Estimation of the stationarity time of infra-slow oscillations of brain potentials using electroencephalogram signals

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Background and Objectives: Infra-slow oscillations of brain potentials with a frequency of less than 0.5 Hz, reflect the activity of the autonomic regulation centers and are markers of the psychophysiological state of a person. Such oscillations are characterized by non-stationary dynamics, which complicates their experimental study. Materials and Methods: We have proposed a method for estimating the characteristic time of stationarity of infra-slow oscillations of brain potentials based on the analysis of experimental time series of electroencephalograms. The method includes the stages of dividing the time series into segments, constructing approximating polynomials for each segment, calculating the matrix of Euclidean distances between the coefficients of the polynomials, clustering the segments to determine areas of quasi-stationary dynamics, and analyzing the durations of the combined segments to obtain statistical characteristics. The proposed method can be used to estimate the stationarity time of other electroencephalograms rhythms, as well as the frequency components of the sequence of RR-interval. The method was used to analyze electroencephalograms signals and RR-intervals of 50 healthy volunteers at rest. Results: It has been shown that oscillations in different frequency ranges of the studied signals have different durations of quasi-stationary behavior. In the frequency ranges of 0.05–0.15 Hz and 0.15–0.50 Hz, reflecting the activity of the sympathetic and parasympathetic branches of regulation, respectively, the stationarity time of infra-slow oscillations in electroencephalograms signals was 30 s and 36 s, respectively. Conclusion: The durations of quasi-stationary sections of infra-slow oscillations in electroencephalograms correspond well to the durations of sections of quasi-stationary dynamics of the sequence of RR-interval in the frequency ranges associated with the processes of sympathetic and parasympathetic regulation of the heart rhythm. 

About the authors

Ekaterina Igorevna Borovkova

Saratov State University; Saratov Branch of Kotelnikov Institute of Radioengineering and Electronics of Russian Academy of Sciences

ORCID iD: 0000-0003-1429-3599
SPIN-code: 2280-2478
410012, Russia, Saratov, Astrakhanskaya street, 83

Dariya V. Vasilieva

Saratov State University

ORCID iD: 0009-0006-4784-187X
410012, Russia, Saratov, Astrakhanskaya street, 83

Anatoly Sergeevich Karavaev

Saratov State University

ORCID iD: 0000-0003-4678-3648
SPIN-code: 1080-8548
410012, Russia, Saratov, Astrakhanskaya street, 83

Yuri Mikhailovich Ishbulatov

Saratov State University; Saratov Branch of Kotelnikov Institute of Radioengineering and Electronics of Russian Academy of Sciences

ORCID iD: 0000-0003-2871-5465
SPIN-code: 2245-9405
410012, Russia, Saratov, Astrakhanskaya street, 83

Vladimir Ivanovich Ponomarenko

Saratov State University; Saratov Branch of Kotelnikov Institute of Radioengineering and Electronics of Russian Academy of Sciences

ORCID iD: 0000-0002-1579-6465
SPIN-code: 3824-0034
Scopus Author ID: 35613865300
ResearcherId: H-2602-2012
410012, Russia, Saratov, Astrakhanskaya street, 83

Boris Petrovich Bezruchko

Saratov State University

ORCID iD: 0000-0002-6691-8653
SPIN-code: 6268-8738
410012, Russia, Saratov, Astrakhanskaya street, 83

Mikhail Dmitrievich Prokhorov

Saratov State University; Saratov Branch of Kotelnikov Institute of Radioengineering and Electronics of Russian Academy of Sciences

ORCID iD: 0000-0003-4069-9410
SPIN-code: 7816-7095
Scopus Author ID: 7003520378
ResearcherId: D-6659-2013
410012, Russia, Saratov, Astrakhanskaya street, 83

References

  1. Зенков Л. Р. Клиническая электроэнцефалография (с элементами эпилептологии). Руководство для врачей. М. : МЕДпресс-информ, 2023. 360 с.
  2. Александров М. В., Иванов Л. Б., Лытаев С. А., Черный В. С., Александрова Т. В., Чухловин А. А., Костенко И. А., Повалюхина Е. С. Электроэнцефалография: руководство. СПб. : СпецЛит, 2020. 224 с.
  3. Ситникова Е. Ю., Короновский А. А., Храмов А. Е. Анализ электрической активности головного мозга при абсанс-эпилепсии: прикладные аспекты нелинейной динамики // Известия вузов. Прикладная нелинейная динамика. 2011. Т. 19, № 6. С. 173–182. https://doi.org/10.18500/0869-6632-2011-19-6-173-182
  4. Zhang H., Zhou Q., Qi C., Chen H., Hu X., Li W., Bai Y., Han J., Wang Y., Liang Z., Chen D., Cong F., Yan J., Li X. The applied principles of EEG analysis methods in neuroscience and clinical neurology // Military Medical Research, 2023. Vol. 10. Art. 67. https://doi.org/10.1186/s40779-023-00502-7
  5. Симонов А. Ю., Казанцев В. Б. Модель возникновения лавинообразных биоэлектрических разрядов в нейронных сетях мозга // Письма в ЖЭТФ. 2011. Т. 93, вып. 8. С. 516–521. EDN: NTPSLN
  6. Thornton J., D’Souza R., Tandon R. Artificial intelligence and psychiatry research and practice // Asian J. Psychiatr. 2023. Vol. 81. Art. 103509. https://doi.org/10.1016/j.ajp.2023.103509
  7. Maksimenko V. A., Runnova A. E., Zhuravlev M. O., Protasov P., Kulanin R., Pisarchik A. N., Hramov A. E., Khramova M. V. Human personality reflects spatiotemporal and time-frequency EEG structure // PLoS ONE. 2018. Vol. 13, № 9. Art. e0197642. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0197642
  8. Гуляев С. А. Электроэнцефалография и исследования функциональной активности головного мозга // Русский журнал детской неврологии. 2021. Т. 16, № 4. С. 59–68. https://doi.org/10.17650/2073-8803-2021-16-4-59-68
  9. Мельникова Т. С., Лапин И. А., Саркисян В. В. Обзор использования когерентного анализа ЭЭГ в психиатрии // Социальная и клиническая психиатрия. 2009. Т. 19, № 1. С. 90–94. EDN: KDYEXZ
  10. Nunez P. L., Srinivasan R. Electric fields of the brain: The neurophysics of EEG. Oxford : Oxford University Press, 2006. 611 p. https://doi.org/10.1093/acprof:oso/9780195050387.001.0001
  11. Kuc A., Korchagin S., Maksimenko V. A., Shusharina N., Hramov A. E. Combining statistical analysis and machine learning for EEG scalp topograms classification // Front. Syst. Neurosci. 2021. Vol. 15. Art. 716897. https://doi.org/10.3389/fnsys.2021.716897
  12. Steriade M. Grouping of brain rhythms in corticothalamic systems // Neuroscience. 2006. Vol. 137, № 4. P. 1087–1106. https://doi.org/10.1016/j.neuroscience.2005.10.029
  13. Павлов А. Н., Храмов А. Е., Короновский А. А., Ситникова Е. Ю., Макаров В. А., Овчинников А. А. Вейвлетанализ в нейродинамике // Успехи физических наук. 2012. Т. 182, № 9. С. 905–939. https://doi.org/10.3367/UFNr.0182.201209a.0905
  14. Гордлеева С. Ю., Лобов С. А., Миронов В. И., Кастальский И. А., Лукоянов М. В., Крылова Н. П., Мухина И. В., Каплан А. Я., Казанцев В. Б. Разработка аппаратно-программного комплекса по управлению роботизированными устройствами посредством биоэлектрических сигналов мозга и мышц // Наука и инновации в медицине. 2016. Т. 1, № 3. С. 77–82. https://doi.org/10.35693/2500-1388-2016-0-3-77-82
  15. Gordleeva S. Y., Lobov S. A., Mironov V. I., Kastal’skiy I. A., Lukoyanov M. V., Krylova N. P., Mukhina I. V., Kaplan A. Ya., Kazantsev V. B. Real-time EEG–EMG human–machine interface-based control system for a lower-limb exoskeleton // IEEE Access. 2020. Vol. 8. P. 84070–84081. https://doi.org/10.1109/ACCESS.2020.2991812
  16. Aladjalova N. A. Infra-slow rhythmic oscillations of the steady potential of the cerebral cortex // Nature. 1957. Vol. 179, iss. 4567. P. 957–959. https://doi.org/10.1038/179957a0
  17. Knyazev G. G. EEG delta oscillations as a correlate of basic homeostatic and motivational processes // Neuroscience & Biobehavioral Reviews. 2012. Vol. 36, iss. 1. P. 677–695. https://doi.org/10.1016/j.neubiorev.2011.10.002
  18. Lörincz M. L., Geall F., Bao Y., Crunelli V., Hughes S. W. ATP-dependent infra-slow (< 0.1 Hz) oscillations in thalamic networks // PLoS ONE. 2009. Vol. 4, iss. 2. Art. e4447. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0004447
  19. Karavaev A. S., Kiselev A. R., Runnova A. E., Zhuravlev M. O., Borovkova E. I., Prokhorov M. D., Hramov A. E. Synchronization of infra-slow oscillations of brain potentials with respiration // Chaos. 2018. Vol. 28, iss. 8. Art. 081102. https://doi.org/10.1063/1.5046758
  20. Borovkova E. I., Prokhorov M. D., Kiselev A. R., Hramkov A. N., Mironov S. A., Penzel T. Directional couplings between the respiration and parasympathetic control of the heart rate during sleep and wakefulness in healthy subjects at different ages // Frontiers in Network Physiology. 2022. Vol. 2. Art. 942700. https://doi.org/10.3389/fnetp.2022.942700
  21. Ponomarenko V. I., Karavaev A. S., Borovkova E. I., Hramkov A. N., Penzel T. Decrease of coherence between the respiration and parasympathetic control of the heart rate with aging // Chaos. 2021. Vol. 31, iss. 7. Art. 073105. https://doi.org/10.1063/5.0056624
  22. Karavaev A. S., Skazkina V. V., Borovkova E. I., Prokhorov M. D., Penzel T. Synchronization of the processes of autonomic control of blood circulation in humans is different in the awake state and in sleep stages // Frontiers in Neuroscience. 2022. Vol. 15. Art. 791510. https://doi.org/10.3389/fnins.2021.791510
  23. Prokhorov M. D., Borovkova E. I., Hramkov A. N., Karavaev A. S. Changes in the power and coupling of infra-slow oscillations in the signals of EEG leads during stress-inducing cognitive tasks // Applied Sciences. 2023. Vol. 13, iss. 14. Art. 8390. https://doi.org/10.3390/app13148390
  24. Borovkova E. I., Hramkov A. N., Dubinkina E. S., Prokhorov M. D. Biomarkers of the psychophysiological state during cognitive tasks estimated from the signals of the brain, cardiovascular and respiratory systems // Eur. Phys. J. Spec. Top. 2023. Vol. 232, № 5. P. 625–633. https://doi.org/10.1140/epjs/s11734-022-00734-z
  25. Paluš M. Nonlinearity in normal human EEG: Cycles, temporal asymmetry, nonstationarity and randomness, not chaos // Biological Cybernetics. 1996. Vol. 75, № 5. P. 389–396. https://doi.org/10.1007/s004220050304
  26. Gribkov D., Gribkova V. Learning dynamics from nonstationary time series: Analysis of electroencephalograms // Phys. Rev. E. 2000. Vol. 61, № 6. P. 6538–6545. https://doi.org/10.1103/physreve.61.6538
  27. Каплан А. Я. Нестационарность ЭЭГ: методологический и экспериментальный анализ // Успехи физиологических наук. 1998. Т. 29, № 3. С. 50–55. PMID: 9749456
  28. Kohlmorgen J., Müller K.-R., Pawelzik K., Rittweger J. Identification of nonstationary dynamics in physiological recordings // Biological Cybernetics. 2000. Vol. 83, № 1. P. 73–84. https://doi.org/10.1007/s004220000144
  29. Dikanev T., Smirnov D., Wennberg R., Velazquez J. L. P., Bezruchko B. EEG nonstationarity during intracranially recorded seizures: Statistical and dynamical analysis // Clinical Neurophysiology. 2005. Vol. 116, iss. 8. P. 1796–1807. https://doi.org/10.1016/j.clinph.2005.04.013
  30. Task Force of the European Society of Cardiology and the North American Society of Pacing and Electrophysiology. Heart rate variability: Standards of measurement, physiological interpretation, and clinical use // Circulation. 1996. Vol. 93, iss. 5. P. 1043–1065. https://doi.org/10.1161/01.CIR.93.5.1043
  31. Баевский Р. М., Иванов Г. Г., Чирейкин Л. В., Гаврилушкин А. П., Довгалевский П. Я., Кукушкин Ю. А., Миронова Т. Ф., Прилуцкий Д. А., Семенов А. В., Федоров В. Ф., Флейшман А. Н., Медведев М. М., Чирейкин Л. В. Анализ вариабельности сердечного ритма при использовании различных электрокардиографических систем (часть 1) // Вестник аритмологии. 2002. № 24. С. 65–86.
  32. Медимком МТД. Электроэнцефалограф-регистратор. URL: http://medicom-mtd.com/htm/Products/eegr-main.html (дата обращения: 14.10.2025).
  33. Ishbulatov Y. M., Karavaev A. S., Kiselev A. R., Simonyan M. A., Prokhorov M. D., Ponomarenko V. I., Mironov S. A., Gridnev V. I., Bezruchko B. P., Shvartz V. A. Mathematical modeling of cardiovascular autonomic control in healthy subjects during a passive head-up tilt test // Scientific Reports. 2020. Vol. 10, iss. 1. Art. 16550. https://doi.org/10.1038/s41598-020-71532-7
  34. Prokhorov M. D., Karavaev A. S., Ishbulatov Y. M., Ponomarenko V. I., Kiselev A. R., Kurths J. Interbeat interval variability versus frequency modulation of heart rate // Phys. Rev. E. 2021. Vol. 103, № 4. Art. 042404. https://doi.org/10.1103/PhysRevE.103.042404
  35. Rousseeuw P. J. Silhouettes: A graphical aid to the interpretation and validation of cluster analysis // Journal of Computational and Applied Mathematics. 1987. Vol. 20. P. 53–65. https://doi.org/10.1016/0377-0427(87)90125-7
  36. Blanco S., Garcia H., Quiroga R. Q., Romanelli L., Rosso O. A. Stationarity of the EEG series // IEEE Engineering in Medicine and Biology Magazine. 1995. Vol. 14, iss. 4. P. 395–399. https://doi.org/10.1109/51.395321

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».