Роль воздействия тяжёлых металлов на микробиом в этиологии расстройств желудочно-кишечного тракта: обзор предметного поля

Обложка

Цитировать

Полный текст

Аннотация

В последние годы эпидемиологические исследования всё чаще рассматривают тяжёлые металлы как важный патогенетический компонент многих заболеваний желудочно-кишечного тракта (ЖКТ), в частности, ассоциированных с нарушением микробиотических функций кишечника. Во многом токсичность тяжёлых металлов в отношении облигатной кишечной микрофлоры не исчерпывается развитием дисбиотических нарушений, она также может ухудшать течение кишечных инфекций, опосредовать изменение метаболических процессов и даже модулировать прогрессирование антибиотикорезистентности. Поскольку негативное влияние тяжёлых металлов носит экологический характер, необходимо систематизировать этиологическую роль между воздействием тяжёлых металлов на микробиом и возможными нозологическими состояниями для более точного подхода к лечению и дальнейшим исследованиям. Цель исследования – анализ последних научных сведений на предмет зависимости между воздействием тяжёлых металлов на кишечный микробиом и развитием расстройств ЖКТ. Для обзора существующего предметного поля были использованы следующие базы данных: PubMed, eLIBRARY.RU; поиск производился на русском и английском языках по ключевым словам «кишечный микробиом»/«gut microbiota», «кишечные инфекции» («заболевания»)/«intestinal infections» (disorders), «антибиотикорезистентность»/«antibiotic resistance» + «тяжелые металлы»/«heavy metals». Основываясь на исследованиях, рассмотренных в данном обзоре, мы можем постулировать участие тяжёлых металлов как экзогенных токсикантов в развитии дисбиотических, метаболических и трофических нарушений ЖКТ, их влиянии на характер течения инфекций и возникновения у бактерий устойчивости к антибиотикам. В дальнейших исследованиях необходимо акцентировать внимание на токсичности тяжелых металлов в отношении отдельных популяций кишечной флоры и её ассоциации с металло- и антибиотикорезистентностью. Имеет смысл в большей степени рассматривать терапевтический потенциал модуляции микробиома в лечении заболеваний ЖКТ.

Об авторах

Ольга Вадимовна Делюкина

ООО «ОЛЛМЕД ПЛЮС»

Email: pril74@mail.ru
ORCID iD: 0009-0006-1631-986X
SPIN-код: 8421-4528

врач

Россия, Москва

Сергей Алексеевич Савко

Первый Московский государственный медицинский университет им. И.М. Сеченова

Email: d.t.d.savko@gmail.com
ORCID iD: 0000-0001-9642-5377
SPIN-код: 8460-5476

студент

Россия, Москва

Елена Валерьевна Рылина

Российский университет дружбы народов им. Патриса Лумумбы

Автор, ответственный за переписку.
Email: hellch@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-9375-309X
SPIN-код: 4372-9977

канд. фармацевт. наук

Россия, Москва

Екатерина Андреевна Билоус

Первый Московский государственный медицинский университет им. И.М. Сеченова

Email: bilousea@gmail.com
ORCID iD: 0009-0002-0504-3352

студент

Россия, Москва

Татьяна Викторовна Коробейникова

Первый Московский государственный медицинский университет им. И.М. Сеченова; Российский университет дружбы народов им. Патриса Лумумбы

Email: tatcvetk@ya.ru
ORCID iD: 0000-0002-1373-6354
SPIN-код: 7764-6486

канд. техн. наук, научный сотрудник

Россия, Москва; Москва

Анатолий Викторович Скальный

Первый Московский государственный медицинский университет им. И.М. Сеченова

Email: skalnylab@gmail.com
ORCID iD: 0000-0001-7838-1366
SPIN-код: 5231-9017

д-р мед. наук, профессор

Россия, Москва

Список литературы

  1. Zhai Q., Li T., Yu L., et al. Effects of subchronic oral toxic metal exposure on the intestinal microbiota of Mice // Science Bulletin. 2017. Vol. 62, N 12. P. 831–840. doi: 10.1016/j.scib.2017.01.031
  2. Jin Y., Wu S., Zeng Z., Fu Z. Effects of environmental pollutants on gut microbiota // Environmental Pollution. 2017. Vol. 222. P. 1–9. doi: 10.1016/j.envpol.2016.11.045
  3. Грабеклис В.В., Делюкина О.В., Савко С.А. Взаимодействие эссенциальных элементов и кишечной микробиоты: обзор литературы // Микроэлементы в медицине. 2023. Т. 24, № 3. С. 12–21. doi: 10.19112/2413-6174-2023-24-3-12-21
  4. Fujishiro H., Hamao S., Tanaka R., et al. Concentration-dependent roles of DMT1 and zip14 in cadmium absorption in Caco-2 cells // The Journal of Toxicological Sciences. 2017. Vol. 42, N 5. P. 559–567. doi: 10.2131/jts.42.559
  5. Fujishiro H., Ohashi T., Takuma M., Himeno S. Suppression of ZIP8 expression is a common feature of cadmium-resistant and manganese-resistant RBL-2H3 Cells // Metallomics. 2013. Vol. 5, N 5. P. 437–444. doi: 10.1039/c3mt00003f
  6. Breton J., Le Clère K., Daniel C., et al. Chronic ingestion of cadmium and lead alters the bioavailability of essential and heavy metals, gene expression pathways and genotoxicity in mouse intestine // Arch Toxicol. 2013. Vol. 87, N 10. P. 1787–1795. doi: 10.1007/s00204-013-1032-6
  7. Sohrabi M., Kheiri Z., Gholami A., et al. The comparison of the plasma levels of the lead element in patients with gastrointestinal cancers and healthy individuals // Asian Pacific Journal of Cancer Prevention. 2019. Vol. 20, N 9. P. 2639–2644. doi: 10.31557/apjcp.2019.20.9.2639
  8. Yuan W., Yang N., Li X. Advances in understanding how heavy metal pollution triggers gastric cancer // BioMed Research International. 2016. Vol. 2016. P. 1–10. doi: 10.1155/2016/7825432
  9. Welling R., Beaumont J.J., Petersen S.J., et al. Chromium VI and stomach cancer: a meta-analysis of the current epidemiological evidence // Occupational and Environmental Medicine. 2015. Vol. 72, N 2. P. 151–159. doi: 10.1136/oemed-2014-102178
  10. Giambò F., Italia S., Teodoro M., et al. Influence of toxic metal exposure on the gut microbiota (review) // World Academy of Sciences Journal. 2021. Vol. 3, N 2. doi: 10.3892/wasj.2021.90
  11. Breton J., Massart S., Vandamme P., et al. Ecotoxicology inside the gut: Impact of heavy metals on the mouse microbiome // BMC Pharmacology and Toxicology. 2013. Vol. 14. P. 62. doi: 10.1186/2050-6511-14-62
  12. Assefa S., Köhler G. Intestinal microbiome and metal toxicity // Current Opinion in Toxicology. 2020. Vol. 19. P. 21–27. doi: 10.1016/j.cotox.2019.09.009
  13. Velmurugan G., Ramprasath T., Gilles M., et al. Gut microbiota, endocrine-disrupting chemicals, and the diabetes epidemic // Trends in Endocrinology & Metabolism. 2017. Vol. 28, N 8. P. 612–625. doi: 10.1016/j.tem.2017.05.001
  14. Roussos A., Koursarakos P., Patsopoulos D., et al. Increased prevalence of irritable bowel syndrome in patients with bronchial asthma // Respir Med. 2003. Vol. 97, N 1. P. 75–79. doi: 10.1053/rmed.2001.1409
  15. Huang Y., Mao K., Chen X., et al. S1P-dependent interorgan trafficking of group 2 innate lymphoid cells supports host defense // Science. 2018. Vol. 359, N 6371. P. 114–119. doi: 10.1126/science.aam5809
  16. Roncal C., Martínez-Aguilar E., Orbe J., et al. Trimethylamine-N-oxide (TMAO) predicts cardiovascular mortality in peripheral artery disease // Sci Rep. 2019. Vol. 9, N 1. P. 15580. doi: 10.1038/s41598-019-52082-z
  17. Zeisel S.H., Warrier M. Trimethylamine N-oxide, the microbiome, and heart and kidney disease // Annu Rev Nutr. 2017. Vol. 37. P. 157–181. doi: 10.1146/annurev-nutr-071816-064732
  18. Gadd G.M. Heavy metal accumulation by bacteria and other microorganisms // Experientia. 1990. Vol. 46. P. 834–840. doi: 10.1007/bf01935534
  19. Levinson H.S., Mahler I., Blackwelder P., Hood T. Lead resistance and sensitivity instaphylococcus aureus // FEMS Microbiology Letters. 1996. Vol. 145, N 3. P. 421–425. doi: 10.1111/j.1574-6968.1996.tb08610.x
  20. Rathnayake I.V.N., Megharaj M., Krishnamurti G.S.R., et al. Heavy metal toxicity to bacteria – are the existing growth media accurate enough to determine heavy metal toxicity? // Chemosphere. 2013. Vol. 90, N 3. P. 1195–1200. doi: 10.1016/j.chemosphere.2012.09.036
  21. Ercal N., Gurer-Orhan H., Aykin-Burns N. Toxic metals and oxidative stress part I: mechanisms involved in metal-induced oxidative damage // Current Topics in Medicinal Chemistry. 2001. Vol. 1, N 6. P. 529–539. doi: 10.2174/1568026013394831
  22. Yazdankhah S., Skjerve E., Wasteson Y. Antimicrobial resistance due to the content of potentially toxic metals in soil and fertilizing products // Microbial Ecology in Health and Disease. 2018. Vol. 29, N 1. P. 1548248. doi: 10.1080/16512235.2018.1548248
  23. Tinkov A.A., Gritsenko V.A., Skalnaya M.G., et al. Gut as a target for cadmium toxicity // Environmental Pollution. 2018. Vol. 235. P. 429–434. doi: 10.1016/j.envpol.2017.12.114
  24. Liu X., Zhang J., Si J., et al. What happens to gut microorganisms and potential repair mechanisms when meet heavy metal (loid)s // Environmental Pollution. 2023. Vol. 317. P. 120780. doi: 10.1016/j.envpol.2022.120780
  25. Shinkai Y., Kaji T. Cellular defense mechanisms against lead toxicity in the vascular system // Biol Pharm Bull. 2012. Vol. 35, N 11. P. 1885–1891. doi: 10.1248/bpb.b212018
  26. Ахполова В.О., Брин В.Б. Современные представления о кинетике и патогенезе токсического воздействия тяжёлых металлов (обзор литературы) // Вестник новых медицинских технологий. 2020. Т. 27, № 1. С. 55–61. doi: 10.24411/1609-2163-2020-16578
  27. Chiocchetti G.M., Domene A., Kühl A.A., et al. In vivo evaluation of the effect of arsenite on the intestinal epithelium and associated microbiota in mice // Archives of Toxicology. 2019. Vol. 93, N 8. P. 2127–2139. doi: 10.1007/s00204-019-02510-w
  28. Sterritt R.M., Lester J.N. Interactions of heavy metals with bacteria // Science of the Total Environment. 1980. Vol. 14, N 1. P. 5–17. doi: 10.1016/0048-9697(80)90122-9
  29. Bolan S., Seshadri B., Kunhikrishnan A., et al. Differential toxicity of potentially toxic elements to human gut microbes // Chemosphere. 2022. Vol. 303. Pt 1. P. 134958. doi: 10.1016/j.chemosphere.2022.134958
  30. Liu Y., Li Y., Liu K., Shen J. Exposing to cadmium stress cause profound toxic effect on microbiota of the mice intestinal tract // PloS One. 2014. Vol. 9, N 2. P. e85323. doi: 10.1371/journal.pone.0085323
  31. Wu B., Cui H., Peng X., et al. Toxicological effects of dietary nickel chloride on intestinal microbiota // Ecotoxicology and Environmental Safety. 2014. Vol. 109. P. 70–76. doi: 10.1016/j.ecoenv.2014.08.002
  32. Lu K., Abo R.P., Schlieper K.A., et al. Arsenic exposure perturbs the gut microbiome and its metabolic profile in mice: an integrated metagenomics and metabolomics analysis // Environmental Health Perspectives. 2014. Vol. 122, N 3. P. 284–291. doi: 10.1289/ehp.1307429
  33. Bisanz J.E., Enos M. K., Mwanga J. R., et al. Randomized open-label pilot study of the influence of probiotics and the gut microbiome on toxic metal levels in Tanzanian pregnant women and school children // MBio. 2014. Vol. 5, N 5. P. e01580–14. doi: 10.1128/mbio.01580-14
  34. Singh R., Gautam N., Mishra A., Gupta R. Heavy metals and living systems: an overview // Indian J Pharmacol. 2011. Vol. 43, N 3. P. 246–253. doi: 10.4103/0253-7613.81505
  35. Eggers S., Safdar N., Sethi A.K., et al. Urinary lead concentration and composition of the adult gut microbiota in a cross-sectional population-based sample // Environment International. 2019. Vol. 133. Pt. A. P. 105122. doi: 10.1016/j.envint.2019.105122
  36. Zhang F., Zheng W., Guo R., Yao W. Effect of dietary copper level on the gut microbiota and its correlation with serum inflammatory cytokines in Sprague-Dawley rats // Journal of Microbiology. 2017. Vol. 55, N 9. P. 694–702. doi: 10.1007/s12275-017-6627-9
  37. Wang B., Wu C., Cui L., et al. Dietary aluminium intake disrupts the overall structure of gut microbiota in Wistar rats // Food Science & Nutrition. 2022. Vol. 10, N 11. P. 3574–3584. doi: 10.1002/fsn3.2955
  38. Pamer E.G. Immune responses to commensal and environmental microbes // Nature Immunology. 2007. Vol. 8, N 11. P. 1173–1178. doi: 10.1038/ni1526
  39. Van der Waaij D., Berghuis-de Vries J.M., Lekkerkerk-Van der Wees J.E.C. Colonization resistance of the digestive tract in conventional and antibiotic-treated mice // Epidemiology & Infection. 1971. Vol. 69, N 3. P. 405–411. doi: 10.1017/s0022172400021653
  40. Lupp C., Robertson M.L., Wickham M.E., et al. Host-mediated inflammation disrupts the intestinal microbiota and promotes the overgrowth of Enterobacteriaceae // Cell Host & Microbe. 2007. Vol. 2, N 2. P. 119–129. doi: 10.1016/j.chom.2007.06.010
  41. Shi H.N., Walker A. Bacterial colonization and the development of intestinal defences // Canadian Journal of Gastroenterology. 2004. Vol. 18, N 8. P. 493–500. doi: 10.1155/2004/690421
  42. Macpherson A.J, Uhr T. Induction of protective IgA by intestinal dendritic cells carrying commensal bacteria // Science. 2004. Vol. 303, N 5664. P. 1662–1665. doi: 10.1126/science.1091334
  43. Buffie C.G., Pamer E.G. Microbiota-mediated colonization resistance against intestinal pathogens // Nature Reviews Immunology. 2013. Vol. 13, N 11. P. 790–801. doi: 10.1038/nri3535
  44. Iizasa H., Ishihara S., Richardo T. et al. Dysbiotic infection in the stomach // World Journal of Gastroenterology. 2015. Vol. 21, N 40. P. 11450–11457. doi: 10.3748/wjg.v21.i40.11450
  45. Stecher B., Hardt W.D. The role of microbiota in infectious disease // Trends in Microbiology. 2008. Vol. 16, N 3. P. 107–114. doi: 10.1016/j.tim.2007.12.008
  46. Li Y., Lou J., Hong S., et al. The role of heavy metals in the development of colorectal cancer // BMC Cancer. 2023. Vol. 23, N 1. P. 616. doi: 10.1186/s12885-023-11120-w
  47. Golemis E.A., Scheet P., Beck T.N., et al. Molecular mechanisms of the preventable causes of cancer in the United States // Genes Dev. 2018. Vol. 32, N 13–14. P. 868–902. doi: 10.1101/gad.314849.118
  48. Grivennikov S.I., Wang K., Mucida D., et al. Adenoma-linked barrier defects and microbial products drive IL-23/IL-17-mediated tumour growth // Nature. 2012. Vol. 491, N 7423. P. 254–258. doi: 10.1038/nature11465
  49. Li S., Liu J., Zheng X., et al. Tumorigenic bacteria in colorectal cancer: mechanisms and treatments // Cancer Biol Med. 2021. Vol. 19, N 2. P. 147–162. doi: 10.20892/j.issn.2095-3941.2020.0651
  50. Cuevas-Ramos G., Petit C.R., Marcq I., et al. Escherichia coli induces DNA damage in vivo and triggers genomic instability in mammalian cells // Proc Natl Acad Sci USA. 2010. Vol. 107, N 25. P. 11537–11542. doi: 10.1073/pnas.1001261107
  51. Xu F.F., Imlay J.A. Silver(I), mercury(II), cadmium(II), and zinc(II) target exposed enzymic iron-sulfur clusters when they toxify Escherichia coli // Appl Environ Microbiol. 2012. Vol. 78, N 10. P. 3614–3621. doi: 10.1128/AEM.07368-11
  52. Øyri S.F., Műzes G., Sipos F. Dysbiotic gut microbiome: a key element of Crohn’s disease // Comparative Immunology, Microbiology and Infectious Diseases. 2015. Vol. 43. P. 36–49. doi: 10.1016/j.cimid.2015.10.005
  53. Zechner E.L. Inflammatory disease caused by intestinal pathobionts // Current Opinion in Microbiology. 2017. Vol. 35. P. 64–69. doi: 10.1016/j.mib.2017.01.011
  54. Hou K., Wu Z.X., Chen X.Y., et al. Microbiota in health and diseases // Signal Transduct Target Ther. 2022. Vol. 7, N 1. P. 135. doi: 10.1038/s41392-022-00974-4
  55. Лоранская И.Д., Халиф И.Л., Болдырева М.Н., Купаева В.А. Xарактеристика микробиома при воспалительных заболеваниях кишечника // Экспериментальная и клиническая гастроэнтерология. 2018. Т. 153, № 5. С. 104–111. EDN: UZLFMJ
  56. Kang S., Denman S.E., Morrison M., et al. Dysbiosis of fecal microbiota in Crohn’s disease patients as revealed by a custom phylogenetic microarray // Inflammatory Bowel Diseases. 2010. Vol. 16, N 12. P. 2034–2042. doi: 10.1002/ibd.21319
  57. Gîlcă-Blanariu G.E., Diaconescu S., Ciocoiu M., Ștefănescu G. New insights into the role of trace elements in IBD // Biomed Res Int. 2018. Vol. 2018. P. 1813047. doi: 10.1155/2018/1813047
  58. Yu Q., Zhang S., Li L., et al. Enterohepatic helicobacter species as a potential causative factor in inflammatory bowel disease: a meta-analysis // Medicine (Baltimore). 2015. Vol. 94, N 45. P. e1773. doi: 10.1097/MD.0000000000001773
  59. Schippa S., Conte M.P. Dysbiotic events in gut microbiota: impact on human health // Nutrients. 2014. Vol. 6, N 12. P. 5786–5805. doi: 10.3390/nu6125786
  60. Schnabl B., Brenner D.A. Interactions between the intestinal microbiome and liver diseases // Gastroenterology. 2014. Vol. 146, N 6. P. 1513–1524. doi: 10.1053/j.gastro.2014.01.020
  61. Kuzan A. Toxicity of advanced glycation end products (review) // Biomed Rep. 2021. Vol. 14, N 5. P. 46. doi: 10.3892/br.2021.1422
  62. Aschner M., Skalny A.V., Gritsenko V.A., et al. Role of gut microbiota in the modulation of the health effects of advanced glycation end-products (review) // Int J Mol Med. 2023. Vol. 51, N 5. P. 44. doi: 10.3892/ijmm.2023.5247
  63. Parfrey L.W., Walters W.A., Lauber C.L., et al. Communities of microbial eukaryotes in the mammalian gut within the context of environmental eukaryotic diversity // Frontiers in Microbiology. 2014. Vol. 5. P. 298. doi: 10.3389/fmicb.2014.00298
  64. Pickard J. M, Zeng M. Y, Caruso R., Núñez G. Gut microbiota: Role in pathogen colonization, immune responses, and inflammatory disease // Immunological Reviews. 2017. Vol. 279, N 1. P. 70–89. doi: 10.1111/imr.12567
  65. Liu W., Feng H., Zheng S., et al. Pb toxicity on gut physiology and microbiota // Frontiers in Physiology. 2021. Vol. 12. P. 574913. doi: 10.3389/fphys.2021.574913
  66. Feng W., Liu J., Huang L., et al. Gut microbiota as a target to limit toxic effects of traditional Chinese medicine: Implications for therapy // Biomedicine & Pharmacotherapy. 2021. Vol. 133. P. 111047. doi: 10.1016/j.biopha.2020.111047
  67. Li Y.P., Ben Fekih I., Chi Fru E., et al. Antimicrobial activity of metals and metalloids // Annual Review of Microbiology. 2021. Vol. 75. P. 175–197. doi: 10.1146/annurev-micro-032921-123231
  68. Bruins M.R., Kapil S., Oehme F.W. Microbial resistance to metals in the environment // Ecotoxicology and Environmental Safety. 2000. Vol. 45, N 3. P. 198–207. doi: 10.1006/eesa.1999.1860
  69. Cánovas D., Cases I., De Lorenzo V. Heavy metal tolerance and metal homeostasis in Pseudomonas putida as revealed by complete genome analysis // Environmental Microbiology. 2003. Vol. 5, N 12. P. 1242–1256. doi: 10.1111/j.1462-2920.2003.00463.x
  70. Shamim S. Biosorption of heavy metals // Biosorption. InTech, 2018. P. 21–49. doi: 10.5772/intechopen.72099
  71. Pinto E., Sigaud-Kutner T.C., Leitao M.A., et al. Heavy metal-induced oxidative stress in algae // Journal of Phycology. 2003. Vol. 39, N 6. P. 1008–1018. doi: 10.1111/j.0022-3646.2003.02-193.x
  72. Schiering N., Kabsch W., Moore M.J., et al. Structure of the detoxification catalyst mercuric ion reductase from Bacillus sp. strain RC607 // Nature. 1991. Vol. 352, N 6331. P. 168–172. doi: 10.1038/352168a0
  73. Ianeva O.D. Mechanisms of bacteria resistance to heavy metals // Mikrobiol Z. 2009. Vol. 71, N 6. P. 54–65.
  74. Еникеев Р.Р., Татаринова Н.Ю., Захарчук Л.М. Механизмы устойчивости к клинически значимым антибиотикам штаммов бактерий рода Bacillus, выделенных из образцов, доставленных с международной космической станции // Вестник Московского университета. Серия 16. Биология. 2020. Т. 75, № 4. С. 265–272. doi: 10.3103/s0096392520040045
  75. Rensing C., Ghosh M., Rosen B.P. Families of soft-metal-ion-transporting ATPases // Journal of Bacteriology. 1999. Vol. 181, N 19. P. 5891–5897. doi: 10.1128/jb.181.19.5891-5897.1999
  76. Silver S., Phung L.T. Bacterial heavy metal resistance: new surprises // Annual Review of Microbiology. 1996. Vol. 50. P. 753–789. doi: 10.1146/annurev.micro.50.1.753
  77. Nies D.H. Efflux-mediated heavy metal resistance in prokaryotes // FEMS Microbiology Reviews. 2003. Vol. 27, N 2–3. P. 313–339. doi: 10.1016/s0168-6445(03)00048-2
  78. Давидович Н.В., Кукалевская Н.Н., Башилова Е.Н., Бажукова Т.А. Основные принципы эволюции антибиотикорезистентности у бактерий (обзор литературы) // Клиническая лабораторная диагностика. 2020. Т. 65, № 6. С. 387–393. doi: 10.18821/0869-2084-2020-65-6-387-393
  79. Осипов В.А., Тапальский Д.В., Склеенова Е.Ю., Эйдельштейн М.В. Металло-бета-лактамазы грамотрицательных бактерий: растущая проблема в мире и в Беларуси // Медицинские новости. 2013. Т. 221, № 2. С. 84–88. EDN: QABLBP
  80. Baker-Austin C., Wright M.S., Stepanauskas R., McArthur J.V. Co-selection of antibiotic and metal resistance // Trends in Microbiology. 2006. Vol. 14, N 4. P. 176–182. doi: 10.1016/j.tim.2006.02.006
  81. Pal C., Asiani K., Arya S., et al. Metal resistance and its association with antibiotic resistance // Advances in Microbial Physiology. 2017. Vol 70. P. 261–313. doi: 10.1016/bs.ampbs.2017.02.001
  82. Chapman J.S. Disinfectant resistance mechanisms, cross-resistance, and co-resistance // International Biodeterioration & Biodegradation. 2003. Vol. 51, N 4. 271–276. doi: 10.1016/s0964-8305(03)00044-1
  83. Cavaco L.M., Hasman H., Stegger M., et al. Cloning and occurrence of czrC, a gene conferring cadmium and zinc resistance in methicillin-resistant Staphylococcus aureus CC398 isolates // Antimicrobial Agents and Chemotherapy. 2010. Vol. 54, N 9. P. 3605–3608. doi: 10.1128/aac.00058-10
  84. Pal C., Bengtsson-Palme J., Kristiansson E., Larsson D.J. Co-occurrence of resistance genes to antibiotics, biocides and metals reveals novel insights into their co-selection potential // BMC Genomics. 2015. Vol. 16. P. 964. doi: 10.1186/s12864-015-2153-5
  85. Mata M.T., Baquero F., Perez-Diaz J.C. A multidrug efflux transporter in Listeria monocytogenes // FEMS Microbiology Letters. 2000. Vol. 187, N 2. P. 185–188. doi: 10.1111/j.1574-6968.2000.tb09158.x
  86. Nakajima H., Kobayashi K., Kobayashi M., et al. Overexpression of the robA gene increases organic solvent tolerance and multiple antibiotic and heavy metal ion resistance in Escherichia coli // Applied and Environmental Microbiology. 1995. Vol. 61, N 6. P. 2302–2307. doi: 10.1128/aem.61.6.2302-2307.1995
  87. Tuckfield R.C., McArthur J.V. Spatial analysis of antibiotic resistance along metal contaminated streams // Microbial Ecology. 2008. Vol. 55, N 4. P. 595–607. doi: 10.1007/s00248-007-9303-5
  88. Stepanauskas R., Glenn T.C., Jagoe C.H., et al. Coselection for microbial resistance to metals and antibiotics in freshwater microcosms // Environmental Microbiology. 2006. Vol. 8, N 9. P. 1510–1514. doi: 10.1111/j.1462-2920.2006.01091.x

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. PRISMA-диаграмма процесса отбора и исключения статей.

Скачать (491KB)
Метаданные

© Эко-Вектор, 2023

Creative Commons License
Эта статья доступна по лицензии Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International License.
 


Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».