Конвергенция множественной резистентности и гипервирулентности у Klebsiella pneumoniae
- Авторы: Агеевец В.А.1, Агеевец И.В.1, Сидоренко С.В.1
-
Учреждения:
- ФГБУ Детский научно-клинический центр инфекционных болезней ФМБА России
- Выпуск: Том 12, № 3 (2022)
- Страницы: 450-460
- Раздел: ОБЗОРЫ
- URL: https://bakhtiniada.ru/2220-7619/article/view/119048
- DOI: https://doi.org/10.15789/2220-7619-COM-1825
- ID: 119048
Цитировать
Полный текст
Аннотация
Начиная с 2018 г. в России описываются изоляты Klebsiella pneumoniae, демонстрирующие конвергенцию гипервирулентных свойств и множественной резистентности к антибиотикам. Проблема гипервирулентного патотипа клебсиелл актуализирована относительно недавно, его начали описывать в восьмидесятых годах в Тихоокеанском регионе. Эти клебсиеллы способны вызывать серьезные внебольничные инфекции у здоровых людей, чем принципиально отличаются от клебсиелл классического патотипа, и изначально они сохраняли чувствительность к большинству антибактериальных препаратов. В 2018–2020 гг. появились сообщения о выделении гипервирулентных изолятов K. pneumoniae в Российской Федерации. Гипервирулентность, так же как и множественная резистентность, связана с приобретением дополнительного генетического материала и формированием генетических линий, эффективно поддерживающих эти приобретенные детерминанты. Долгое время было принято считать, что конвергенция свойств множественной резистентности и гипервирулентности маловероятна из-за слишком большого генетического груза, а также разных экологических стратегий одного вида. Распространение гипервирулентных штаммов, в первую очередь, в азиатском регионе, связано с консервативными плазмидами «группы» pLVPK. Консервативность как самих первоначально обнаруженных плазмид вирулентности (типа pLVPK и pK2044), так и генетических линий с ними связанных (преимущественно CG23), вероятно, определяется отсутствием у данных плазмид кластера генов, отвечающих за конъюгацию. Драйвером распространения неконъюгативных плазмид с детерминантами гипервирулентности является клональное распространение, а не горизонтальный перенос генов. Тем не менее после достаточно долгого периода циркуляции плазмид с маркерами гипервирулентности (описываются начиная с 1986 г.) у клебсиелл некоторых генетических линий, произошли события мобилизации детерминант гипервирулентности и, как следствие, включение их в горизонтальный перенос генов в популяции (описанные случаи в 2016 г.), что привело к резкому расширению числа генетических линий и вариантов генетических платформ, несущих гены гипервирулентности. Первые случаи в России hv-MDR-Kpn описаны в 2018 г. в Москве на основе анализа коллекции клебсиелл, собранных в 2012–2016 гг. В 2020 и 2021 гг. описаны подобные случаи в Санкт-Петербурге. В случае повторения пессимистичного сценария, который наблюдался последние десять лет в связи с распространением карбапенемаз, эффективности здравоохранения будет нанесен более чем существенный вред.
Полный текст
Открыть статью на сайте журналаОб авторах
Владимир Андреевич Агеевец
ФГБУ Детский научно-клинический центр инфекционных болезней ФМБА России
Автор, ответственный за переписку.
Email: ageevets@list.ru
ORCID iD: 0000-0002-3963-0144
к.б.н., научный сотрудник научно-исследовательского отдела медицинской микробиологии и молекулярной эпидемиологии
Россия, Санкт-ПетербургИ. В. Агеевец
ФГБУ Детский научно-клинический центр инфекционных болезней ФМБА России
Email: partina-irina@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-3549-3525
к.м.н., научный сотрудник научно-исследовательского отдела медицинской микробиологии и молекулярной эпидемиологии
Россия, Санкт-ПетербургС. В. Сидоренко
ФГБУ Детский научно-клинический центр инфекционных болезней ФМБА России
Email: sidorserg@gmail.com
ORCID iD: 0000-0003-3550-7875
д.м.н., профессор, зав. научно-исследовательским отделом медицинской микробиологии и молекулярной эпидемиологии
Россия, Санкт-ПетербургСписок литературы
- Amako K., Meno Y., Takade A. Fine structures of the capsules of Klebsiella pneumoniae and Escherichia coli K1. J. Bacteriol., 1988, vol. 170, no. 10, pp. 4960–4962. doi: 10.1128/jb.170.10.4960-4962.1988
- Arato V., Raso M.M., Gasperini G., Berlanda Scorza F., Micoli F. Prophylaxis and treatment against Klebsiella pneumoniae: current insights on this emerging anti-microbial resistant global threat. Int. J. Mol. Sci., 2021, vol. 22, no. 8. doi: 10.3390/ijms22084042
- Bensley E.H. A case of Friedlander’s pneumonia. Can. Med. Assoc. J., 1932, vol. 26, no. 6, pp. 681–684.
- Bernhard W., Gbarah A., Sharon N. Lectinophagocytosis of type 1 fimbriated (mannose-specific) Escherichia coli in the mouse peritoneum. J. Leukoc. Biol., 1992, vol. 52, no. 3, pp. 343–348. doi: 10.1002/jlb.52.3.343
- Bialek-Davenet S., Criscuolo A., Ailloud F., Passet V., Jones L., Delannoy-Vieillard A.S., Garin B., Le Hello S., Arlet G., Nicolas-Chanoine M.H., Decre D., Brisse S. Genomic definition of hypervirulent and multidrug-resistant Klebsiella pneumoniae clonal groups. Emerg. Infect. Dis., 2014, vol. 20, no. 11, pp. 1812–1820. doi: 10.3201/eid2011.140206
- Brisse S., Fevre C., Passet V., Issenhuth-Jeanjean S., Tournebize R., Diancourt L., Grimont P. Virulent clones of Klebsiella pneumoniae: identification and evolutionary scenario based on genomic and phenotypic characterization. PLoS One, 2009, vol. 4, no. 3: e4982. doi: 10.1371/journal.pone.0004982
- Brown J.S., Holden D.W. Iron acquisition by Gram-positive bacterial pathogens. Microbes Infect., 2002, vol. 4, no. 11, pp. 1149–1156. doi: 10.1016/s1286-4579(02)01640-4
- Chen Y.T., Chang H.Y., Lai Y.C., Pan C.C., Tsai S.F., Peng H.L. Sequencing and analysis of the large virulence plasmid pLVPK of Klebsiella pneumoniae CG43. Gene, 2004, vol. 337, pp. 189–198. doi: 10.1016/j.gene.2004.05.008
- Clarke B.R., Ovchinnikova O.G., Kelly S.D., Williamson M.L., Butler J.E., Liu B., Wang L., Gou X., Follador R., Lowary T.L., Whitfield C. Molecular basis for the structural diversity in serogroup O2-antigen polysaccharides in Klebsiella pneumoniae. J. Biol. Chem., 2018, vol. 293, no. 13, pp. 4666–4679. doi: 10.1074/jbc.RA117.000646
- Di Martino P., Livrelli V., Sirot D., Joly B., Darfeuille-Michaud A. A new fimbrial antigen harbored by CAZ-5/SHV-4-producing Klebsiella pneumoniae strains involved in nosocomial infections. Infect. Immun., 1996, vol. 64, no. 6, pp. 2266–2273. doi: 10.1128/iai.64.6.2266-2273.1996
- Dong N., Sun Q., Huang Y., Shu L., Ye L., Zhang R., Chen S. Evolution of carbapenem-resistant serotype K1 hypervirulent Klebsiella pneumoniae by acquisition of bla VIM-1-bearing plasmid. Antimicrob. Agents Chemother., 2019, vol. 63, no. 9. doi: 10.1128/AAC.01056-19
- Feldman M.F., Mayer Bridwell A.E., Scott N.E., Vinogradov E., McKee S.R., Chavez S.M., Twentyman J., Stallings C.L., Rosen D.A., Harding C.M. A promising bioconjugate vaccine against hypervirulent Klebsiella pneumoniae. Proc. Natl Acad. Sci. USA, 2019, vol. 116, no. 37, pp. 18655–18663. doi: 10.1073/pnas.1907833116
- Follador R., Heinz E., Wyres K.L., Ellington M.J., Kowarik M., Holt K.E., Thomson N.R. The diversity of Klebsiella pneumoniae surface polysaccharides. Microb Genom., 2016, vol. 2, no. 8: e000073. doi: 10.1099/mgen.0.000073
- Fung C.P., Chang F.Y., Lee S.C., Hu B.S., Kuo B.I., Liu C.Y., Ho M., Siu L.K. A global emerging disease of Klebsiella pneumoniae liver abscess: is serotype K1 an important factor for complicated endophthalmitis? Gut, 2002, vol. 50, no. 3, pp. 420–424. doi: 10.1136/gut.50.3.420
- Gu D., Dong N., Zheng Z., Lin D., Huang M., Wang L., Chan E.W., Shu L., Yu J., Zhang R., Chen S. A fatal outbreak of ST11 carbapenem-resistant hypervirulent Klebsiella pneumoniae in a Chinese hospital: a molecular epidemiological study. Lancet Infect. Dis., 2018, vol. 18, no. 1, pp. 37–46. doi: 10.1016/S1473-3099(17)30489-9
- Guo C., Yang X., Wu Y., Yang H., Han Y., Yang R., Hu L., Cui Y., Zhou D. MLST-based inference of genetic diversity and population structure of clinical Klebsiella pneumoniae, China. Sci. Rep., 2015, vol. 5: 7612. doi: 10.1038/srep07612
- Harada S., Aoki K., Ishii Y., Ohno Y., Nakamura A., Komatsu M., Tateda K. Emergence of IMP-producing hypervirulent Klebsiella pneumoniae carrying a pLVPK-like virulence plasmid. Int. J. Antimicrob. Agents, 2019, vol. 53, no. 6, pp. 873–875. doi: 10.1016/j.ijantimicag.2019.05.007
- Holmes R.B. Friedländer’s pneumonia. Am. J. Roentgenol. Radium Ther. Nucl. Med., 1956, vol. 75, no. 4, pp. 728–745.
- Holt K.E., Wertheim H., Zadoks R.N., Baker S., Whitehouse C.A., Dance D., Jenney A., Connor T.R., Hsu L.Y., Severin J., Brisse S., Cao H., Wilksch J., Gorrie C., Schultz M.B., Edwards D.J., Nguyen K.V., Nguyen T.V., Dao T.T., Mensink M., Minh V.L., Nhu N.T., Schultsz C., Kuntaman K., Newton P.N., Moore C.E., Strugnell R.A., Thomson N.R. Genomic analysis of diversity, population structure, virulence, and antimicrobial resistance in Klebsiella pneumoniae, an urgent threat to public health. Proc. Natl Acad. Sci. USA, 2015, vol. 112, no. 27: E3574-81. doi: 10.1073/pnas.1501049112
- Lam M.M.C., Wyres K.L., Duchene S., Wick R.R., Judd L.M., Gan Y.H., Hoh C.H., Archuleta S., Molton J.S., Kalimuddin S., Koh T.H., Passet V., Brisse S., Holt K.E. Population genomics of hypervirulent Klebsiella pneumoniae clonal-group 23 reveals early emergence and rapid global dissemination. Nat. Commun., 2018, vol. 9, no. 1: 2703. doi: 10.1038/s41467-018-05114-7
- Lampe W.T. Klebsiella pneumoniae. A review of forty-five and re-evaluation of the incidence and antibiotic sensitivities. Dis. Chest., 1964, vol. 46, pp. 599–606. doi: 10.1378/chest.46.5.599
- Lan P., Jiang Y., Zhou J., Yu Y. A global perspective on the convergence of hypervirulence and carbapenem resistance in Klebsiella pneumoniae. J. Glob. Antimicrob. Resist., 2021, vol. 25, pp. 26–34. doi: 10.1016/j.jgar.2021.02.020
- Lazareva I., Ageevets V., Sopova J., Lebedeva M., Starkova P., Likholetova D., Gostev V., Moiseenko V., Egorenkov V., Navatskaya A., Mitroshina G., Myasnikova E., Tsvetkova I., Lobzin Y., Sidorenko S. The emergence of hypervirulent blaNDM-1- positive Klebsiella pneumoniae sequence type 395 in an oncology hospital. Infect. Genet. Evol., 2020, vol. 85: 104527. doi: 10.1016/ j.meegid.2020.104527
- Lev A.I., Astashkin E.I., Kislichkina A.A., Solovieva E.V., Kombarova T.I., Korobova O.V., Ershova O.N., Alexandrova I.A., Malikov V.E., Bogun A.G., Borzilov A.I., Volozhantsev N.V., Svetoch E.A., Fursova N.K. Comparative analysis of Klebsiella pneumoniae strains isolated in 2012–2016 that differ by antibiotic resistance genes and virulence genes profiles. Pathog. Glob. Health., 2018, vol. 112, no. 3, pp. 142–151. doi: 10.1080/20477724.2018.1460949
- Liao C.H., Huang Y.T., Chang C.Y., Hsu H.S., Hsueh P.R. Capsular serotypes and multilocus sequence types of bacteremic Klebsiella pneumoniae isolates associated with different types of infections. Eur. J. Clin. Microbiol. Infect. Dis., 2014, vol. 33, no. 3, pp. 365–369. doi: 10.1007/s10096-013-1964-z
- Liu Y., Long D., Xiang T.X., Du F.L., Wei D.D., Wan L.G., Deng Q., Cao X.W., Zhang W. Whole genome assembly and functional portrait of hypervirulent extensively drug-resistant NDM-1 and KPC-2 co-producing Klebsiella pneumoniae of capsular serotype K2 and ST86. J. Antimicrob. Chemother., 2019, vol. 74, no. 5, pp. 1233–1240. doi: 10.1093/jac/dkz023
- Liu Y.C., Cheng D.L., Lin C.L. Klebsiella pneumoniae liver abscess associated with septic endophthalmitis. Arch. Intern. Med., 1986, vol. 146, no. 10, pp. 1913–1916.
- Luo Y., Wang Y., Ye L., Yang J. Molecular epidemiology and virulence factors of pyogenic liver abscess causing Klebsiella pneumoniae in China. Clin. Microbiol. Infect., 2014, vol. 20, no. 11: O818-24. doi: 10.1111/1469-0691.12664
- Moradali M.F., Rehm B.H.A. Bacterial biopolymers: from pathogenesis to advanced materials. Nat. Rev. Microbiol., 2020, vol. 18, no. 4, pp. 195–210. doi: 10.1038/s41579-019-0313-3
- Nassif X., Fournier J.M., Arondel J., Sansonetti P.J. Mucoid phenotype of Klebsiella pneumoniae is a plasmid-encoded virulence factor. Infect. Immun., 1989, vol. 57, no. 2, pp. 546–552. doi: 10.1128/iai.57.2.546-552.1989
- Nassif X., Honoré N., Vasselon T., Cole S.T., Sansonetti P.J. Positive control of colanic acid synthesis in Escherichia coli by rmpA and rmpB, two virulence-plasmid genes of Klebsiella pneumoniae. Mol. Microbiol., 1989, vol. 3, no. 10, pp. 1349–1359. doi: 10.1111/j.1365-2958.1989.tb00116.x
- Nassif X., Sansonetti P.J. Correlation of the virulence of Klebsiella pneumoniae K1 and K2 with the presence of a plasmid encoding aerobactin. Infect. Immun., 1986, vol. 54, no. 3, pp. 603–608. doi: 10.1128/iai.54.3.603-608.1986
- Oseasohn R. Friedlander’s pneumonia. Med. Sci., 1962, vol. 11, pp. 1000–1008.
- Pan Y.J., Lin T.L., Chen C.T., Chen Y.Y., Hsieh P.F., Hsu C.R., Wu M.C., Wang J.T. Genetic analysis of capsular polysaccharide synthesis gene clusters in 79 capsular types of Klebsiella spp. Sci. Rep., 2015, vol. 5: 15573. doi: 10.1038/srep15573
- Posey J.E., Gherardini F.C. Lack of a role for iron in the Lyme disease pathogen. Science, 2000, vol. 288, no. 5471, pp. 1651–1653. doi: 10.1126/science.288.5471.1651
- Russo T.A., MacDonald U. The Galleria mellonella infection model does not accurately differentiate between hypervirulent and classical Klebsiella pneumoniae. mSphere, 2020, vol. 5, no. 1: e00850-19. doi: 10.1128/mSphere.00850-19
- Russo T.A., Marr C.M. Hypervirulent Klebsiella pneumoniae. Clin. Microbiol. Rev., 2019, vol. 32, no. 3: e00001-19. doi: 10.1128/CMR.00001-19
- Russo T.A., Olson R., Fang C.T., Stoesser N., Miller M., MacDonald U., Hutson A., Barker J.H., La Hoz R.M., Johnson J.R. Identification of Biomarkers for Differentiation of Hypervirulent Klebsiella pneumoniae from Classical K. pneumoniae. J. Clin. Microbiol., 2018, vol. 56, no. 9. doi: 10.1128/JCM.00776-18
- Russo T.A., Olson R., Macdonald U., Metzger D., Maltese L.M., Drake E.J., Gulick A.M. Aerobactin mediates virulence and accounts for increased siderophore production under iron-limiting conditions by hypervirulent (hypermucoviscous) Klebsiella pneumoniae. Infect. Immun., 2014, vol. 82, no. 6, pp. 2356–2367. doi: 10.1128/IAI.01667-13
- Sebghati T.A., Korhonen T.K., Hornick D.B., Clegg S. Characterization of the type 3 fimbrial adhesins of Klebsiella strains. Infect. Immun., 1998, vol. 66, no. 6, pp. 2887–2894. doi: 10.1128/IAI.66.6.2887-2894.1998
- Shaidullina E., Shelenkov A., Yanushevich Y., Mikhaylova Y., Shagin D., Alexandrova I., Ershova O., Akimkin V., Kozlov R., Edelstein M. Antimicrobial resistance and genomic characterization of OXA-48- and CTX-M-15-co-producing hypervirulent Klebsiella pneumoniae ST23 recovered from nosocomial outbreak. Antibiotics (Basel)., 2020, vol. 9, no. 12. doi: 10.3390/antibiotics9120862
- Sharon N. Bacterial lectins, cell-cell recognition and infectious disease. FEBS Lett., 1987, vol. 217, no. 2, pp. 145–157. doi: 10.1016/0014-5793(87)80654-3
- Shelenkov A., Mikhaylova Y., Yanushevich Y., Samoilov A., Petrova L., Fomina V., Gusarov V., Zamyatin M., Shagin D., Akimkin V. Molecular typing, characterization of antimicrobial resistance, virulence profiling and analysis of whole-genome sequence of clinical Klebsiella pneumoniae isolates. Antibiotics (Basel)., 2020, vol. 9, no. 5. doi: 10.3390/antibiotics9050261
- Shon A.S., Bajwa R.P., Russo T.A. Hypervirulent (hypermucoviscous) Klebsiella pneumoniae: a new and dangerous breed. Virulence, 2013, vol. 4, no. 2, pp. 107–118. doi: 10.4161/viru.22718
- Starkova P., Lazareva I., Avdeeva A., Sulian O., Likholetova D., Ageevets V., Lebedeva M., Gostev V., Sopova J., Sidorenko S. Emergence of hybrid resistance and virulence plasmids harboring new delhi metallo-beta-lactamase in Klebsiella pneumoniae in Russia. Antibiotics (Basel)., 2021, vol. 10, no. 6. doi: 10.3390/antibiotics10060691
- Struve C., Bojer M., Krogfelt K.A. Characterization of Klebsiella pneumoniae type 1 fimbriae by detection of phase variation during colonization and infection and impact on virulence. Infect. Immun., 2008, vol. 76, no. 9, pp. 4055–4065. doi: 10.1128/IAI.00494-08
- Struve C., Roe C.C., Stegger M., Stahlhut S.G., Hansen D.S., Engelthaler D.M., Andersen P.S., Driebe E.M., Keim P., Krogfelt K.A. Mapping the evolution of hypervirulent Klebsiella pneumoniae. mBio, 2015, vol. 6, no. 4: e00630. doi: 10.1128/mBio.00630-15
- Tang H.L., Chiang M.K., Liou W.J., Chen Y.T., Peng H.L., Chiou C.S., Liu K.S., Lu M.C., Tung K.C., Lai Y.C. Correlation between Klebsiella pneumoniae carrying pLVPK-derived loci and abscess formation. Eur. J. Clin. Microbiol. Infect. Dis., 2010, vol. 29, no. 6, pp. 689–698. doi: 10.1007/s10096-010-0915-1
- Tang M., Kong X., Hao J., Liu J. Epidemiological characteristics and formation mechanisms of multidrug-resistant hypervirulent Klebsiella pneumoniae. Front. Microbiol., 2020, vol. 11: 581543. doi: 10.3389/fmicb.2020.581543
- Turton J., Davies F., Perry C., Payne Z., Pike R. Hybrid resistance and virulence plasmids in “high-risk” clones of Klebsiella pneumoniae, including those carrying blaNDM-5. Microorganisms, 2019, vol. 7, no. 9. doi: 10.3390/microorganisms7090326
- Turton J.F., Payne Z., Coward A., Hopkins K.L., Turton J.A., Doumith M., Woodford N. Virulence genes in isolates of Klebsiella pneumoniae from the UK during 2016, including among carbapenemase gene-positive hypervirulent K1-ST23 and “non-hypervirulent” types ST147, ST15 and ST383. J. Med. Microbiol., 2018, vol. 67, no. 1, pp. 118–128. doi: 10.1099/jmm.0.000653
- Walker K.A., Miller V.L. The intersection of capsule gene expression, hypermucoviscosity and hypervirulence in Klebsiella pneumoniae. Curr. Opin. Microbiol., 2020, vol. 54, pp. 95–102. doi: 10.1016/j.mib.2020.01.006
- Wu C.C., Huang Y.J., Fung C.P., Peng H.L. Regulation of the Klebsiella pneumoniae Kpc fimbriae by the site-specific recombinase KpcI. Microbiology (Reading), 2010, vol. 156, pt. 7, pp. 1983–1992. doi: 10.1099/mic.0.038158-0
- Wu H., Li D., Zhou H., Sun Y., Guo L., Shen D. Bacteremia and other body site infection caused by hypervirulent and classic Klebsiella pneumoniae. Microb. Pathog., 2017, vol. 104, pp. 254–262. doi: 10.1016/j.micpath.2017.01.049
- Wyres K.L., Wick R.R., Gorrie C., Jenney A., Follador R., Thomson N.R., Holt K.E. Identification of Klebsiella capsule synthesis loci from whole genome data. Microbial Genomics, 2016, vol. 2, no. 12. doi: 10.1099/mgen.0.000102
- Yeh K.M., Kurup A., Siu L.K., Koh Y.L., Fung C.P., Lin J.C., Chen T.L., Chang F.Y., Koh T.H. Capsular serotype K1 or K2, rather than magA and rmpA, is a major virulence determinant for Klebsiella pneumoniae liver abscess in Singapore and Taiwan. J. Clin. Microbiol., 2007, vol. 45, no. 2, pp. 466–471. doi: 10.1128/JCM.01150-06
- Yu W.L., Ko W.C., Cheng K.C., Lee C.C., Lai C.C., Chuang Y.C. Comparison of prevalence of virulence factors for Klebsiella pneumoniae liver abscesses between isolates with capsular K1/K2 and non-K1/K2 serotypes. Diagn. Microbiol. Infect. Dis., 2008, vol. 62, no. 1, pp. 1–6. doi: 10.1016/j.diagmicrobio.2008.04.007
- Zhang R., Liu L., Zhou H., Chan E.W., Li J., Fang Y., Li Y., Liao K., Chen S. Nationwide surveillance of clinical carbapenem-resistant Enterobacteriaceae (CRE) strains in China. eBioMedicine, 2017, vol. 19, pp. 98–106. doi: 10.1016/j.ebiom.2017.04.032
Дополнительные файлы
