Nociceptin And Stress: A Review of 30 Years of Experimental Research

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

The endogenous opioid system, known for its unique role in the complex neurochemical regulation of physiological functions and behavior, is a bright illustration of the concept of the peptide continuum proposed by I.P. Ashmarin [1, 2]. The last of the opioid neuropeptides to be discovered was nociceptin/orphanin (N/OFQ), an endogenous ligand of the nociceptin opioid-like receptor (NOP), which functions are multiple and still not completely clear. In contrast to the active expression of the receptor in various brain regions, N/OFQ expression is more limited and predominantly localized in structures associated with stress and regulation of dopamine neurotransmission. This review presents a current view on the role of N/OFQ and NOP in the modulation of stress and related mental illnesses, including post-traumatic stress disorder. Preclinical data suggest that the use of both NOP agonists and antagonists may represent a promising approach to the treatment of these diseases.

About the authors

I. Yu. Shamakina

“Serbsky National Medical Research Center of Psychiatry and Narcology” Russian Ministry of Health

Moscow, Russia

V. S. Kokhan

“Serbsky National Medical Research Center of Psychiatry and Narcology” Russian Ministry of Health

Moscow, Russia

F. Sh. Shagiakhmetov

“Serbsky National Medical Research Center of Psychiatry and Narcology” Russian Ministry of Health

Moscow, Russia

N. Yu Sarycheva

Lomonosov Moscow State University

Email: nsarycheva.bio@yandex.ru
Faculty of Biology, Department of human and animal physiology Moscow, Russia

References

  1. Ашмарин И.П., Обухова М.Ф. // Биохимия. 1986. Т. 51. № 4. С. 531–545.
  2. Ашмарин И.П., Обухова М.Ф. // Вестник РАМН. 1994. № 10. С. 28–34.
  3. Koroleva S.V., Ashmarin I.P. // Neurosci. Behav. Physiol. 2006. V. 36. P. 157–162. doi: 10.1007/s11055-005-0174-2.
  4. Zhang M., Chen T., Lu X., Lan X., Chen Z., Lu S. // Signal Transduct Target Ther. 2024. V. 9. № 1. P. 88. doi: 10.1038/s41392-024-01803-6.
  5. Jobe A., Vijayan R. // Front Pharmacol. 2024. V. 15. Article 1349097. doi: 10.3389/fphar.2024.1349097.
  6. Stevens C.W. // Vitam Horm. 2015. V. 97. P. 57–94. doi: 10.1016/bs.vh.2014.10.002.
  7. Dreborg S., Sundström G., Larsson T.A., Larhammar D. // PNAS. 2008. V. 105. № 40. P. 15487–15492. doi: 10.1073/pnas.0805590105.
  8. Mollereau C., Parmentier M., Mailleux P., Butour J.L., Moisand C., Chalon P., Caput D., Vassart G., Meunier J.C. // FEBS Letters. 1994. V. 341. № 1. P. 33–38. doi: 10.1016/0014-5793(94)80235-1.
  9. Meunier J., Mouledous L., Topham C.M. // Peptides. 2000. V. 21. № 7. P. 893–900. doi: 10.1016/s0196-9781(00)00225-4.
  10. Wang Y., Zhuang Y., DiBerto J.F., Zhou X.E., Schmitz G.P., Yuan Q., Jain M.K., Liu W., Melcher K., Jiang Y., Roth B.L., Xu H.E. // Cell. 2023. V. 186. № 2. P. 413–427.e17. doi: 10.1016/j.cell.2022.12.026.
  11. Tehan B.G., Bortolato A., Blaney F.E., Weir M.P., Mason J.S. // Pharmacol. Ther. 2014. V. 143. P. 51–60. DOI: 10.1016/ J.Рharmthera. 2014.02.004.
  12. Malfacini D., Ambrosio C., Gro’ M.C., Sbraccia M., Trapella C., Guerrini R., Bonora M., Pinton P., Costa T., Calo’ G. // PLoS One. 2015. V. 10. № 8. P. e0132865. doi: 10.1371/journal.pone.0132865.
  13. Lamberts J.T., Traynor J.R. // Curr Pharm Des. 2013. V. 19. P. 7333–7347. doi: 10.2174/138161281942140105160625.
  14. Zhang N.R., Planer W., Siuda E.R., Zhao H.C., Stickler L., Chang S.D., Baird M.A., Cao Y.Q., Bruchas M.R. // J Biol Chem. 2012. V. 287. № 51. P. 42019–42030. doi: 10.1074/jbc.M112.405696.
  15. Bohn L.M., Lefkowitz R.J., Gainetdinov R.R., Peppel K., Caron M.G., Lin F.T. // Science. 1999. V. 286. P. 2495–2498. doi: 10.1126/science.286.5449.2495.
  16. Bohn L.M., Lefkowitz R.J., Caron M.G. // J. Neurosci. 2002. Vol. 22. P. 10494–10500. doi: 10.1523/JNEUROSCI.22-23-10494.2002.
  17. Violin J.D., Crombie A.L., Soergel D.G., Lark M.W. // Trends Pharmacol. Sci. 2014. V. 35. P. 308–316. doi: 10.1016/j.tips.2014.04.007.
  18. Lu J.J., Polgar W.E., Mann A., Dasgupta P., Schulz S., Zaveri N.T. // Mol. Pharmacol. 2021. V. 100. № 1. P. 7–18. doi: 10.1124/molpharm.120.000076.
  19. Asth L., Ruzza C., Malfacini D., Medeiros I., Guerrini R., Zaveri N.T., Gavioli E.C., Calo G. // Neuropharmacology. 2016. V. 105. P. 434–442. DOI: 10.1016/J. neuropharm.2016.02.003.
  20. Xie G., Ito E., Maruyama K., Pietruck C., Sharma M., Yu L., Pierce Palmer P. // Brain Res. Mol. Brain Res. 2000. V. 77. № 1. P. 1–9. doi: 10.1016/s0169-328x(00)00033-4.
  21. Meunier J.-C., Mollereau C., Toll L., Suaudeau C., Moisand C., Alvinerie P., Butour J.-L., Guillemot J.-C., Ferrara P., Monsarrat B. // Nature. 1995. V. 377. P. 532–535. doi: 10.1038/377532a0.
  22. Pan Z., Hirakawa N., Fields H.L. // Neuron. 2000. V. 26. P. 515–522. doi: 10.1016/s0896-6273(00)81183-6.
  23. Ciccocioppo R., Angeletti S., Sanna P.P., Weiss F., Massi M. // Eur. J. Pharmacol. 2000. V. 404. P. 153–159. doi: 10.1016/s0014-2999(00)00590-2.
  24. Sakoori K., Murphy N.P. // Psychopharm (Berl). 2004. V. 172. P. 129–136. doi: 10.1007/s00213-003-1643-3.
  25. Mogil J.S., Grisel J.E., Reinscheid R.K., Civelli O., Belknap J.K., Grandy D.K. // Neurosci. 1996. V. 75. P. 333–337. doi: 10.1016/0306-4522(96)00338-7.
  26. Neal C.R. Jr., Mansour A., Reinscheid R., Nothacker H.P., Civelli O., Watson S.J. Jr. // J. Comp. Neurol. 1999. V. 406. P. 503–547. doi: 10.1002/(SICI)1096-9861(19990419)406.
  27. Matsoukas M.T., Panagiotopoulos V., Karageorgos V., Chrousos G.P., Venihaki M., Liapakis G. // Biology (Basel). 2024. V. 13. № 2. P. 120. doi: 10.3390/biology13020120.
  28. Xu X., Zheng S., Ren J., Li Z., Li J., Xu Z., Yuan F., Yang Q., Margetts A.V., Pollock T.A., Vilca S.J., Yang C., Chen G., Shen P., Li S., Xia J., Chen C., Zhou T., Zhu Y., Tuesta L.M., Wang L., Kenny P.J., Liu X.A., Chen Z. // Curr. Biol. 2024. V. 34. №. 2. P. 389–402.e5. doi: 10.1016/j.cub.2023.12.046.
  29. Olszewski P.K., Billington C.J., Levine A.S. // Brain Res. 2000. V. 855. P. 171–175. doi: 10.1016/S0006-8993(99)02239-8.
  30. Fernandez F., Misilmeri M.A., Felger J.C., Devine D.P. // Neuropsychopharmacology. 2004. V. 29. P. 59–71. doi: 10.1038/sj.npp.1300308.
  31. Vitale G., Ruggieri V., Filaferro M., Frigeri C., Alboni S., Tascedda F., Brunello N., Guerrini R., Cifani., Massi M. // J PSYCHOPHARMACOL. 2009. V. 207. № 2. P. 173–189. doi: 10.1007/s00213-009-1646-9.
  32. Leggett J.D., Harbuz M.S., Jessop D.S., Fulford A.J. // NEUROSCI. 2006. V. 141. P. 2051–2057. doi: 10.1016/j.neuroscience.2006.05.036.
  33. Hammack S.E., Braas K.M., May V. // Handb. Clin. Neurol. 2021. V. 179. P. 385–402. doi: 10.1016/B978-0-12-819975-6.00025-X.
  34. Park Jae Young, Chae Sung, Kim Chan Soo, Kim Young Jin, Yi Hyun Jin, Han Eun, Joo Young, Hong Seon, Yun Jong Wook, Kim Hee, Jeong Hyun Gyu, Lee Young Ho. // Korean J. Physiol. 2019. V. 23. №. 6. P. 427–448. doi: 10.4196/kjpp.2019.23.6.427.
  35. Mollereau C., Mouledous L. // Peptides. 2000. V. 21. № 7. P. 907–917. doi: 10.1016/s0196-9781(00)00227-8.
  36. Dibner C., Schibler U., Albrecht U. // Annu Rev Physiol. 2010. V. 72. P. 517–549. doi: 10.1146/annurev-physiol-021909-135821.
  37. Gompf H.S., Moldavan M.G., Irwin R.P., Allen C.N. // NEUROSCI. 2005. V. 132. P. 955–965. doi: 10.1016/j.neuroscience.2004.11.057.
  38. Teshima, K., Minoguchi M., Tounai S., Ashimori A., Eguchi J., Allen C. N., Shibata S. // Br. J. Pharm. 2005. V. 146. №. 1. P. 33–40. doi: 10.1038/sj.bjp.0706311.
  39. Sugino T., Shimazoe T., Ikeda N.S., Watanabe S. // Neuroscience. 2006. V. 137. P. 537–544. doi: 10.1016/j.neuroscience.2005.08.085.
  40. Morairty S.R., Sun Y., Toll L., Bruchas M.R., Kilduff T.S. // PNAS. 2023. V. 120. № 13. Article e2214171120. doi: 10.1073/pnas.2214171120.
  41. Miyakawa K., Uchida A., Shiraki T., Teshima K., Takeshima H., & Shibata S.// Neuropharmacology. 2007. V. 52. № 3. P. 1055–1064.
  42. Chudoba R., Dabrowska J. // Neuropharmacology. 2023. V. 228. Article 109461. doi: 10.1016/j.neuropharm.2023.109461.
  43. Rodi D., Zucchini S., Simonato M., Cifani C., Massi M., Polidori C. // Psychopharmacology (Berlin). 2008. V. 196. P. 523–531. doi: 10.1007/s00213-007-0985-7.
  44. Witkin J.M., Statnick M.A., Rorick-Kehn L.M., Pintar J.E., Ansonoff M., Chen Y., Tucker R.C., Ciccocioppo R. // Pharmacol. Ther. 2014. V. 141. P. 283–299. doi: 10.1016/j.pharmthera.2013.10.011.
  45. Ciccocioppo R., de Guglielmo G., Hansson A.C., Ubaldi M., Kallupi M., Cruz M.T., Oleata C.S., Heilig M., Roberto M. // J. Neurosci. 2014. V. 34. № 2. P. 363–372. doi: 10.1523/JNEUROSCI.2400-13.2014.
  46. Kallupi M., Varodayan F.P., Oleata C.S., Correia D., Luu G., Roberto M. // Neuropsychopharmacol. 2014. V. 39. №. 5. P. 1081–1092. doi: 10.1038/npp.2013.308.
  47. Chieng B., Christie M.J. // Neuropharmacol. 2010. V. 59. P. 425–430. doi: 10.1016/j.neuropharm.2010.06.001.
  48. Parker K.E., Pedersen C.E., Gomez A.M., Spangler S.M., Walicki M.C., Feng S.Y., Stewart S.L., Otis J.M., Al-Hasani R., McCall J.G., Sakers K., Bhatti D.L., Copits B.A., Gereau R.W., Jhou T., Kash T.J., Dougherty J.D., Stuber G.D., Bruchas M.R. // Cell. 2019. V. 178. № 3. P. 653–671.e19. doi: 10.1016/j.cell.2019.06.034.
  49. Narendran R., Tollefson S., Fasenmyer K., Paris J., Himes M.L., Lopresti B., Ciccocioppo R., Mason N.S. // Biol. Psychiatry. 2019. V. 85. P. 1056–1064. doi: 10.1016/j.biopsych.2019.02.017.
  50. Flanigan M., Tollefson S., Himes M.L., Jordan R., Roach K., Stoughton C., Lopresti B., Mason N.S., Ciccocioppo R., Narendran R. // Biol. Psychiatry. 2020. V. 87. № 6. P. 570–576. doi: 10.1016/j.biopsych.2019.09.013
  51. Ubaldi M., Cannella N., Borruto A.M., Petrella M., Micioni Di Bonaventura M.V., Soverchia L., Stopponi S., Weiss F., Cifani C., Ciccocioppo R. // Int J Mol Sci. 2021. V. 22. № 23. P. 12956. doi: 10.3390/ijms222312956.
  52. Foord S.M., Bonner T.I., Neubig R.R., Rosser E.M., Pin J.-P., Davenport A.P., Spedding M., Harmar A.J. // Pharmacol. Rev. 2005. V. 57. P. 279–288. doi: 10.1124/pr.57.2.5.
  53. Guerrini R., Marzola E., Trapella C., Pacifico S., Cerlesi M.C., Malfacini D., Ferrari F., Bird M.F., Lambert D.G., Salvadori S., Calo G. // Bioorg. Med. Chem. 2015. V. 23. № 7. P. 1515–1520. doi: 10.1016/j.bmc.2015.02.008.
  54. Иванова Е.А., Сарычева Н.Ю., Дубынин В.А., Малышев А.В., Калихевич В.Н., Ардемасова З.А., Каменский А.А. // БЭБиМ. 2012. Т. 153. № 2. С. 141–145.
  55. Ашмарин И.П., Незавибатько В.Н., Мясоедов Н.Ф., Каменский А.А., Гривенников И.А., Пономарева-Степная М.А., Андреева Л.А., Каплан А.Я., Кошелев В.Б., Рясина Т.В. // ЖВНД. 1997. Т. 47. № 3. С. 420–430.
  56. Иванова Е.А., Сарычева Н.Ю., Дубынин В.А., Малышев А.В., Калихевич В.Н., Ардемасова З.А., Каменский А.А. // БЭБиМ. 2012. Т. 153. № 2. С. 141–145.
  57. Uchiyama H., Toda A., Hiranita T., Watanabe S., Eyanagi R. // Neurosci. Lett. 2008. V. 431. P. 66–70. doi: 10.1016/j.neulet.2007.11.023.
  58. Чеснокова Е.А., Анохин П.К., Воронкова А.С., Сарычева Н.Ю., Дубынин В.А., Каменский А.А., Андреева Л.А., Мясоедов Н.Ф. // ДАН. 2013. Т. 449. № 5. С. 610.
  59. Lutfy K., Eitan S., Bryant C.D., Yang Y.C., Saliminejad N., Walwyn W., Kieffer B.L., Takeshima H., Carroll .I., Maidment N.T., Evans C.J. // J. Neurosci. 2003. V. 23. № 32. P. 10331–10337. doi: 10.1523/JNEUROSCI.23-32-10331.2003.
  60. Ushida T., Kanzaki R., Katayama K., Ishikawa A. // Pain Pract. 2025. V. 25. № 1. Article e13430. doi: 10.1111/papr.13430.
  61. Ding H., Kiguchi N., Dobbins M., Romero-Sandoval E.A., Kishioka S., Ko M.C. // Drugs. 2023. V. 83. № 9. P. 771‒793. doi: 10.1007/s40265-023-01878-5.
  62. Kiguchi N., Ding H., Ko M.C. // J. Neurosci. Res. 2022. V. 100. № 1. P. 191‒202. doi: 10.1002/jnr.24624.
  63. Inutsuka A., Yamashita A., Chowdhury S., Nakai J., Ohkura M., Taguchi T., Yamanaka A. // Scientific Reports. 2016. V. 6. Article 29480. doi: 10.1038/srep29480.
  64. Thomaz T.G., McBenedict B., Meireles D.K., Farias G.F., Almeida L.C., de Almeida Leitão M.C., Hauwanga W.N., Lima Pessôa B., do Nascimento M.I. // Cureus. 2024. V. 16. № 12. Article e76692. doi: 10.7759/cureus.76692.
  65. Mohammadkhani A., Mitchell C., James M.H., Borgland S.L., Dayas C.V. // Br. J. Pharmacol. 2024. V. 181. № 22. P. 4430–4449. doi: 10.1111/bph.17325.
  66. Xie X., Wisor J.P., Hara J., Crowder T.L., LeWinter R., Khroyan T.V., Yamanaka A., Diano S., Horvath T.L., Sakurai T., Toll L., Kilduff T.S. // J. Clinic. Inv. 2008. V. 118. №. 7. P. 2471–2481. doi: 10.1172/JCI35115.
  67. Gerashchenko D., Horvath T.L., Xie X.S. // Neuropharmacol. 2011. Vol. 60. № 4. P. 543–549. DOI: 10.1016/J. Neuropharm.2010.12.026.
  68. Kotlińska J., Dyłąg T., Rafalski P., Talarek S., Kosior M., Silberring J. // Neuropeptides. 2004. V. 38. № 5. P. 277–282. doi: 10.1016/j.npep.2004.05.001.
  69. Narendran R., Tollefson S., Fasenmyer K., Paris J., Himes M.L., Lopresti B., Ciccocioppo R., Mason N.S. // Biol. Psychiatry. 2019. V. 85. № 12. P. 1056–1064. doi: 10.1016/j.biopsych.2019.02.017.
  70. Lew H.L., Otis J.D., Tun C., Kerns R.D., Clark M.E., Cifu D.X. // J. Rehabil. Res. Dev. 2009. V. 46. № 6. P. 697–702. doi: 10.1682/jrrd.2009.01.0006.
  71. Zhang Y., Simpson-Durand C.D., Standifer K.M. // Br. J. Pharmacol. 2015. V. 172. № 2. P. 571–582. doi: 10.1111/bph.12701.
  72. Tamai H., Sawamura S., Takeda K., Orii R., Hanaoka K. // Eur. J Pharm. Sci. 2005. V. 510. № 3. P. 223–228. doi: 10.1016/j.ejphar.2005.01.033.
  73. Zhang Y., Gandhi P.R., Standifer K.M. // Mol. Pain. 2012. V. 8. Article 76. doi: 10.1186/1744-8069-8-76.
  74. Piantadosi S.C., Pizzagalli D.A., Bruchas M.R. // Biol. Psychiatry. 2020. V. 87. № 6. P. 489–491. doi: 10.1016/j.biopsych.2020.01.002.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2025 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных

 

Используя сайт https://journals.rcsi.science, я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных») даю согласие на обработку персональных данных на этом сайте (текст Согласия) и на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика» (текст Согласия).