Experimental modeling of necrotic enterocolitis: A review

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Neonatal necrotizing enterocolitis (NEC) is a multifactorial disease of unspecified etiology. The lack of data on etiological factors and the complexity of pathogenetic mechanisms determine the complexity of NEC modeling. The authors involved in the study of the pathogenesis of NEC and the development of current treatments seek to model in the experiment the conditions that occur in clinical practice. Thus, this study aimed to analyze the options for the experimental modeling of neonatal NECs described in the public domain. Thus, more than 50 relevant scientific publications in databases such as Google Scholar, PubMed, Scopus (publishers Elsevier), and eLibrary (from 2000 to 2022) were reviewed. This paper describes the most current methods of modeling NEC, including in vitro (using cells and cell cultures), in vivo (in laboratory animals such as mice, rats, rabbits, and pigs), and ex vivo (using cadaver material) experiments.

About the authors

Dmitriy A. Severinov

Kursk State Medical University

Email: dmitriy.severinov.93@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-4460-1353
SPIN-code: 1966-0239

MD, Cand. Sci. (Med.)

Russian Federation, Kursk

Vyacheslav A. Lipatov

Kursk State Medical University

Email: drli@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0001-6121-7412
SPIN-code: 1170-1189

MD, Dr. Sci. (Med.), Professor

Russian Federation, Kursk

Vassili P. Gavrilyuk

Kursk State Medical University

Email: wvas@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-4792-1862
SPIN-code: 2730-4515

MD, Dr. Sci. (Med.) , Assistant Professor

Russian Federation, Kursk

Ekaterina A. Ivanova

Kursk State Medical University

Author for correspondence.
Email: katerinaivanovarus@gmail.com
ORCID iD: 0000-0003-1729-7835
Russian Federation, Kursk

References

  1. Bazacliu C, Neu J. Necrotizing enterocolitis: long term complications. Curr Pediatr Rev. 2019;15(2):115–124. doi: 10.2174/1573396315666190312093119
  2. Karpova IYu, Molchanova DV, Ladygina TM. Experimental modeling of necrotizing enterocolitis: pathogenesis, predictors, prevention of the disease. Journal of Experimental and Clinical Surgery. 2020;13(3):293–300. (In Russ.) doi: 10.18499/2070-478X-2020-13-3-293-300
  3. Neu J, Modi N, Caplan M. Necrotizing enterocolitis comes in different forms: historical perspectives and defining the disease. Semin Fetal Neonatal Med. 2018;23(6):370–373. doi: 10.1016/j.siny.2018.07.004
  4. Gordon PV, Swanson JR. Necrotizing enterocolitis is one disease with many origins and potential means of prevention. Pathophysiology. 2014;21(1):13–19. doi: 10.1016/j.pathophys.2013.11.015
  5. Karpova IYu, Bugrova ML, Vasyagina TI, Karpeeva DV. Posthypoxic changes in rat offspring under the intestinal wall transformation. Journal of Experimental and Clinical Surgery. 2021;14(4):265–271. (In Russ.) doi: 10.18499/2070-478X-2021-14-4-265-271
  6. Vongbhavit K, Underwood MA. Intestinal perforation in the premature infant. J Neonatal-Perinat Med. 2017;10(3):281–289. doi: 10.3233/NPM-16148
  7. Zebrova TA, Barskaya MA, Kozin II, et al. Experimental studies on risk factors of necrotizing enterocolitis. Russian Journal of Pediatric Surgery. 2021;25(6):375–381. (In Russ.) doi: 10.55308/1560-9510-2021-25-6-375-381
  8. Son J, Kim D, Na JY, et al. Development of artificial neural networks for early prediction of intestinal perforation in preterm infants. Sci Rep. 2022;12(1):12112. doi: 10.1038/s41598-022-16273-5
  9. Ares GJ, Buonpane C, Yuan C, et al. A novel human epithelial enteroid model of necrotizing enterocolitis. J Vis Exp. 2019;(146):e59194. doi: 10.3791/59194
  10. Bein A, Zilbershtein A, Golosovsky M, et al. LPS in duces hyper-permeability of intestinal epithelial cells. J Cell Physiol. 2017;232(2):381–390. doi: 10.1002/jcp.25435
  11. Li B, Zani A, Martin Z, et al. Intestinal epithelial cell injury is rescued by hydrogen sulfide. J Pediatr Surg. 2016;51(5):775–778. doi: 10.1016/j.jpedsurg.2016.02.019
  12. Lee C, Minich A, Li B, et al. Influence of stress factors on intestinal epithelial injury and regeneration. Pediatr Surg Int. 2018;34(2):155–160. doi: 10.1007/s00383-017-4183-3
  13. Wu RY, Li B, Koike Y, et al. Human milk oligosaccharides increase mucin expression in experimental necrotizing enterocolitis. Mol Nutr Food Res. 2019;63(3):1800658. doi: 10.1002/mnfr.201800658
  14. Dedhia PH, Bertaux-Skeirik N, Zavros Y, Spence JR. Organoid models of human gastrointestinal development and disease. Gastroenterology. 2016;150(5):1098–1112. doi: 10.1053/j.gastro.2015.12.042
  15. Schweiger PJ, Jensen KB. Modeling human disease using organotypic cultures. Curr Opin Cell Biol. 2016;43:22–29. doi: 10.1016/j.ceb.2016.07.003
  16. Kretzschmar K, Clevers H. Organoids: modeling development and the stem cell niche in a dish. Dev Cell. 2016;38(6):590–600. doi: 10.1016/j.devcel.2016.08.014
  17. Shiloh RL, Jessica S, Huiyu G, et al. Loss of murine Paneth cell function alters the immature intestinal microbiome and mimics changes seen in neonatal necrotizing enterocolitis. PloS One. 2018;13(10):204967. doi: 10.1371/journal.pone.0204967
  18. Senger S, Ingano L, Freire R, et al. Human fetal-derived enterospheres provide insights on intestinal development and a novel model to study necrotizing enterocolitis (NEC). Cell Mol Gastroenterol Hepatol. 2018;5(4):549–556. doi: 10.1016/j.jcmgh.2018.01.014
  19. Warner BB, Tarr PI. Necrotizing enterocolitis and preterm infant gut bacteria. Semin Fetal Neonatal Med. 2016;21(6):394–399. doi: 10.1016/j.siny.2016.06.001
  20. Li B, Lee C, Cadete M, et al. Neonatal intestinal organoids as an ex vivo approach to study early intestinal epithelial disorders. Pediatr Surg Int. 2019;35(1):3–7. doi: 10.1007/s00383-018-4369-3
  21. Sulistyo A, Rahman A, Biouss G, et al. Animal models of necrotizing enterocolitis: review of the literature and state of the art. Innov Surg Sci. 2018;2(3):87–92. doi: 10.1515/iss-2017-0050
  22. Ganji N, Li B, Lee C, et al. Necrotizing enterocolitis: state of the art in translating experimental research to the bedside. Eur J Pediatr Surg. 2019;29(4):352–360. doi: 10.1055/s-0039-1693994
  23. Rusthoven E, van der Vlugt ME, van Lingen-van Bueren LJ, et al. Evaluation of intraperitoneal pressure and the effect of different osmotic agents on intraperitoneal pressure in children. Perit Dial Int. 2005;25(4):352–356. doi: 10.1177/089686080502500409
  24. Pisklakov AB, Fedorov DA, Novikov BM. Opyt lecheniya novorozhdennykh s nekroti-ziruyushchim ehnterokolitom s uchetom pokazatelei vnutribryushnogo davleniya. Russian Journal of Pediatric Surgery. 2012;(2):27–29. (In Russ.)
  25. Baregamian N, Rychahou PG, Hawkins HK, et al. Phosphatidylinositol 3-kinase pathway regulates hypoxia-inducible factor-1 to protect from intestinal injury during necrotizing enterocolit is. Surgery. 2007;142(2):295–302. doi: 10.1016/j.surg.2007.04.018
  26. Lopez CM, Sampah MES, Duess JW, et al. Models of necrotizing enterocolitis. Semin Perinatol. 2023;47(1):151695. doi: 10.1016/j.semperi.2022.151695
  27. Zani A, Zani-Ruttenstock E, Peyvandi F, et al. A spectrum of intestinal injury models in neonatal mice. Pediatr Surg Int. 2016;32(1):65–70. doi: 10.1007/s00383-015-3813-x
  28. Ginzel M, Feng X, Kuebler JF, et al. Dextran sodium sulfate (DSS) induces necrotizing enterocolitis-like lesions in neonatal mice. PLoS One. 2017;12(8):182732. doi: 10.1371/journal.pone.0182732
  29. Nolan LS, Wynn JL, Good M. Exploring clinically-relevant experimental models of neonatal shock and necrotizing enterocolitis. Shock. 2020;53(5):596–604. doi: 10.1097/SHK.0000000000001507
  30. McCarthy R, Martin-Fairey C, Sojka DK, et al. Mouse models of preterm birth: suggested assessment and reporting guidelines. Biol Reprod. 2018;99(5):922–937. doi: 10.1093/biolre/ioy109
  31. Caplan MS, Robinson DT. Linking fat intake, the intestinal microbiome, and necrotizing enterocolitis in premature infants. Pediatr Res. 2015;77(1):121–126. doi: 10.1038/pr.2014.155
  32. Gonçalves FL, Gallindo RM, Soares LM, et al. Validation of protocol of experimental necrotizing enterocolitis in rats and the pitfalls during the procedure. Acta Cirurgica Brasileira. 2013;28(S1):19–25. doi: 10.1590/S0102-86502013001300005
  33. Nadler EP, Dickinson E, Knisely A, et al. Expression of inducible nitric oxide synthase and interleukin-12 in experimental necrotizing enterocolitis. J Surg Res. 2000;92(1):71–77. doi: 10.1006/jsre.2000.5877
  34. Matevosyan KS, Kozlovsky YuE, Aleksankin AP, et al. Aspects of modeling neonatal necrotizing enterocolitis in Sprague-Dawley rats. Journal of Anatomy and Histopathology. 2015;4(3):81–81. (In Russ.) doi: 10.18499/2225-7357-2015-4-3-81-81
  35. DeWitt AG, Charpie JR, Donohue JE, et al. Splanchnic near-infrared spectroscopy and risk of necrotizing enterocolitis after neonatal heart surgery. Pediatr Cardiol. 2014;35(7):1286–1294. doi: 10.1007/s00246-014-0931-5
  36. Clark DA, Thompson JE, Weiner LB, et al. Necrotizing enterocolitis: intraluminal biochemistry in human neonates and a rabbit model. Pediatr Res. 1985;19:919–921. doi: 10.1203/00006450-198509000-00010
  37. Bozeman AP, Dassinger MS, Birusingh RJ, et al. An animal model of necrotizing enterocolitis (NEC) in preterm rabbits. Fetal Pediatr Pathol. 2013;32(2):113–122. doi: 10.3109/15513815.2012.681426
  38. Babich II, Melnikov YuN. How to define the level of intestinal resection in complicated forms of intestinal obstruction in children. Russian Journal of Pediatric Surgery. 2020;24(2):78–82. (In Russ.) doi: 10.18821/1560-9510-2020-24-2-78-82
  39. Shreyas KR, Qinghe M, Benjamin DS, et al. Enteral administration of bacteria fermented formula in newborn piglets: a high fidelity model for necrotizing enterocolitis. PLoS One. 2018;13(7):201172. doi: 10.1371/journal.pone.0201172
  40. Sibbons P., Spitz L., van Velzen D., Bullock G.R. Relationship of birth weight to the pathogenesis of necrotizing enterocolitis in the neonatal piglet. Pediatr Pathol. 1988:8(2):151–162. doi: 10.3109/15513818809022292
  41. Tikhonova NB, Serebriakov SN, Matevosian KSh, et al. Experimental models of neonatal necrotizing enterocolitis. Clinical and Experimental Morphology. 2014;(4):58–62. (In Russ.)
  42. Karpova IYu, Parshikov VV, Prodanets NN, et al. Clinical and experimental substantiation of the effect of hypoxia on the wall of the small and large intestine in newborns. Journal of Experimental and Clinical Surgery. 2018;11(4):268–274. (In Russ.) doi: 10.18499/2070-478X-2018-11-4-268-274
  43. Sangild PT, Petersen YM, Schmidt M, et al. Preterm birth affects the intestinal response to parenteral and enteral nutrition in newborn pigs. J Nutr. 2002;132(12):3786–3794. doi: 10.1093/jn/132.9.2673
  44. Patent RU № 2803635/18.09.23. Byul. No. 26. Gavriliuk VP, Lipatov VA, Mishina ES, et al. Method of laparoscopic modeling of necrotizing enterocolitis (In Russ.) [cited: 2023 Sept 22]. Available at: https://elibrary.ru/item.asp?id=54659933.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».