Кандидозы у пациентов с COVID-19: научный обзор

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Коронавирусная инфекция (COVID-19) привела к росту заболеваемости вторичными грибковыми инфекциями. Пациенты с COVID-19 имеют множество факторов риска, способствующих их развитию, а именно: вирусную иммуносупрессию, тяжёлое поражение лёгких, нахождение в отделении реанимации и интенсивной терапии, наличие венозных катетеров, инвазивная вентиляция лёгких, терапия антибиотиками, глюкокортикоидами и антицитокиновыми препаратами. У пациентов с COVID-19 диагностированы различные грибковые инфекции: кандидозы, аспергиллёзы, мукормикозы и др. Однако кандидоз являлся самым распространённым микозом, при этом инвазивная его форма стала серьёзной проблемой у пациентов отделения реанимации и интенсивной терапии, ассоциированной с высокой летальностью. В период пандемии наряду с Candida albicans значительную актуальность приобрели не-albicans виды: C. glabrata, C. tropicalis, C. parapsilosis и C. krusei. Клинические проявления кандидозов неспецифичны и их нередко расценивают как симптомы COVID-19 или признаки вторичной бактериальной инфекции. Для специфической диагностики кандидозов используют культуральные и некультуральные методы исследования [полимеразную цепную реакцию, определение (1,3)-β-D-глюкана, антигена маннана и антител к нему]. Диагностика инвазивного кандидоза основана на выделении возбудителя из биоптатов, аспиратов ткани или стерильных в норме жидкостей (спинномозговая жидкость, кровь и т. д.). Его терапия требует комплексного подхода, включающего устранение возможных факторов риска, замену сосудистых катетеров и назначение противогрибковых препаратов. Отмечают проблемы, связанные с резистентностью клинических штаммов кандид к данным препаратам, что следует учитывать при назначении эмпирической противогрибковой терапии.

В настоящем обзоре представлены имеющиеся литературные данные о распространённости, клинических проявлениях, диагностике и лечении кандидоза у пациентов с COVID-19.

Ключевые слова

Об авторах

Софья Евгеньевна Мифтахова

Республиканская клиническая инфекционная больница имени профессора А.Ф. Агафонова

Автор, ответственный за переписку.
Email: gusevasonya13@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-4897-4547

MD

Россия, 420110, Казань, пр-кт Победы, д. 83

Ирина Венидиктовна Николаева

Казанский государственный медицинский университет

Email: irinanicolaeva@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-0104-5895
SPIN-код: 4103-5663

д-р мед. наук, профессор

Россия, Казань

Список литературы

  1. Avdeeva MG, Zotov SV, Kulbuzheva MI, et al. Fungal Complications With the New Coronavirus Infection COVID-19. Epidemiology and Infectious Diseases. 2022;26(6):252–269. doi: 10.17816/EID108872 EDN: KSJQNE
  2. Salmanton-García J, Sprute R, Stemler J, et al; The FungiScope European Confederation of Medical Mycology/The International Society for Human and Animal Mycology Working Group2. COVID-19–Associated Pulmonary Aspergillosis, March–August 2020. Emerging Infectious Diseases. 2021;27(4):1077–1086. doi: 10.3201/eid2704.204895 EDN: SJBWZL
  3. Chong WH, Saha BK, Chopra A. State-of-the-Art Review of Secondary Pulmonary Infections in Patients With COVID-19 Pneumonia. Infection. 2021;49(4):591–605. doi: 10.1007/s15010-021-01602-z EDN: SSUEOA
  4. Silva DL, Lima CM, Magalhães VCR, et al. Fungal and Bacterial Coinfections Increase Mortality of Severely Ill COVID-19 Patients. Journal of Hospital Infection. 2021;113:145–154. doi: 10.1016/j.jhin.2021.04.001 EDN: AMAJDA
  5. Ripa M, Galli L, Poli A, et al. Secondary Infections in Patients Hospitalized With COVID-19: Incidence and Predictive Factors. Clinical Microbiology and Infection. 2021;27(3):451–457. doi: 10.1016/j.cmi.2020.10.021 EDN: YWMQWC
  6. Zhang H, Zhang Y, Wu J, et al. Risks and Features of Secondary Infections in Severe and Critical Ill COVID-19 Patients. Emerging Microbes & Infections. 2020;9(1):1958–1964. doi: 10.1080/22221751.2020.1812437 EDN: BMDOBC
  7. Chen G, Wu D, Guo W, et al. Clinical and Immunological Features of Severe and Moderate Coronavirus Disease 2019. Journal of Clinical Investigation. 2020;130(5):2620–2629. doi: 10.1172/jci137244 EDN: JDFTCU
  8. Rocha FAC, Alves AMCV, Rocha MFG, et al. Tumor Necrosis Factor Prevents Candida albicans Biofilm Formation. Scientific Reports. 2017;7(1):1–7. doi: 10.1038/s41598-017-01400-4 EDN: TAYHRJ
  9. Arastehfar A, Carvalho A, van de Veerdonk FL, et al. COVID-19 Associated Pulmonary Aspergillosis (CAPA) — From Immunology to Treatment. Journal of Fungi. 2020;6(2):91. doi: 10.3390/jof6020091 EDN: CFPPNC
  10. Chen X, Liao B, Cheng L, et al. The Microbial Coinfection in COVID-19. Applied Microbiology and Biotechnology. 2020;104(18):7777–7785. doi: 10.1007/s00253-020-10814-6 EDN: OAAYFX
  11. Kumar D, Ahmad F, Kumar A, et al. Risk Factors, Clinical Manifestations, and Outcomes of COVID-19-Associated Mucormycosis and Other Opportunistic Fungal Infections. Cureus. 2023;15(8):e46289. doi: 10.7759/cureus.46289 EDN: CBZYOR
  12. Vinayagamoorthy K, Pentapati KC, Prakash H. Prevalence, Risk Factors, Treatment and Outcome of Multidrug Resistance Candida auris Infections in Coronavirus Disease (COVID-19) Patients: A systematic review. Mycoses. 2022;65(6):613–624. doi: 10.1111/myc.13447 EDN: IDHXIT
  13. Dursun ZB, Sipahioğlu H, Yüksel RC, et al. Risk Factors and Lethality Associated With Candidemia in Severe COVID-19 Patients. Current Medical Mycology. 2022;8(1):32–38. doi: 10.18502/cmm.8.1.9212 EDN: XSRLJC
  14. Zhu X, Ge Y, Wu T, et al. Co-Infection With Respiratory Pathogens Among COVID-2019 Cases. Virus Research. 2020;285:198005. doi: 10.1016/j.virusres.2020.198005 EDN: GQTTMS
  15. Bhatt K, Agolli A, H. Patel M, et al. High Mortality Co-Infections of COVID-19 Patients: Mucormycosis and Other Fungal Infections. Discoveries. 2021;9(1):e126. doi: 10.15190/d.2021.5 EDN: KUAAOL
  16. Tsai CS, Lee SSJ, Chen WC, et al. COVID-19-Associated Candidiasis and the Emerging Concern of Candida auris Infections. Journal of Microbiology, Immunology and Infection. 2023;56(4):672–679. doi: 10.1016/j.jmii.2022.12.002 EDN: XJRZUQ
  17. Lisovskaya SA, Isaeva GS, Nikolaeva IV, et al. Colonization and Azole Resistance of Oropharyngeal Candida fungi in intensive Care Patients With COVID-19. Russian Journal of Infection and Immunity. 2023;13(2):347–354. doi: 10.15789/2220-7619-CAA-2059 EDN: AXTISR
  18. Enoktaeva OV, Burakova KA, Kuzmina KV. Candida lusitaniae is a conditionally pathogenic representative of human microflora. Uspehi medicinskoj mikologii. 2019;20:210–213. EDN: SRTMMB
  19. Strickland AB, Shi M. Mechanisms of Fungal Dissemination. Cellular and Molecular Life Sciences. 2021;78(7):3219–3238. doi: 10.1007/s00018-020-03736-z EDN: VGYCZJ
  20. Arastehfar A, Carvalho A, Nguyen MH, et al. COVID-19-Associated Candidiasis (CAC): An Underestimated Complication in the Absence of Immunological Predispositions? Journal of Fungi. 2020;6(4):211. doi: 10.3390/jof6040211 EDN: JLEHAL
  21. Veselov AV, Vlasenko AV, Gelfand BR, et al. Diagnosis and Treatment of Mycoses in Intensive Care Units: Russian Recommendations. Moscow: Farmtek, 2015. (In Russ.) ISBN: 978-5-86765-501-3 EDN: WXJOXX
  22. Segrelles-Calvo G, de S Araújo GR, Llopis-Pastor E, et al. Candida spp. Co-Infection in COVID-19 Patients With Severe Pneumonia: Prevalence Study and Associated Risk Factors. Respiratory Medicine. 2021;188:106619. doi: 10.1016/j.rmed.2021.106619 EDN: IJDMAY
  23. Garcia-Vidal C, Sanjuan G, Moreno-García E, et al. Incidence of Co-Infections and Superinfections in Hospitalized Patients With COVID-19: A Retrospective Cohort Study. Clinical Microbiology and Infection. 2021;27(1):83–88. doi: 10.1016/j.cmi.2020.07.041 EDN: ELJSAW
  24. Chowdhary A, Tarai B, Singh A, Sharma A. Multidrug-Resistant Candida auris Infections in Critically Ill Coronavirus Disease Patients, India, April–July 2020. Emerging Infectious Diseases. 2020;26(11):2694–2696. doi: 10.3201/eid2611.203504 EDN: QRJNHU
  25. Salehi M, Ahmadikia K, Mahmoudi S, et al. Oropharyngeal Candidiasis in Hospitalised COVID-19 Patients From Iran: Species Identification and Antifungal Susceptibility Pattern. Mycoses. 2020;63(8):771–778. doi: 10.1111/myc.13137 EDN: YKEKZR
  26. Antinori S, Bonazzetti C, Gubertini G, et al. Tocilizumab for Cytokine Storm Syndrome in COVID-19 Pneumonia: an Increased Risk for Candidemia? Autoimmunity Reviews. 2020;19(7):102564. doi: 10.1016/j.autrev.2020.102564 EDN: NRXGEC
  27. White PL, Dhillon R, Cordey A, et al. A National Strategy to Diagnose Coronavirus Disease 2019–Associated Invasive Fungal Disease in the Intensive Care Unit. Clinical Infectious Diseases. 2020;73(7):e1634–e1644. doi: 10.1093/cid/ciaa1298 EDN: VUSPXF
  28. Chen N, Zhou M, Dong X, et al. Epidemiological and Clinical Characteristics of 99 Cases of 2019 Novel Coronavirus Pneumonia in Wuhan, China: A Descriptive Study. The Lancet. 2020;395(10223):507–513. doi: 10.1016/s0140-6736(20)30211-7 EDN: UOSGPO
  29. Nazarova NM, Gusakov KI, Pavlovich SV, Dovletkhanova ER. Recurrent Vulvovaginal Candidiasis During COVID-19 Pandemic: Medical Algorithm. Medical Council. 2021;(13):177–184. doi: 10.21518/2079-701X-2021-13-177-184 EDN: EORWEK
  30. Bauer KA, Yu K, Moise PA, et al. Morbidity and Mortality of Hospitalised Patients With Candidemia During the Various Severe Acute Respiratory Syndrome Coronavirus 2 Pandemic Waves: A Multicentre Evaluation of 248 US Hospitals. Mycoses. 2023;66(6):483–487. doi: 10.1111/myc.13573 EDN: LKIDSI
  31. Kozlova OP, Shadrivova OV, Khostelidi SN, et al. Features of Invasive Candidiasis: Results of a Multicenter Prospective Study. Problems in Medical Mycology. 2023;25(2):126. EDN: NJDDHA
  32. Seagle EE, Jackson BR, Lockhart SR, et al. The Landscape of Candidemia During the Coronavirus Disease 2019 (COVID-19) Pandemic. Clinical Infectious Diseases. 2021;74(5):802–811. doi: 10.1093/cid/ciab562 EDN: WPNGUA
  33. Kordalewska M, Perlin DS. Candida in COVID-19: Gut-Lung Axis, Dysbiosis, and Infections. Current Fungal Infection Reports. 2023;17:263–280. doi: 10.1007/s12281-023-00476-y EDN: RWAPJI
  34. Froidefond M, Sevestre J, Chaudet H, Ranque S. COVID-19 Is a Confounder of Increased Candida Airway Colonisation. Pathogens. 2023;12(3):463. doi: 10.3390/pathogens12030463 EDN: RLEPCU
  35. Erami M, Raiesi O, Momen-Heravi M, et al. Clinical Impact of Candida Respiratory Tract Colonization and Acute Lung Infections in Critically Ill Patients With COVID-19 Pneumonia. Microbial Pathogenesis. 2022;166:105520. doi: 10.1016/j.micpath.2022.105520 EDN: SFUVXA
  36. Gangneux JP, Dannaoui E, Fekkar A, et al. Fungal Infections in Mechanically Ventilated Patients With COVID-19 During the First Wave: the French Multicentre MYCOVID Study. The Lancet Respiratory Medicine. 2022;10(2):180–190. doi: 10.1016/S2213-2600(21)00442-2 EDN: ETWQIU
  37. Auld SC, Caridi-Scheible M, Blum JM, et al. ICU and Ventilator Mortality Among Critically Ill Adults With Coronavirus Disease 2019*. Critical Care Medicine. 2020;48(9):e799–e804. doi: 10.1097/ccm.0000000000004457 EDN: ZMYHHX
  38. Veselov AV, Kozlov RS. Invasive Candidiasis: Current Aspects of Epidemiology, Diagnosis, Therapy and Prevention in Different Categories of Patients (In Questions and Answers). Clinical Microbiology and Antimicrobial Chemotherapy. 2016;18(S2):1–104. EDN: WTKMNX
  39. Isaeva GS, Chumarev NS. Microbiota of Upper Respiratory Tract in COVID-19. Clinical Microbiology and Antimicrobial Chemotherapy. 2024;26(1):21–30. doi: 10.36488/cmac.2024.1.21-30 EDN: QSKYRC
  40. Moser D, Biere K, Han B, et al. COVID-19 Impairs Immune Response to Candida albicans. Frontiers in Immunology. 2021;12:640644. doi: 10.3389/fimmu.2021.640644 EDN: EJKUWP
  41. Mishra A, Forche A, Anderson MZ. Parasexuality of Candida Species. Frontiers in Cellular and Infection Microbiology. 2021;11:796929. doi: 10.3389/fcimb.2021.796929 EDN: EYDNVM
  42. Lopes JP, Lionakis MS. Pathogenesis and Virulence of Candida albicans. Virulence. 2021;13(1):89–121. doi: 10.1080/21505594.2021.2019950 EDN: LQBSYF
  43. Schaefer S, Walits E, Thaler K, Patel G. Impact of the COVID-19 Pandemic on Candida auris Infections: A Retrospective Analysis in an Academic Medical Center in New York City. Open Forum Infectious Diseases. 2024;11(6):ofae148. doi: 10.1093/ofid/ofae148 EDN: FISQKT
  44. Baum SG. Candida auris Infection in COVID-19 Patients [letter]. NEJM Journal Watch. 2020. Available from: https://www.jwatch.org/na52745/2020/11/06/candida-auris-infection-covid-19-patients
  45. Alfaifi A, Sultan AS, Montelongo-Jauregui D, et al. Long-Term Post-COVID-19 Associated Oral Inflammatory Sequelae. Frontiers in Cellular and Infection Microbiology. 2022;12:831744. doi: 10.3389/fcimb.2022.831744 EDN: IKTRAI
  46. Babamahmoodi F, Rezai MS, Ahangarkani F, et al. Multiple Candida Strains Causing Oral Infection in COVID-19 Patients Under Corticosteroids and Antibiotic Therapy: An Observational Study. Frontiers in Cellular and Infection Microbiology. 2022;12:1103226. doi: 10.3389/fcimb.2022.1103226 EDN: OZFODY
  47. Bekjanova О, Kayumova В, Rizaev E. Peculiarities of Development of Candidosal Infection of the Mouth With COVID-19. Journal of Oral Medicine and Craniofacial Research. 2021;2(3):24–31. doi: 10.26739.2181-0966-2021-3-5
  48. Nikolaeva IV, Miftakhova SE, Gaynatullina LR, et al. Oesophageal Candidiasis in COVID-19 Рatients. Practical medicine. 2024;22(2):84–89. doi: 10.32000/2072-1757-2024-2-84-89 EDN: EUNJCV
  49. Hao C, Jin F, Hao C, et al. Evaluation of the Effects on Uninfected Pregnant Women and Their Pregnancy Outcomes During the COVID-19 Pandemic in Beijing, China. Frontiers in Medicine. 2022;9:842826. doi: 10.3389/fmed.2022.842826 EDN: BZTMQM
  50. Pestrikova TYu, Yurasova EA, Kotelnikova AV. Vulvovaginal candidiasis: modern look at the problem. RMJ. 2017;26:1965–1970. EDN: YOQNUO
  51. Shiyadeh ZS, Farahyar S, Vahedi Larijani L, et al. Hospitalized COVID-19 Patients with Urinary Tract Infection in Iran: Candida Species Distribution and Antifungal Susceptibility Patterns. Antibiotics. 2024;13(7):633. doi: 10.3390/antibiotics13070633 EDN: GKHPDG
  52. Pacheco-Sánchez KA, Dehesa-López E, García-Vazquez RA, et al. Candiduria y COVID-19: Microbiological Characteristics and Associated Factors. Rev Med UAS. 2023;13(1):15–26. doi: 10.28960/revmeduas.2007-8013.v13.n1.003
  53. Pramodhini S, Srirangaraj S, Easow JM. Candiduria — Study of Virulence Factors and Its Antifungal Susceptibility Pattern in Tertiary Care Hospital. Journal of Laboratory Physicians. 2021;13(03):231–237. doi: 10.1055/s-0041-1730880 EDN: LITISM
  54. Jacobs DM, Dilworth TJ, Beyda ND, et al. Overtreatment of Asymptomatic Candiduria among Hospitalized Patients: a Multi-institutional Study. Antimicrob Agents Chemother. 2017;62(1):e01464–17.
  55. Singulani JL, Silva DL, Lima CM, et al. COVID-19 and Candiduria: An Investigation of the Risk Factors and Immunological Aspects. Brazilian Journal of Microbiology. 2023;54(3):1783–1793. doi: 10.1007/s42770-023-01042-x EDN: BRSBHN
  56. León C, Ruiz-Santana S, Saavedra P, et al. A Bedside Scoring System (“Candida score”) for Early Antifungal Treatment in Nonneutropenic Critically Ill Patients With Candida Colonization. Crit Care Med. 2006;34(3):730–737. doi: 10.1097/01.CCM.0000202208.37364.7D
  57. Playford EG, Lipman J, Jones M, et al. Problematic Dichotomization of Risk for Intensive Care Unit (ICU)-Acquired Invasive Candidiasis: Results Using a Risk-Predictive Model to Categorize 3 Levels of Risk From a Multicenter Prospective Cohort of Australian ICU Patients. Clin Infect Dis. 2016;63(11):1463–1469. doi: 10.1093/cid/ciw610
  58. Yasuda Y, Tobino K, Asaji M, et al. Invasive Candidiasis Presenting Multiple Pulmonary Cavitary Lesions on Chest Computed Tomography. Multidisciplinary Respiratory Medicine. 2015;10(1):11. doi: 10.1186/s40248-015-0009-0
  59. Patrocinio de Jesus R, Houston H, Schutte AHJ, et al. T2Candida Assay: Diagnostic Performance and Impact on Antifungal Prescribing. JAC Antimicrob Resist. 2023;5(2):dlad035. doi: 10.1093/jacamr/dlad035
  60. Bagirova NS. Invasive Fungal Infections: Definitional Revision, New Diagnostics From EORTC/MSGERC. Malignant Tumours. 2020;10(3S1):39–48. (In Russ.) doi: 10.18027/2224-5057-2019-10-3s1-39-48 EDN: TYEYWI
  61. Avdeev SN, Adamjan LV, Alekseeva EI, et al. Prevention, diagnosis and treatment of the new coronavirus infection (COVID-19): temporary guidelines. Version 18 (10/26/2023). Moscow: Ministry of Health of the Russian Federation; 2023. (In Russ.) EDN: PDXQNY
  62. Barantsevich N, Barantsevich E. Diagnosis and Treatment of Invasive Candidiasis. Antibiotics. 2022;11(6):718. doi: 10.3390/antibiotics11060718 EDN: GZWLSV

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать

© Эко-вектор, 2025

Creative Commons License
Эта статья доступна по лицензии Creative Commons Attribution-NoDerivatives 4.0 International License.
 


Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».