Geographical variation of duration of larval development and body size in Rana temporaria (Ranidae, Anura) metamorphs

Толық мәтін

Введение

У широкоареальных видов бесхвостых амфибий длительность личиночного развития и размеры по завершении метаморфоза могут сильно изменяться в зависимости от продолжительности сезона активности и климатической температуры. С другой стороны, сроки выхода на сушу метаморфов и их размеры влияют на постметаморфозную выживаемость, возраст первого размножения и другие компоненты приспособленности взрослых особей. Известно также, что размеры яиц широкоареальных видов амфибий характеризуются направленной географической изменчивостью: по мере сокращения длительности сезона активности их относительные (т.е. с поправкой на размеры самок) размеры увеличиваются (см. обзор: Ляпков, 2021, табл. III. 29), а следовательно, эти размеры могут влиять на негенетическую составляющую признаков потомства. Вместе с тем, в большинстве исследований изменчивости признаков метаморфов обычно используют потомство разных кладок, собранных в природе, или полученное в результате экспериментальных скрещиваний родительских пар только из одной популяции.

Межпопуляционные скрещивания применяли сравнительно редко, что в случае широкоареальных видов амфибий связано с сильными различиями в фенологии размножения популяций в более южных и более северных частях ареала. Поэтому задачей нашей работы было исследование структуры изменчивости характеристик метаморфов травяной лягушки (Rana temporaria L., 1758) из популяций со сравнительно длительным и коротким сезоном активности на основе данных, полученных путем межпопуляционных скрещиваний и выращивания потомства до метаморфоза в одинаковых условиях.

Материал и методы

Согласно этой задаче были поставлены контролируемые скрещивания между травяными лягушками из популяций Беларуси и европейской части России. Половозрелые особи в начале периода размножения были собраны в Беларуси вблизи дер. Хоромск (юго-восточная часть Брестской области, граничащая с Туровским районом Гомельской области (52°01′ N, 27°05′ E., далее Туров) и Острошицкого городка Минской области (54°06′ N, 27°45′ E, далее Минск). В России лягушек собирали вблизи Звенигородской биостанции Московского государственного университета им. М. В. Ломоносова (Московская область, 55°44′ N, 36°51′ E, далее ЗБС) и в Кировской области (58°40′ N, 49°5′ E, далее Киров). Подробное описание этих популяций приведено в обзоре С. М. Ляпков (2021).

Серии межпопуляционных скрещиваний травяной лягушки были поставлены между особями из следующих популяций: Минск×ЗБС, Туров×ЗБС и ЗБС×Киров. Гибриды во всех трех сериях были получены в двух вариантах, т.е. самка из одной популяции × самец из другой и реципрокно. В качестве контроля скрещивали самок и самцов из одной родительской популяции, причем тех же самых особей, которые участвовали в скрещиваниях для получения гибридов. В каждой из этих трех серий скрещиваний использовали 2 или 4 самки и 4 или 8 самцов. Данные по различным самкам и самцам, принадлежащих к одной популяции, были объединены (подробно методику постановки скрещиваний см.: Ляпков, 2016). По достижении личинками стадии начала активного питания их рассаживали в 20-литровые аквариумы по 20 экз. и выращивали до завершения метаморфоза, при постоянной температуре 20°С и кормлении ad libitum кормом для аквариумных рыб TetraMin (подробнее методику выращивания личинок травяной лягушки см.: Ляпков, 2016).

Для оценивания влияния популяций родителей на признаки метаморфов использовали двухфакторный дисперсионный анализ (факторы: принадлежность самок к популяциям и, соответственно, самцов), а также ковариационный анализ (для оценивания, наряду с этими же факторами, влияния размеров яиц в качестве ковариансы), с помощью пакета программ STATISTICA 10 (StatSoft Inc., USA). Степень отклонения от аддитивности (Intermediacy) вычисляли по формуле ΔF₁/ΔU, где ΔF₁ – среднее значение у гибридов минус меньшее из средних значений особей, полученных при скрещивании родителей из одной популяции, ΔU – разность между большим и меньшим средним особей, полученных при скрещивании родителей из одной популяции (Wright, 1978, цит. по: Laugen et al., 2002).

Результаты и их обсуждение

Выживаемость гибридных особей, полученных во всех скрещиваниях, до завершения метаморфоза существенно не отличалась от выживаемости потомков от скрещивания самок и самцов, принадлежащих к одной популяции, т.е. определенной степени межпопуляционной несовместимости, обнаруженной ранее у травяной лягушки (Sagvik et al., 2005), не было выявлено. В серии скрещиваний «Минск×ЗБС» (табл. 1) достоверно бóльшими средними значениями длины тела (далее – Lm) и скорости личиночного роста (далее – Lm/T), а также достоверно меньшим временем развития до завершения метаморфоза (далее T) характеризовались метаморфы – потомки обоих родителей из популяции Минск, а также гибриды, полученные в обоих вариантах скрещивания с родителями из популяции Минск. Такое преимущество можно интерпретировать как доминирование (см. также значения индекса Intermediacy в табл. 1), но не материнский эффект (поскольку влияния принадлежности к популяции самок и размеров яиц были недостоверны, см. табл. 2). И напротив, достоверно меньшими значениями Lm и Lm/T и большей T характеризовались потомки обоих родителей из популяции ЗБС. При этом, в случае признака Lm, у двух групп гибридов коррекция средних с учетом размеров яиц сближает эти скорректированные средние с соответствующими значениями потомков обоих родителей одной популяций, из которой происходят самки, участвующие в гибридных скрещиваниях. В целом выявленное между этими двумя популяциями различие указывает на преимущество по всем трем характеристикам метаморфов более южной популяции (Минск), что встречается сравнительно редко (Ляпков, 2016; обзор Hangartner et al., 2012).

В серии скрещиваний «Туров×ЗБС» (см. табл. 1) достоверно бóльшими средними значениями Lm и Lm/T и достоверно меньшим T также характеризовались метаморфы – потомки обоих родителей из южной популяции (Туров). Но в этой серии гибриды, полученные в обоих вариантах скрещивания, занимали промежуточное положение по средним значениям Lm, что указывает на большее значение аддитивной изменчивости. Влияние принадлежности к популяции и для самок, и для самцов на признаки Lm и T было достоверным (см. табл. 2), однако на Lm/T достоверно влияло только взаимодействие двух факторов, а также размеры яиц (коварианса). Как и в серии скрещиваний Минск×ЗБС, скорректированные средние Lm (но не Т и Lm/T) становятся ближе к соответствующим значениям потомков родительских популяций, к которым принадлежат самки, участвующие в гибридных скрещиваниях. Вместе с тем, у обоих вариантов гибридов средние значения Т были достоверно выше, а средние Lm/T – ниже, чем у потомков обоих родителей из одной популяции, что следует интерпетировать как аутбредную депрессию.

В серии скрещиваний «ЗБС×Киров» (см. табл. 1) были получены результаты, более сходные для трех признаков: потомки обоих родителей из северной популяции (Киров) характеризовались достоверно меньшими средними Lm и Т по сравнению с ЗБС, а гибриды ЗБС×Киров занимали промежуточное положение (см. значение индекса Intermediacy в табл. 1), что указывает на наличие аддитивного эффекта. При этом влияние принадлежности к популяции самцов было достоверным только на признак Т (см. табл. 2). Гибриды Киров×ЗБС имели минимальное среднее значение Т, что следует считать гетерозисом (см. также табл. 2). Различий по Lm/T между средними всех четырех вариантов скрещивания не было, что можно объяснить существованием двух стратегий личиночного роста и развития, т.е. у более северной популяции меньшая длительность развития достигается в ущерб достигнутым ко времени метаморфоза размерам. После коррекции с учетом размеров яиц, как и в двух других сериях скрещиваний, скорректированные средние не только Lm, но и Lm/T становятся ближе к соответствующим значениям потомков родительских популяций, к которым принадлежат самки, участвующие в гибридных скрещиваниях. В случае признака Lm/T скорректированное среднее Lm/T гибридов ЗБС×Киров становится достоверно выше, чем у гибридов Киров×ЗБС.

 

 

Таблица 1. Характеристики метаморфов, полученных в результаты межпопуляционных скрещиваний

Table 1. Characteristics of metamorphs obtained in the results of inter-population crosses

Популяции / Populations	Признак / Trait	Показатель / Statistic
		X	St.err.	X	St.err.	X	St.err.	X	St.err.	Intermediacy
		Минск×Минск / Minsk×Minsk (n = 74)		Минск×ЗБС / Minsk×ZBS (n = 81)		ЗБС×Минск / ZBS×Minsk (n = 44)		ЗБС×ЗБС / ZBS×ZBS (n = 296)		Минск×ЗБС / Minsk×ZBS	ЗБС×Минск / ZBS×Minsk
Минск×ЗБС / Minsk×ZBS	Lm	15.94	0.12	15.88	0.11	15.78	0.15	14.74	0.06	0.95	0.87
	Lm(cor)	16.02	0.12	15.96	0.11	15.36	0.16	14.99	0.07	0.94	0.36
	T	51.28	0.49	52.35	0.47	50.91	0.64	59.84	0.25	0.02	-0.01
	T(cor)	51.17	0.49	52.23	0.47	51.48	0.67	59.49	0.28	0.02	0.01
	Lm/T	0.311	0.003	0.304	0.003	0.310	0.003	0.248	0.001	0.88	0.98
	Lm/T(cor)	0.313	0.003	0.306	0.003	0.300	0.004	0.254	0.002	0.87	0.77
Туров×ЗБС / Turov×ZBS	Признак / Trait	Туров×Туров / Turov×Turov (n = 249)		Туров×ЗБС / Turov×ZBS (n = 73)		ЗБС×Туров / ZBS×Turov (n = 95)		ЗБС×ЗБС / ZBS×ZBS (n = 296)		Туров×ЗБС / Turov×ZBS	ЗБС×Туров / ZBS×Turov
	Lm	15.88	0.07	15.67	0.13	14.98	0.11	14.74	0.06	0.82	0.22
	Lm(cor)	15.89	0.07	15.75	0.13	14.81	0.12	14.81	0.07	0.87	-0.01
	T	61.56	0.29	65.93	0.54	62.54	0.47	59.84	0.27	3.55*	1.57*
	T(cor)	61.50	0.29	65.60	0.54	63.23	0.49	59.54	0.27	3.09*	1.88*
	Lm/T	0.259	0.002	0.239	0.003	0.240	0.002	0.248	0.001	-0.82	-0.69
	Lm/T(cor)	0.259	0.002	0.242	0.003	0.234	0.003	0.250	0.001	-0.98	-1.79
ЗБС×Киров / ZBS×Kirov	Признак / Trait	ЗБС×ЗБС / ZBS×ZBS (n = 296)		ЗБС×Киров / ZBS×Kirov (n = 111)		Киров×ЗБС / Kirov×ЗБС (n = 137)		Киров×Киров / Kirov×Kirov (n = 165)		ЗБС×Киров / ZBS×Kirov	Киров×ЗБС / Kirov×ЗБС
	Lm	14.74	0.07	14.20	0.11	13.74	0.10	13.92	0.09	0.34	-0.22
	Lm(cor)	15.10	0.08	14.84	0.14	13.28	0.12	13.36	0.12	0.85	-0.05
	T	59.84	0.28	59.11	0.46	56.42	0.42	57.55	0.38	0.68	-0.49**
	T(cor)	59.50	0.35	58.51	0.58	56.84	0.49	58.06	0.49	0.31	-0.85**
	Lm/T	0.248	0.002	0.242	0.003	0.245	0.002	0.243	0.002	-0.17	0.45
	Lm/T(cor)	0.256	0.002	0.257	0.003	0.235	0.003	0.230	0.003	1.01	0.17

Примечание. Популяции: Минск – вблизи Острошицкого городка (Минская область, Беларусь), Туров – вблизи дер. Хоромск (юго-восточная часть Брестской области, граничащей с Туровским районом Гомельской области, Беларусь), ЗБС – вблизи Звенигородской биостанции Московского государственного университета им. М. В. Ломоносова (Московская область, Россия), Киров – Кировская область (Россия). Условные обозначения: Lm – длина тела, T – время развития, Lm/T – скорость роста, X – среднее значение, St.err. – стандартная ошибка среднего, cor – скорректированные средние, согласно результатам ковариационного анализа (коварианса – размеры яиц).

Во всех вариантах скрещивания на первом месте указана популяция самок, на втором – самцов. Достоверные (p < 0.05) различия между парами признаков в пределах одного скрещивания обозначены одинаковым шрифтом (жирным, курсивом или подчеркиванием). Intermediacy – количественная оценка отклонения от аддитивности (см. текст), * – для признака T значения больше 1 соответствуют аутбредной депрессии, ** – для признака T значения меньше 0 соответствуют гетерозису.

Note. Populations: Minsk – near Ostroshitsky gorodok (Minsk region, Belarus), Turov – near Khoromsk village (south-eastern part of Brest region, near the border with Turov district of Gomel region), ZBS – near Zvenigorod biological station of Lomonosov Moscow university (Moscow region, Russia), Kirov – Kirov region (Russia). Symbols: Lm – body length, T – development time, Lm/T – growth rate, X is the average value, St.err. is the standard error of the average, cor is the adjusted means, according to the results of covariance analysis (covariate is the size of eggs).

In all variants of crossing, the population of females is indicated in the first place, males in the second. Significant (p < 0.05) differences between pairs of traits within the same cross are indicated by the same font (bold, italics or underscores). Intermediacy – quantitative assessment of the deviation from additivity (see the text), * – for trait T, values greater than 1 correspond to outbreeding depression, ** – for trait T, values less than 0 correspond to heterosis.

 

Особо следует отметить, что различие в случае всех трех серий скрещиваний, наблюдаемое после коррекции на размеры яиц, необъяснимо, исходя из представления о том, что более крупные размеры яиц есть причина более крупных размеров метаморфов и/или более высокой скорости их личиночного роста. Другими словами, возможно существование другого механизма влияния самок на потомство, который может контекстно (в зависимости от исходных размеров потомков, т.е. размеров яиц) либо увеличивать, либо уменьшать размеры (а в ряде случаев сходным образом изменять и скорость личиночного роста), тем самым формируя в итоге оптимальные размеры метаморфов.

 

Таблица 2. Влияния родителей на характеристики метаморфов: результаты 2-факторного дисперсионного анализа (факторы «популяция самок» и «популяция самцов») и ковариационного анализа (те же два фактора плюс размеры яиц в качестве ковариансы)

Table 2. The influence of parents on the characteristics of metamorphs: The results of 2-way analysis of variance (factors “female population” and “male population”) and analysis of covariance (the same two factors plus the size of eggs as covariate)

Популяции / Populations	Признак / Trait	Достоверность влияния / Significance of effect:
		популяции самок / of female population	популяции самцов / of male population	взаимодействия / of interaction	размеров яиц (ковариансы) / of egg size (as covariate)
Минск×ЗБС / Minsk×ZBS	Lm	–	–	–
	Lm (cor)	–	–	–	–
	T	–	+	–
	T (cor)	–	+	–	–
	Lm/T	–	+	–
	Lm/T (cor)	–	+	–	–
Туров×ЗБС / Turov×ZBS	Lm	+	+	+
	Lm (cor)	+	+	+	-
	T	+	+	+
	T (cor)	+	+	+	+
	Lm/T	–	–	–
	Lm/T (cor)	–	–	+	+
ЗБС×Киров / ZBS×Kirov	Lm	+	–	–
	Lm (cor)	+	–	–	+
	T	+	+	–
	T (cor)	–	+	–	–
	Lm/T	–	–	–
	Lm/T (cor)	+	–	–	+

Примечание. + – достоверное влияние фактора, прочерк – отсутствие влияния фактора, пустая ячейка – фактор не включен в данный анализ. Обозначения признаков см. табл. 1.

Note. + – significant influence of the factor, dash – no influence of the factor, empty cell – the factor is not included in this analysis. Trait designations as in Table 1.

 

Следует также отметить, что в отличие от ранее полученных результатов межпопуляционных скрещиваний (Laugen et al., 2002; Uller et al., 2006), наши результаты реже демонстрируют промежуточные значения признаков у гибридов, которые интерпретируются как аддитивные эффекты, и несколько чаще – аутбредную депрессию и гетерозис.

Заключение

В итоге полученные нами в трех сериях скрещиваний результаты позволяют сделать следующие выводы:

• уровень межпопуляционных различий не связан напрямую с величиной их пространственной разобщенности, поскольку существенные различия были выявлены как между двумя южными популяциями (обитающими в сравнительно близко расположенных местообитаниях), так и между южными и центральными, между центральными и более северными популяциями;
• относительная роль генетических (аддитивного и других) эффектов и материнского эффекта различается в формировании различных признаков;
• межпопуляционная изменчивость признаков, связанных с приспособленностью (размеры метаморфов и скорость роста личинок), в ряде случаев направлена по градиенту условий среды, а не против него (как следует ожидать исходя из представления о важной роли отбора против такого градиента), что можно объяснить выбором различных стратегий роста и развития головастиков, в более южных и более северных популяций.

Авторлар туралы

Sergey Lyapkov

Moscow Lomonosov State University

Хат алмасуға жауапты Автор.
Email: lyapkov@mail.ru
Scopus Author ID: 0000-0003-2555-9014

Department of Biological Evolution, Faculty of Biology

Ресей, 12 korp., 1 Leninskie Gory, Moscow 119234

Әдебиет тізімі

Қосымша файлдар