wang J.Y., Lee L.N., Yu C.J., Kramnik I., Yan B.S. SP110b сontrols host immunity and susceptibility to tuberculosis. Am. J. Respir. Crit. Care Med., 2017, vol. 195, no. 3, pp. 369–382. doi: 10.1164/rccm.201601-0103OC
  55. Lin P.L., Ford C.B., Coleman M.T., Myers A.J., Gawande R., Ioerger T., Sacchettini J., Fortune S.M., Flynn J.L. Sterilization of granulomas is common in active and latent tuberculosis despite within-host variability in bacterial killing. Nat. Med., 2014, vol. 20, no. 1, pp. 75–79. doi: 10.1038/nm.3412
  56. Linge I., Dyatlov A., Kondratieva E., Avdienko V., Apt A., Kondratieva T. B-lymphocytes forming follicle-like structures in the lung tissue of tuberculosis-infected mice: dynamics, phenotypes and functional activity. Tuberculosis (Edinb.), 2017, vol. 102, pp. 16–23. doi: 10.1016/j.tube.2016.11.005
  57. Linge I., Kondratieva T., Apt A. B-cell follicles in tuberculous lung: active defenders or modest bystanders? Immunology, 2023, vol. 169, no. 4, pp. 515–518. doi: 10.1111/imm.13657
  58. Logunova N.N., Kapina M.A., Dyatlov A.V., Kondratieva T.K., Rubakova E.V., Majorov K.B., Kondratieva E.V., Linge I.A., Apt A.S. Polygenic TB control and the sequence of innate/adaptive immune responses to infection: MHC-II alleles determine the size of the S100A8/9-producing neutrophil population. Immunology, 2024, vol. 173, no. 2, pp. 381–393. doi: 10.1111/imm.13836
  59. Logunova N.N., Kapina M.A., Kondratieva E.V., Apt A.S. The H2-A Class II molecule α/β-chain cis-mismatch severely affects cell surface expression, selection of conventional CD4+ T cells and protection against TB infection. Front. Immunol., 2023, vol. 14: 1183614. doi: 10.3389/fimmu.2023.1183614. doi: 10.3389/fimmu.2023.1183614
  60. Logunova N.N., Kriukova V.V., Shelyakin P.V., Egorov E.S., Pereverzeva A., Bozhanova N.G., Shugay M., Shcherbinin D.S., Pogorelyy M.V., Merzlyak E.M., Zubov V.N., Meiler J., Chudakov D.M., Apt A.S., Britanova O.V. MHC-II alleles shape the CDR3 repertoires of conventional and regulatory naïve CD4+ T cells. Proc. Natl Acad. Sci. USA, 2020, vol. 117, no. 24, pp. 13659–13669. doi: 10.1073/pnas.2003170117
  61. Logunova N., Kapina M., Kriukova V., Britanova O., Majorov K., Linge I., Apt A. Susceptibility to and severity of tuberculosis infection in mice depends upon MHC-II-determined level of activation-inhibition balance in CD4 T-cells. Immunology, 2025. (In press)
  62. Logunova N., Korotetskaya M., Polshakov V., Apt A. The QTL within the H2 complex involved in the control of tuberculosis infection in mice is the classical class II H2-Ab1 gene. PLoS Genet., 2015, vol. 11: e1005672. doi: 10.1371/journal.pgen.1005672
  63. Lowe D.M., Redford P.S., Wilkinson R J., O’Garra A., Martineau A.R. Neutrophils in tuberculosis: friend or foe? Trends Immunol., 2012, vol. 33. no. 1, pp. 14–25. doi: 10.1016/j.it.2011.10.003
  64. Lyu J., Narum D.E., Baldwin S.L., Larsen S.E., Bai X., Griffith D.E., Dartois V., Naidoo T., Steyn A.J. C., Coler R.N., Chan E.D. Understanding the development of tuberculous granulomas: insights into host protection and pathogenesis, a review in humans and animals. Front. Immunol., 2024, vol. 15: 1427559. doi: 10.3389/fimmu.2024.1427559
  65. Majorov K.B., Lyadova I.V., Kondratieva T.K., Eruslanov E.B., Rubakova E.I., Orlova M.O., Mischenko V.V., Apt A.S. Different innate ability of I/St and A/Sn mice to combat virulent Mycobacterium tuberculosis: phenotypes expressed in lung and extrapulmonary macrophages. Infect. Immun., 2003, vol. 71, no. 2, pp. 697–707. doi: 10.1128/IAI.71.2.697-707.2003
  66. McCaffrey E.F., Donato M., Keren L., Chen Z., Delmastro A., Fitzpatrick M.B., Gupta S., Greenwald N.F., Baranski A. , Graf W., Kumar R., Bosse M., Fullaway C.C., Ramdial P.K., Forgó E., Jojic V., Van Valen D., Mehra S., Khader S.A., Bendall S.C., van de Rijn M., Kalman D., Kaushal D., Hunter R.L., Banaei N., Steyn A.J., Khatri P., Angelo M. The immunoregulatory landscape of human tuberculosis granulomas. Nat. Immunol., 2022, vol. 23, no. 2, pp. 318–329. doi: 10.1038/s41590-021-01121-x
  67. McDonough K.A., Kress Y. Cytotoxicity for lung epithelial cells is a virulence-associated phenotype of Mycobacterium tuberculosis. Infect. Immun., 1995, vol. 63, no. 12, pp. 4802–4811. doi: 10.1128/iai.63.12.4802-4811.1995
  68. Meade R.K., Smith C.M. Immunological roads diverged: mapping tuberculosis outcomes in mice. Trends Microbiol., 2025, vol. 33, no. 1, pp. 15–33. doi: 10.1016/j.tim.2024.06.007
  69. Mihret A. The role of dendritic cells in mycobacterium tuberculosis infection. Virulence 2012, vol. 3, no. 7, pp. 654–659. doi: 10.4161/viru.22586
  70. Mischenko V.V., Kapina M.A., Eruslanov E.B., Kondratieva E.V., Lyadova I.V., Young D.B., Apt A.S. Mycobacterial dissemination and cellular responses after 1-lobe restricted tuberculosis infection of genetically susceptible and resistant mice. J. Infect. Dis., 2004, vol. 190, no. 12, pp. 2137–2145. doi: 10.1086/425909
  71. Muefong C.N., Sutherland J.S. Neutrophils in tuberculosis-associated inflammation and lung pathology. Front. Immunol., 2020, vol. 11: 962. doi: 10.3389/fimmu.2020.00962
  72. Nandi B., Behar S.M. Regulation of neutrophils by interferon γ limits lung inflammation during tuberculosis infection. J. Exp. Med., 2011, vol. 208, no. 11, pp. 2251–2262. doi: 10.1084/jem.20110919
  73. Nardell E.A. Transmission and institutional infection control of tuberculosis. Cold Spring Harb. Perspect. Med., 2015, vol. 6, no. 2: a018192. doi: 10.1101/cshperspect.a018192
  74. Niazi M.K., Dhulekar N., Schmidt D., Major S., Cooper R., Abeijon C., Gatti D.M., Kramnik I., Yener B., Gurcan M., Beamer G. Lung necrosis and neutrophils reflect common pathways of susceptibility to Mycobacterium tuberculosis in genetically diverse, immune-competent mice. Dis. Model. Mech., 2015, vol. 8, no. 9, pp. 1141–1153. doi: 10.1242/dmm.020867
  75. O’Grady F., Riley R.L. Experimental airborne tuberculosis. Adv. Tuberc. Rev., 1963, vol. 12, pp. 150–190.
  76. Padilla-Carlin D.J., McMurray D.N., Hickey A.J. The guinea pig as a model of infectious diseases. Comp. Med., 2008, vol. 58, no. 4, pp. 324–340.
  77. Pai S., Muruganandah V., Kupz A. What lies beneath the airway mucosal barrier? Throwing the spotlight on antigen-presenting cell function in the lower respiratory tract. Clin. Transl. Immunology, 2020, vol. 9, no. 7: e1158. doi: 10.1002/cti2.1158
  78. Peters М., Peters K., Bufens A. Regulation of lung immunity by dendritic cells: Implications for asthma, chronic obstructive pulmonary disease and infectious disease. Innate Immun., 2019, vol. 25, no. 6, pp. 326–336. doi: 10.1177/1753425918821732
  79. Pisu D. Huang L., Narang V., Theriault M., Lê-Bury G., Lee B., Lakudzala A.E., Mzinza D.T., Mhango D.V., Mitini-Nkhoma S.C., Jambo K.C., Singhal A., Mwandumba H.C., Russell D.G. Single cell analysis of M. tuberculosis phenotype and macrophage lineages in the infected lung. J. Exp. Med., 2021, vol. 218, no. 9: e20210615. doi: 10.1084/jem.20210615
  80. Pisu D., Johnston L., Mattila J.T., Russell D.G. The frequency of CD38+ alveolar macrophages correlates with early control of M. tuberculosis in the murine lung. Nature Communications 2024, vol. 15, no. 1: 8522. doi: 10.1038/s41467-024-52846-w
  81. Plumlee C.R., Barrett H.W., Shao D.E., Lien K.A., Cross L.M. , Cohen S.B., Edlefsen P.T., Urdahl K.B. Assessing vaccine-mediated protection in an ultra-low dose Mycobacterium tuberculosis murine model. PLoS Pathog., 2023, vol. 19, no. 11: e1011825. doi: 10.1371/journal.ppat.1011825
  82. Plumlee C.R., Duffy F.J., Gern B.H., Delahaye J.L., Cohen S.B., Stoltzfus C.R., Rustad T.R., Hansen S.G., Axthelm M.K., Picker L.J., Aitchison J.D., Sherman D.R., Ganusov V.V., Gerner M.Y., Zak D.E., Urdahl K.B. Ultra-low dose aerosol infection of mice with Mycobacterium tuberculosis more closely models human tuberculosis. Cell Host Microbe, 2021, vol. 29, no. 1, pp. 68–82.e5. doi: 10.1016/j.chom.2020.10.003
  83. Reiley W.W., Calayag M.D., Wittmer S.T., Huntington J.L., Pearl J.E., Fountain J.J., Martino C.A., Roberts A.D., Cooper A.M., Winslow G.M., Woodland D.L. ESAT-6-specific CD4 T cell responses to aerosol Mycobacterium tuberculosis infection are initiated in the mediastinal lymph nodes. Proc. Natl Acad. Sci. USA, 2008, vol. 105, no. 31, pp. 10961–10966. doi: 10.1073/pnas.0801496105
  84. Reuschl A.-K., Edwards M.R., Parker R., Connell D.W., Hoang L., Halliday A., Jarvis H., Siddiqui N., Wright C., Bremang S., Newton S.M., Beverley P., Shattock R.J., Kon O.M., Lalvani A. Innate activation of human primary epithelial cells broadens the host response to Mycobacterium tuberculosis in the airways. PLoS Pathog., 2017, vol. 13: e1006577–26. doi: 10.1371/journal.ppat.1006577
  85. Riley R.L., Mills C.C., Nyka W., Weinstock N., Storey P.B., Sultan L.U., Riley M.C., Wells W.F. Aerial dissemination of pulmonary tuberculosis. A two year study of contagion in a tuberculosis ward. Am. J. Hyg., 1959, vol. 70, pp. 185–196.
  86. Russell D.G., Simwela N.V., Mattila J.T., Flynn J., Mwandumba H.C. , Pisu D. How macrophage heterogeneity affects tuberculosis disease and therapy. Nat. Rev. Immunol., 2025. doi: 10.1038/s41577-024-01124-3
  87. Ryndak M.B., Chandra D., Laal S. Understanding dissemination of Mycobacterium tuberculosis from the lungs during primary infection. J. Med. Microbiol., 2016, vol. 65, no. 5, pp. 362–369. doi: 10.1099/jmm.0.000238
  88. Saini D., Hopkins G.W., Seay S.A., Chen C.J., Perley C.C., Click E.M., Frothingham R. Ultra-low dose of Mycobacterium tuberculosis aerosol creates partial infection in mice. Tuberculosis (Edinb.), 2012, vol. 92, no. 2, pp. 160–165. doi: 10.1016/j.tube.2011.11.007
  89. Sankar P., Mishra B.B. Early innate cell interactions with Mycobacterium tuberculosis in protection and pathology of tuberculosis. Front. Immunol., 2023, vol. 14: 1260859. doi: 10.3389/fimmu.2023.1260859
  90. Sawyer A.J., Patrick E., Edwards J., Wilmott J.S., Fielder T., Yang Q., Barber D.L., Ernst J.D., Britton W.J., Palendira U., Chen X., Feng C.G. Spatial mapping reveals granuloma diversity and histopathological superstructure in human tuberculosis. J. Exp. Med., 2023, vol. 220, no. 6: e20221392. doi: 10.1084/jem.20221392
  91. Sutherland J.S., Jeffries D.J., Donkor S., Walther B., Hill P.C., Adetifa I.M., Adegbola R.A., Ota M.O. High Granulocyte/Lymphocyte ratio and paucity of NKT cells defines tb disease in a tb-endemic setting. Tuberculosis (Edinb.), 2009, vol. 89, no. 6, pp. 398–404. doi: 10.1016/j.tube.2009.07.004
  92. Tian T., Woodworth J., Skold M., Behar S.M. In vivo depletion of Cd11c+ cells delays the Cd4+ t-cell response to Мycobacterium tuberculosis and exacerbates the outcome of infection. J. Immunol., 2005, vol. 175, no. 5, pp. 3268–3272. doi: 10.4049/jimmunol.175.5.3268
  93. Ulrichs T., Kosmiadi G.A., Trusov V., Jörg S., Pradl L.,Titukhina M., Mishenko V., Gushina N., Kaufmann S.H. E. Human tuberculous granulomas induce peripheral lymphoid follicle-like structures to orchestrate local host defense in the lung. J. Pathol., 2004, vol. 204, no. 2, pp. 217–228. doi: 10.1002/path.1628
  94. Urdahl K.B. Understanding and overcoming the barriers to T cell-mediated immunity against tuberculosis. Semin. Immunol., 2014, vol. 26, no. 6, pp. 578–587. doi: 10.1016/j.smim.2014.10.003
  95. Verissimo L., Castro F.C., Muñoz-Mérida A., Almeida T., Gaigher A., Neves F., Flajnik M.F., Ohta Y. An ancestral Major Histocompatibility Complex organization in cartilaginous fish: reconstructing MHC origin and evolution. Mol. Biol. Evol., 2023, vol. 40, no. 12: msad262. doi: 10.1093/molbev/msa
  96. Via L.E., Lin P.L., Ray S.M., Carrillo J., Allen S.S., Eum S.Y. , Taylor K., Klein E., Manjunatha U., Gonzales J., Lee E.G., Park S.K., Raleigh J.A., Cho S.N., McMurray D.N. , Flynn J. L ., Barry C.E. 3rd. Tuberculous granulomas are hypoxic in guinea pigs, rabbits, and nonhuman primates. Infect. Immun., 2008, vol. 76, no. 6, pp. 2333–2340. doi: 10.1128/IAI.01515-07
  97. Vidal S., Malo D., Vogan K., Skamene E., Gros P. Natural resistance to infection with intracellular parasites: isolation of a candidate for Bcg. Cell, 1993, vol. 73, no. 3, pp. 469–485. doi: 10.1016/0092-8674(93)90135-d
  98. Wells W.F., Ratcliffe H.L., Grumb C. On the mechanics of droplet nuclei infection: quantitative experimental air-borne tuberculosis in rabbits. Am. J. Hyg., 1948, vol. 47, no. 1, pp. 11–28. doi: 10.1093/oxfordjournals.aje.a119179
  99. Williams A., Orme I.M. Animal models of tuberculosis: an overview. Microbiol. Spectr., 2016, vol. 4: 4. doi: 10.1128/microbiolspec.TBTB2-0004-2015
  100. Woo Y.D., Jeong D., Chung D.H. Development and functions of alveolar macrophages. Mol. Cells, 2021, vol. 44, no. 5, pp. 292–330. doi: 10.14348/molcells.2021.0058
  101. Yeremeev V., Linge I., Kondratieva T., Apt A. Neutrophils exacerbate tuberculosis infection in genetically susceptible mice. Tuberculosis (Edinb.), 2015, vol. 95, no. 4, pp. 447–451. doi: 10.1016/j.tube.2015.03.007

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать

© Кондратьева Т.К., Кондратьева Е.В., Апт А.С., 2025

Creative Commons License
Эта статья доступна по лицензии Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».