Nucleolus Organizer Region Functioning in Chicken Growing Oocytes: A Revision of the Existing Views

A. G. Davidian; Давидьян А. Г.; E. I. Koshel; Кошель Е. И.; S. A. Galkina; Галкина С. А.; A. F. Saifitdinova; Сайфитдинова А. Ф.; E. R. Gaginskaya; Гагинская Е. Р.

doi:10.31857/S0475145023010032

Функционирование ядрышкового организатора в растущих ооцитах кур: ревизия существующих представлений

Авторы: Давидьян А.Г.¹, Кошель Е.И.², Галкина С.А.¹, Сайфитдинова А.Ф.³, Гагинская Е.Р.¹
Учреждения:
1. Санкт-Петербургский государственный университет
2. Университет ИТМО
3. Российский государственный педагогический университет им. А.И. Герцена
Выпуск: Том 54, № 1 (2023)
Страницы: 18-26
Раздел: ОРИГИНАЛЬНЫЕ ИССЛЕДОВАНИЯ
URL: https://bakhtiniada.ru/0475-1450/article/view/137041
DOI: https://doi.org/10.31857/S0475145023010032
EDN: https://elibrary.ru/FQIQKI
ID: 137041

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ
Доступ закрыт

Доступ предоставлен
Доступ закрыт

Только для подписчиков

Аннотация
Об авторах
Список литературы
Дополнительные файлы
Статистика

Аннотация

В современной литературе утвердилось представление о том, что в яичнике взрослых самок птиц ядрышковый организатор (ЯОР) инактивирован на всех стадиях роста ооцита. Однако на примере яичника цыплят Gallus g. domesticus, в половине ооцитов стадии ранней диплотены обнаруживали одно или два ядрышка, которые функционировали вплоть до стадии развитых ламповых щеток. Предполагалось, что диплотенные ооциты с инактивированным ЯОР у цыпленка сохраняются как резерв для развития в яичнике взрослой самки. Такое несоответствие в функциональной активности ЯОР в ооцитах цыпленка и взрослой самки требовало специальных исследований. Здесь мы приводим новые результаты сравнительного анализа ядрышка в ооцитах у цыплят и у половозрелых кур. Мы впервые показываем, что в ооцитах взрослых кур, как и у цыплят, ядрышко появляется на стадии ранней диплотены и синтез пре-рРНК в нем продолжается до стадии ламповых щеток. На стадии ламповых щеток ЯОР инактивируется: ядрышко распадается на крупные фрагменты, содержащие как пре-рРНК, так и фибрилларин, а затем на мелкие гранулы, которые не содержат пре-рРНК, но содержат фибрилларин. Результаты устраняют указанное выше противоречие и демонстрируют сходный алгоритм функционирования ЯОР в ооцитах у половозрелых и неполовозрелых самок птиц.

Ключевые слова

курица, ооциты, диплотена, гены рРНК, ядрышковый организатор (ЯОР), ядрышко

Список литературы

Боголюбов Д.С. Безмембранные органеллы эукариотической клетки: основные понятия и принципы формирования // Цитология. 2019. Т. 61. № 9. С. 683–703.
Гагинская Е.Р. Ядерные структуры в ооцитах половозрелых птиц. I. Поведение хромосом в период цитоплазматического роста ооцита // Цитология. 1972а. Т. 14. № 4. С. 426–432.
Гагинская Е.Р. Ядерные структуры в ооцитах половозрелых птиц. II. Белковые тела и кариосфера // Цитология. 1972б. Т. 14. № 5. С. 568–577.
Гагинская Е.Р. О классификации типов оогенеза // Онтогенез. 1975. Т. 6. № 6. С. 539–545.
Гагинская Е.Р., Грузова М.Н. Особенности оогенеза зяблика // Цитология. 1969. Т. 9. № 10. С. 1241–1251.
Гагинская Е.Р., Грузова М.Н. Выявление амплифицированной рДНК в клетках яичников некоторых насекомых и птиц методом гибридизации нуклеиновых кислот на препаратах // Цитология. 1975. Т. 17. № 10. С. 1132–1137.
Гагинская Е.Р., Чинь С.Х. Особенности оогенеза цыпленка. II. Фолликулярный период в развитии ооцитов // Онтогенез. 1980. Т. 11. С. 213–221.
Горбик Т.А. О морфодинамике яйцевых фолликулов в оогенезе некоторых диких птиц // Вестник Ленинградского университета. 1977. № 3. С. 7–13.
Дондуа А. К. Биология развития. СПб: Изд-во С.-Петерб. ун-та, 2018. 812 с.
Кольцов Н.К. Структура хромосом и обмен веществ в них // Биологический журнал. 1938. Т. 7. № 1. С. 3–46.
Красикова А.В., Куликова Т.В. Хромосомы типа ламповых щеток: современные представления и перспективы исследований // СПб.: Изд-во С.-Петерб. ун‑та, 2019. 104 с.
Кропотова Е.В., Гагинская Е.Р. Хромосомы типа ламповых щеток из ооцитов японского перепела. Данные световой и электронной микроскопии // Цитология. 1984. Т. 26. С. 1006–1015.
Ромейс Б. Микроскопическая техника. Москва: Изд‑во иностранной литературы, 1954. 718 с.
Чинь С.Х., Гагинская Е.Р., Калинина Е.И. Особенности оогенеза цыпленка. I. Экстрафолликулярный период в развитии ооцитов // Онтогенез. 1979. Т. 10. № 4. С. 340–349.
Ahmad M.S. Development, structure and composition of lampbrush chromosomes in domestic fowl // Can. J. Genet. Cytol. 1970. V. 12. № 4. P. 728–737.
Andrade L.E., Chan E.K., Raska I. et al. Human autoantibody to a novel protein of the nuclear coiled body: Immunological characterization and cDNA cloning of p80-coilin // J. Exp. Med. 1991. V. 173. P. 1407–1419.
Auer H., Mayr B., Lambrou M. et al. An extended chicken karyotype, including the NOR chromosome // Cytogenetics and Cell Genetics. 1987. V. 45. P. 218–221.
Bellairs R. The relationship between oocyte and follicle in the hen’s ovary as shown by electron microscop // J. Embryol. Exp. Morphol. 1965. V. 13. P. 215–233.
Brambell F.W.R. The oogenesis of the fowl (Gallus bankiva) // Philos. Trans. R. Soc. Lond. Biol. 1926. V. 214. P. 113–151.
Broome H.J., Hebert M.D. Coilin displays differential affinity for specific RNAs in vivo and is linked to telomerase RNA biogenesis // J. Mol. Biol. 2013. V. 425. № 4. P. 713–724.
Callan H.G. Lampbrush Chromosomes. Heidelberg: Springer, 1986. 254 p.
Callebaut M. [H3] Uridine incorporation during previtellogenesis and early vitellogenesis in the oocytes of the chick (Gallus gallus) // J. Embryol. Exp. Morphol. 1968. V. 20. P. 169–174.
Callebaut M. Correlation between germinal vesicle and oocyte development in the adult Japanese quail (Coturnix coturnix japonica). A cytochemical and autoradiographic study // Development. 1973. V. 29. P. 145–157.
Callebaut M., Van Nassauw L., Harrisson F. Comparison between oogenesis and related ovarian structures in a reptile, Pseudemys scripta elegans (turtle) and in a bird Coturnix coturnix japonica (quail) // Reprod. Nutr. Dev. 1997. V. 37. № 3. P. 233–252.
Davidian A.G., Koshel E.I., Lavrova O.B. et al. Functional features of the nucleolar organizer in developing oocytes of juvenile birds // Russ. J. Dev. Biol. 2017. V. 48. № 3. P. 224–230.
Davidian A., Koshel E., Dyomin A. et al. On some structural and evolutionary aspects of rDNA amplification in oogenesis of Trachemys scripta turtles // Cell Tissue Res. 2021. V. 383. № 2. P. 853–864.
Dyomin A.G., Koshel E.I., Kiselev A.M. et al. Chicken rRNA gene cluster structure // PLoS One. 2016. V. 11. e0157464.
Gaginskaya E., Kulikova T., Krasikova A. Avian lampbrush chromosomes: a powerful tool for exploration of genome expression // Cytogenet. Genome Res. 2009. V. 124. № 3–4. P. 251–267.
Gall J.G. Lampbrush chromosomes from oocyte nuclei of the newt // J. Morphol. 1954. V. 94. P. 283–352.
Gall J.G. On the submicroscopic structure of chromosomes // Brookhctven Syrup. Biol. 1956. № 8. P. 17–36.
Gilbert S.F. Formation of the egg in the domestic chicken // Adv. Reprod. Physiol. 1966. V. 2. P. 111–180.
Gilder A.S., Do P.M., Carrero Z.I. et al. Coilin participates in the suppression of RNA polymerase I in response to cisplatin-induced DNA damage // Mol. Biol. Cell. 2011. V. 22. № 7. P. 1070–1079.
Greenfield M.L. The oocyte of the domestic chicken shortly after hatching, studied by electron microscopy // J. Embryol. Exp. Morphol. 1966. V. 15. P. 297–316.
Guraya S.S. Ovarian Follicles in Reptiles and Birds. Berlin: Springer-Verlag, 1989. 285 p.
Hebert M.D. Signals controlling Cajal body assembly and function // Int. J. Biochem. Cell Biol. 2013. V. 45. № 7. P. 1314–1317.
Hughes G.C. The population of germ cells in the developing female chick // J. Embryol. Exp. Morphol. 1963. V. 11. P. 513–536.
Hutchison N. Lampbrush chromosomes of the chicken, Gallus domesticus // J. Cell Biol. 1987. V. 105. № 4. P. 1493–1500.
Khodyuchenko T., Gaginskaya E., Krasikova A. Non-canonical Cajal bodies form in the nucleus of late stage avian oocytes lacking functional nucleolus // Histoschem. Cell Biol. 2012. V. 138. P. 57–73.
Koshel E., Galkina S., Saifitdinova A. et al. Ribosomal RNA gene functioning in avian oogenesis // Cell Tissue Res. 2016. V. 366. P. 533–542.
Krasikova A., Kulikova T., Saifitdinova A. et al. Centromeric protein bodies on avian lampbrush chromosomes contain a protein detectable with antibody against DNA topoisomerase II // Chromosoma. 2004. V. 113. P. 316–323.
Krasikova A., Kulikova T., Saifitdinova A. et al. Three-dimensional organisation of RNA-processing machinery in avian growing oocyte nucleus // Chromosome Res. 2012. V. 20. № 8. P. 979–994.
Loyez M. Recherches sur le developpement ovarian des oeufs meroblastiques a vitellus nutritive abundant // Arch. Anat. Microsc. Morphol. Exper. 1906. V. 8. P. 69–397.
Miller M.M., Goto R.M., Taylor R.L.J. et al. Assignment of Rfp-Y to the chicken major histocompatibility complex/NOR microchromosome and evidence for high-frequency recombination associated with the nucleolar organizer region // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1996. V. 93. P. 3958–3962.
National Research Council. Guide for the Care and Use of Laboratory Animals. 8th ed. Washington, (DC): The National Academies Press, 2011. 220 p.
Ochs R.L., Stein T.W., Tan E.M. Coiled bodies in the nucleolus of breast cancer cells // J. Cell Sci. 1994. V. 107. P. 385–399.
Press N. An unusual organelle in avian ovaries // J. Ultrastruct. Res. 1964. V. 10. P. 528–546.
Saifitdinova A., Derjusheva S., Krasikova A. et al. Lampbrush chromosomes of the chaffinch (Fringilla coelebs L.) // Chromosome Res. 2003. V. 11. P. 99–113.
Saifitdinova A., Galkina S., Volodkina V. et al. Preparation of lampbrush chromosomes dissected from avian and reptilian growing oocytes // Bio. Comm. 2017. V. 62. № 3. P. 165–168.
Schjeide O.A., Galey F., Grellert E.A. et al. Macromolecules in oocyte maturation // Biol. Reprod. 1970. V. 2. P. 14–43.
Solinhac R., Leroux S., Galkina S. et al. Integrative mapping analysis of chicken microchromosome 16 organization // BMC Genomics. 2010. V. 11. P. 616.
Solovei I., Gaginskaya E., Allen T. et al. A novel structure associated with a lampbrush chromosome in the chicken Gallus domesticus // J. Cell Sci. 1992. V. 101. P. 759–772.
Solovei I., Gaginskaya E., Hutchison N. et al. Avian sex chromosomes in the lampbrush form: the ZW lampbrush bivalent from six species of bird // Chromosome Res. 1993. V. 1. P. 153–166.
Solovei I., Gaginskaya E.R., Macgregor H.C. The arrangement and transcription of telomere DNA sequences at the ends of lampbrush chromosomes of birds // Chromosome Res. 1994. V. 2. № 6. P. 460–470.
Trinkle-Mulcahy L., Sleeman J.E. The Cajal body and the nucleolus: “In a relationship” or “It’s complicated”? // RNA Biol. 2017. V. 14. № 6. P. 739–751.
Wylie C.C. Nuclear morphology and nucleolar DNA synthesis during meiotic prophase in oocytes of the chick (Gallus domesticus) // Cell Differ. 1972. V. 1. № 5. P. 325–334.