Изучение чувствительности лабораторных животных к вирусу SARS-CoV-2 (Coronaviridae: Coronavirinae: Betacoronavirus; Sarbecovirus)

Обложка

Цитировать

Полный текст

Аннотация

Вследствие пандемии новой коронавирусной инфекции (НКИ) мировое научное сообщество было вынуждено изменить направление большинства исследований, сосредоточив силы на создании вакцины, а также поиске новых противовирусных препаратов для лечения COVID-19. Выбор экспериментальных моделей, временного периода и подходов для оценки разрабатываемых лекарственных средств и вакцин имеет важнейшее значение для выработки эффективных мер по профилактике и борьбе с этим заболеванием. Цель настоящего обзора – обобщение актуальных данных относительно чувствительности лабораторных моделей к новому коронавирусу SARS-CoV-2 (Coronaviridae: Coronavirinae: Betacoronavirus; Sarbecovirus). Работа содержит описание наиболее восприимчивых к нему видов животных, которые могут быть использованы для воспроизведения НКИ, с изложением основных достоинств и недостатков каждого из них.
Для моделирования инфекционного процесса при COVID-19 обычно выбирают мелких грызунов (Rodentia) и нечеловекообразных приматов (Strepsirrhini). В качестве основных маркёров патологии рассматривают вирусную нагрузку в верхних и нижних отделах дыхательной системы, клинические симптомы (потеря массы тела, температура тела и общее состояние животных), патоморфологическую картину в органах-мишенях, а также выработку антител (АТ) после инфицирования. Несмотря на обширный объём данных, ни одна из описанных моделей заражения SARS-CoV-2 пока не может считаться эталонной, так как не воспроизводит весь спектр морфологических и патогенетических механизмов инфекции, а также не отражает в полной мере клиническую картину, наблюдаемую у пациентов в человеческой популяции.
На основании проведённого анализа литературных данных мы полагаем, что сирийский хомячок (Mesocricetus auratus) и мыши (Muridae), экспрессирующие рецептор ангиотензинпревращающего фермента 2 (АПФ2), являются наиболее чувствительными видами для использования в подобных экспериментах. Выработка нейтрализующих АТ позволяет оценить эффективность вакцинных препаратов, а течение и выраженность симптомов делает использование мышей и хомячков особенно востребованным для скрининга фармакологических веществ с противовирусным действием, введение которых может предотвратить либо замедлить прогрессирование болезни.

Об авторах

Н. В. Петрова

ФГБНУ «Научно-исследовательский институт общей патологии и патофизиологии»; ООО «НПФ «Материа Медика Холдинг»

Автор, ответственный за переписку.
Email: nataliyaapetrova89@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-2192-7302

Петрова Наталия Владимировна, научный сотрудник лаборатории физиологически активных веществ ФГБНУ «Научно-исследовательский институт общей патологии и патофизиологии»; старший научный сотрудник, ООО «НПФ «Материа Медика Холдинг»

125315, Москва
129272, Москва

Россия

К. К. Ганина

ООО «НПФ «Материа Медика Холдинг»

Email: Tanaevakk@materiamedica.ru
ORCID iD: 0000-0003-1571-6338

Ганина Ксения Кирилловна, канд. биол. наук, старший научный сотрудник

129272, Москва

Россия

С. А. Тарасов

ФГБНУ «Научно-исследовательский институт общей патологии и патофизиологии»; ООО «НПФ «Материа Медика Холдинг»

Email: satarasovmail@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-6650-6958

Тарасов Сергей Александрович, канд. мед. наук, ведущий научный сотрудник лаборатории физиологически активных веществ, ФГБНУ «Научно-исследовательский институт общей патологии и патофизиологии»; директор департамента научных исследований и разработок, ООО «НПФ «Материа Медика Холдинг»

125315, Москва
129272, Москва

Россия

Список литературы

  1. WHO. Weekly epidemiological update – 21 September 2020. Available at: https://www.who.int/publications/m/item/weeklyepidemiological-update---21-september-2020 (accessed December 9, 2020).
  2. Imai M., Iwatsuki-Horimoto K., Hatta M., Loeber S., Halfmann P.J., Nakajima N., et al. Syrian hamsters as a small animal model for SARS-CoV-2 infection and countermeasure development. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2020; 117(28): 16587–95. https://doi.org/10.1073/pnas.2009799117.
  3. Kim Y.I., Kim S.G., Kim S.M., Kim E.H., Park S.J., Yu K.M., et al. Infection and rapid transmission of SARS-CoV-2 in ferrets. Cell Host Microbe. 2020; 27(5): 704–9.e2. https://doi.org/10.1016/j.chom.2020.03.023.
  4. Bao L., Deng W., Huang B., Gao H., Liu J., Ren L., et al. The pathogenicity of SARS-CoV-2 in hACE2 transgenic mice. Nature. 2020; 583: 830–3. https://doi.org/10.1038/s41586-020-2312-y.
  5. Sun S.H., Chen Q., Gu H.J., Yang G., Wang Y.X., Huang X.Y., et al. A Mouse Model of SARS-CoV-2 Infection and Pathogenesis. Cell Host Microbe. 2020; 28(1): 124–33.e4. https://doi.org/10.1016/j.chom.2020.05.020.
  6. Soldatov V.O., Kubekina M.V., Silaeva Y.Yu., Bruter A.V., Deykin A.V. On the way from SARS-CoV-sensitive mice to murine COVID-19 model. Res. Results Pharmacol. 2020; 6(2): 1–7. https://doi.org/10.3897/rrpharmacology.6.53633.
  7. Shi J., Wen Z., Zhong G., Yang H., Wang C., Huang B., et al. Susceptibility of ferrets, cats, dogs, and other domesticated animals to SARS-coronavirus 2. Science. 2020; 368(6494): 1016–20. https://doi.org/10.1126/science.abb7015.
  8. Richard M., Kok A., de Meulder D., Bestebroer T.M., Lamers M.M., Okba N.M.A., et al. SARS-CoV-2 is transmitted via contact and via the air between ferrets. Nat. Commun. 2020; 11(1): 3496. https://doi.org/10.1038/s41467-020-17367-2.
  9. Chan J.F., Zhang A.J., Yuan S., Poon V.K., Chan C.C., Lee A.C., et al. Simulation of the clinical and pathological manifestations of Coronavirus Disease 2019 (COVID-19) in golden Syrian hamster model: implications for disease pathogenesis and transmissibility. Clin. Infect. Dis. 2020; 71(9): 2428–46. https://doi.org/10.1093/cid/ciaa325.
  10. Boudewijns R., Thibaut H.J., Kaptein S.J.F., Li R., Vergote V., Seldeslachts J., et al. STAT2 signaling as double-edged sword restricting viral dissemination but driving severe pneumonia in SARS-CoV-2 infected hamsters. bioRxiv. 2020. Preprint. https://doi.org/10.1101/2020.04.23.056838.
  11. Sia S.F., Yan L.M., Chin A.W.H., Fung K., Choy K.T., Wong A.Y.L., et al. Pathogenesis and transmission of SARS-CoV-2 in golden hamsters. Nature. 2020; 583(7818): 834–8. https://doi.org/10.1038/s41586-020-2342-5.
  12. Shan C., Yao Y.F., Yang X.L., Zhou Y.W., Gao G., Peng Y., et al. Infection with novel coronavirus (SARS-CoV-2) causes pneumonia in the rhesus macaques. Cell Res. 2020; 30(8): 670–7. https://doi.org/10.1038/s41422-020-0364-z.
  13. Woolsey C., Borisevich V., Prasad A.N., Agans K.N., Deer D.J., Dobias N.S., et al. Establishment of an African green monkey model for COVID-19. bioRxiv. 2020. Preprint. https://doi.org/10.1101/2020.05.17.100289.
  14. Singh D.K., Ganatra S.R., Singh B., Cole J., Alfson K.J., Clemmons E., et al. SARS-CoV-2 infection leads to acute infection with dynamic cellular and inflammatory flux in the lung that varies across nonhuman primate species. bioRxiv. 2020. Preprint. https://doi.org/10.1101/2020.06.05.136481.
  15. Williamson B.N., Feldmann F., Schwarz B., Meade-White K., Porter D.P., Schulz J., et al. Clinical benefit of remdesivir in rhesus macaques infected with SARS-CoV-2. bioRxiv. 2020. Preprint. https://doi.org/10.1101/2020.04.15.043166.
  16. Yu J., Tostanoski L.H., Peter L., Mercado N.B., McMahan K., Mahrokhian S.H., et al. DNA vaccine protection against SARSCoV-2 in rhesus macaques. Science. 2020; 369(6505): 806–11. https://doi.org/10.1126/science.abc6284.
  17. Corbett K.S., Flynn B., Foulds K.E., Francica J.R., Boyoglu-Barnum S., Werner A.P., et al. Evaluation of the mRNA-1273 vaccine against SARS-CoV-2 in nonhuman primates. N. Engl. J. Med. 2020; 383(16): 1544–55. https://doi.org/10.1056/NEJMoa2024671.
  18. Takayama K. In Vitro and Animal Models for SARS-CoV-2 research. Trends Pharmacol. Sci. 2020; 41(8): 513–7. https://doi.org/10.1016/j.tips.2020.05.005.
  19. Gorbalenya A.E., Baker S.C., Baric R.S., de Groot R.J., Drosten C., Gulyaeva A.A., et al. The species Severe acute respiratory syndrome-related coronavirus: classifying 2019-nCoV and naming it SARS-CoV-2. Nat. Microbiol. 2020; 5(4): 536-44. https://doi.org/10.1038/s41564-020-0695-z.
  20. Liu S., Xiao G., Chen Y., He Y., Niu J., Escalante C.R., et al. Interaction between heptad repeat 1 and 2 regions in spike protein of SARS-associated coronavirus: implications for virus fusogenic mechanism and identification of fusion inhibitors. Lancet. 2004; 363(9413): 938–47. https://doi.org/10.1016/S0140-6736(04)15788-7.
  21. Yan R., Zhang Y., Li Y., Xia L., Guo Y., Zhou Q. Structural basis for the recognition of SARS-CoV-2 by full-length human ACE2. Science. 2020; 367(6485): 1444–8. https://doi.org/10.1126/science.abb2762.
  22. Hoffmann M., Kleine-Weber H., Schroeder S., Krüger N., Herrler T., Erichsen S., et al. SARS-CoV-2 cell entry depends on ACE2 and TMPRSS2 and is blocked by a clinically proven protease inhibitor. Cell. 2020; 181(2): 271-80.e8. https://doi.org/10.1016/j.cell.2020.02.052.
  23. Iwata-Yoshikawa N., Okamura T., Shimizu Y., Hasegawa H., Takeda M., Nagata N. TMPRSS2 contributes to virus spread and immunopathology in the airways of murine models after Coronavirus Infection. J. Virol. 2019; 93(6): e01815–18. https://doi.org/10.1128/JVI.01815-18.
  24. Wang K., Chen W., Zhou Y.S., Lian J.Q., Zhang Z., Du P., et al. SARSCoV-2 invades host cells via a novel route: CD147-spike protein. bioRxiv. 2020. Preprint. https://doi.org/10.1101/2020.03.14.988345.
  25. Neuman B.W., Kiss G., Kunding A.H., Bhella D., Baksh M.F., Connelly S., et al. A structural analysis of M protein in coronavirus assembly and morphology. J. Struct. Biol. 2011; 174(1): 11–22. https://doi.org/10.1016/j.jsb.2010.11.021.
  26. Schoeman D., Fielding B.C. Coronavirus envelope protein: current knowledge. Virol. J. 2019; 16(1): 69. https://doi.org/10.1186/s12985-019-1182-0.
  27. Lei X., Dong X., Ma R., Wang W., Xiao X., Tian Z., et al. Activation and evasion of type I interferon responses by SARS-CoV-2. Nat. Commun. 2020; 11(1): 3810. https://doi.org/10.1038/s41467-020-17665-9.
  28. Kang S., Yang M., Hong Z., Zhang L., Huang Z., Chen X., et al. Crystal structure of SARS-CoV-2 nucleocapsid protein RNA binding domain reveals potential unique drug targeting sites. Acta Pharm. Sin. B. 2020; 10(7): 1228–38. https://doi.org/10.1016/j.apsb.2020.04.009.
  29. Zhang Y., Zhang J., Chen Y., Luo B., Yuan Y., Huang F., et al. The ORF8 protein of SARS-CoV-2 mediates immune evasion through potently downregulating MHC-I. bioRxiv. 2020. Preprint. https://doi.org/10.1101/2020.05.24.111823.
  30. Khailany R.A., Safdar M., Ozaslan M. Genomic characterization of a novel SARS-CoV-2. Gene Rep. 2020; 19: 100682. https://doi.org/10.1016/j.genrep.2020.100682.
  31. Sun J., Zhuang Z., Zheng J., Li K., Wong R.L., Liu D., et al. Generation of a broadly useful model for COVID-19 pathogenesis, vaccination and treatment. Cell. 2020; 182(3): 734–43.e5. https://doi.org/10.1016/j.cell.2020.06.010.
  32. Golden J.W., Cline C.R., Zeng X., Garrison A.R., Carey B.D., Mucker E.M., et al. Human angiotensin-converting enzyme 2 transgenic mice infected with SARS-CoV-2 develop severe and fatal respiratory disease. JCI Insight. 2020; 5(19): e142032. https://doi.org/10.1172/jci.insight.142032.
  33. Jiang R.D., Liu M.Q., Chen Y., Shan C., Zhou Y.W., Shen X.R., et al. Pathogenesis of SARS-CoV-2 in transgenic mice expressing human angiotensin-converting enzyme 2. Cell. 2020; 182(1): 50–8. e8. https://doi.org/10.1016/j.cell.2020.05.027.
  34. Bao L., Gao H., Deng W., Lv Q., Yu H., Liu M., et al. Transmission of severe acute respiratory syndrome coronavirus 2 via close contact and respiratory droplets among human angiotensin-converting enzyme 2 mice. J. Infec. Dis. 2020; 222(4): 551–5. https://doi.org/10.1093/infdis/jiaa281.
  35. Rogers T.F., Zhao F., Huang D., Beutler N., Burns A., He W.T., et al. Isolation of potent SARS-CoV-2 neutralizing antibodies and protection from disease in a small animal model. Science. 2020; 396(6506): 956–63. https://doi.org/10.1126/science.abc7520.
  36. Schlottau K., Rissmann M., Graaf A., Schön J., Sehl J., Wylezich C., et al. SARS-CoV-2 in fruit bats, ferrets, pigs, and chickens: an experimental transmission study. Lancet Microbe. 2020; 1(5): 218–25. https://doi.org/10.1016/S2666-5247(20)30089-6.
  37. Munster V.J., Feldmann F., Williamson B.N., van Doremalen N., Pérez-Pérez L., Schulz J., et al. Respiratory disease in rhesus macaques inoculated with SARS-CoV-2. Nature. 2020; 585(7824): 268–72. https://doi.org/10.1038/s41586-020-2324-7.
  38. Deng W., Bao L., Liu J., Xiao C., Xue J., Lv Q., et al. Primary exposure to SARS-CoV-2 protects against reinfection in rhesus macaques. Science. 2020; 369(6505): 818–23. https://doi.org/10.1126/science.abc5343.
  39. Johnston S.C., Jay A., Raymond J.L., Rossi F., Zeng X., Scruggs J., et al. Development of a Coronavirus Disease 2019 Nonhuman Primate Model Using Airborne Exposure. bioRxiv. 2020. Preprint. https://doi.org/10.1101/2020.06.26.174128.
  40. Zhou P., Yang X.L., Wang X.G., Hu B., Zhang L., Zhang W., et al. A pneumonia outbreak associated with a new coronavirus of probable bat origin. Nature. 2020; 579(7798): 270–3. https://doi.org/10.1038/s41586-020-2012-7.
  41. Li W., Greenough T.C., Moore M.J., Vasilieva N., Somasundaran M., Sullivan J.L., et al. Efficient replication of severe acute respiratory syndrome coronavirus in mouse cells is limited by murine angiotensin-converting enzyme 2. J. Virol. 2004; 78(20): 11429–33. https://doi.org/10.1128/JVI.78.20.11429-11433.2004.
  42. Huang C., Wang Y., Li X., Ren L., Zhao J., Hu Y., et al. Clinical features of patients infected with 2019 novel coronavirus in Wuhan, China. Lancet. 2020; 395(10223): 497–506. https://doi.org/10.1016/S0140-6736(20)30183-5.
  43. Zitzow L.A., Rowe T., Morken T., Shieh W.J., Zaki S., Katz J.M. Pathogenesis of avian influenza A (H5N1) viruses in ferrets. J. Virol. 2002; 76(9): 4420–9. https://doi.org/10.1128/jvi.76.9.4420-4429.2002.
  44. Martina B.E., Haagmans B.L., Kuiken T., Fouchier R.A.M., Rimmelzwaan G.F., van Amerongen G., et al. SARS virus infection of cats and ferrets. Nature. 2003; 425(6961): 915. https://doi.org/10.1038/425915a.
  45. Weingartl H., Czub M., Czub S., Neufeld J., Marszal P., Gren J., et al. Immunization with modified vaccinia virus Ankara-based recombinant vaccine against severe acute respiratory syndrome is associated with enhanced hepatitis in ferrets. J. Virol. 2004; 78(22): 12672–6. https://doi.org/10.1128/JVI.78.22.12672-12676.2004.
  46. Wan Y., Shang J., Graham R., Baric R.S., Li F. Receptor recognition by the novel coronavirus from Wuhan: an analysis based on decade-long structural studies of SARS coronavirus. J. Virol. 2020; 94(7): e00127–20. https://doi.org/10.1128/JVI.00127-20.
  47. Aid M., Abbink P., Larocca R.A., Boyd M., Nityanandam R., Nanayakkara O., et al. Zika virus persistence in the central nervous system and lymph nodes of rhesus monkeys. Cell. 2017; 169(4): 610–20.e14. https://doi.org/10.1016/j.cell.2017.04.008.
  48. Nakayama E., Saijo M. Animal models for Ebola and Marburg virus infections. Front. Microbiol. 2013; 4: 267. https://doi.org/10.3389/fmicb.2013.00267.
  49. Estes J.D., Wong S.W., Brenchley J.M. Nonhuman primate models of human viral infections. Nat. Rev. Immunol. 2018; 18(6): 390–404. https://doi.org/10.1038/s41577-018-0005-7.
  50. Heijmans C.M.C., de Groot N.G., Bontrop R.E. Comparative genetics of the major histocompatibility complex in humans and nonhuman primates. Int. J. Immunogenet. 2020; 47(3): 243–60. https://doi.org/10.1111/iji.12490.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать

© Петрова Н.В., Ганина К.К., Тарасов С.А., 2021

Creative Commons License
Эта статья доступна по лицензии Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».