YAP/TAZ signalling pathway in modelling human skin development using induced pluripotent cells

Мұқаба

Дәйексөз келтіру

Толық мәтін

Ашық рұқсат Ашық рұқсат
Рұқсат жабық Рұқсат берілді
Рұқсат жабық Тек жазылушылар үшін

Аннотация

Directed three-dimensional differentiation of induced human pluripotent cells resulted in dermal organoids with hair follicles, keratinising epidermis and a number of other skin derivatives formation. The analysis of gene expression at different stages of dermal organoid development revealed patterns of expression dynamics and co-expression patterns of YAP/TAZ signalling pathway components both in this model of three-dimensional differentiation and in the analysis of data from the differentiation of neural stem progenitor cells in the mesenchymal direction under two-dimensional conditions. Based on these results, we hypothesise that YAP together with TEAD3 regulates the formation of multilayered epidermis and hair follicles, while TAZ is predominantly involved in mesenchyme development and TEAD2 is involved in early neural crest differentiation. The YAP/TAZ signalling cascade is involved in epithelio-mesenchyme interactions in human skin development, as activity of this cascade has been detected in both epidermis and dermis. Thus, in the course of this work, the expression and coexpression patterns of members of the YAP/TAZ signalling cascade were characterised for the first time in the modelling of human facial scalp skin morphogenesis.

Авторлар туралы

M. Pankratova

Koltzov Institute of Developmental Biology of the Russian Academy of Sciences

Email: masha.pankratova25@bk.ru
Vavilova St, 26, Moscow, 119334 Russia

A. Riabinin

Koltzov Institute of Developmental Biology of the Russian Academy of Sciences

Email: andrey951233@mail.ru
Vavilova St, 26, Moscow, 119334 Russia

E. Kalabusheva

Koltzov Institute of Developmental Biology of the Russian Academy of Sciences

Vavilova St, 26, Moscow, 119334 Russia

Z. Starinnov

Koltzov Institute of Developmental Biology of the Russian Academy of Sciences

Vavilova St, 26, Moscow, 119334 Russia

E. Vorotelyak

Koltzov Institute of Developmental Biology of the Russian Academy of Sciences

Vavilova St, 26, Moscow, 119334 Russia

Әдебиет тізімі

  1. Афанасьев Ю.И., Кузнецова С.Л., Юрина Н.А. Гистология, цитология и эмбриология. Москва: Медицина, 2004. 768 P.
  2. Chen D., Jarrell A., Guo C., Lang R., Atit R. Dermal β-catenin activity in response to epidermal Wnt ligands is required for fibroblast proliferation and hair follicle initiation // Development (Cambridge, England). 2012. V. 139. № 8. P. 1522–1533.
  3. Akiyama M., Smith L.T., Yoneda K., Holbrook K.A., Hohl D., Shimizu H. Periderm cells form cornified cell envelope in their regression process during human epidermal development // Journal of Investigative Dermatology. 1999. V. 112. № 6. P. 903–909.
  4. Andl T., Reddy S.T., Gaddapara T., Millar S.E. WNT signals are required for the initiation of hair follicle development // Developmental cell. 2002. V. 2. № 5. P. 643–653.
  5. Ascensión A.M., Fuertes-Álvarez S., Ibañez-Solé O., Izeta A., Araúzo-Bravo M.J. Human dermal fibroblast subpopulations are conserved across single-cell RNA sequencing studies // Journal of Investigative Dermatology. 2021. V. 141. № 7. P. 1735–1744.e35.
  6. Beverdam A., Claxton C., Zhang X., James G., Harvey K.F., Key B. Yap controls stem/progenitor cell proliferation in the mouse postnatal epidermis // The Journal of investigative dermatology. 2013. V. 133. № 6. P. 1497–1505.
  7. Botchkarev V.A., Flores E.R. p53/p63/p73 in the Epidermis in Health and Disease // Cold Spring Harbor Laboratory Press. 2014. V. 4. № 8. P. a015248.
  8. Cadau S., Rosignoli C., Rhetore S., Voegel J., Parenteau-Bareil R., Berthod F. Early stages of hair follicle development: a step by step microarray identity. // European journal of dermatology : EJD. 2013. № April.
  9. Driskell R.R., Giangreco A., Jensen K.B., Mulder K.W., Watt F.M. Sox2-positive dermal papilla cells specify hair follicle type in mammalian epidermis // Development. 2009. V. 136. № 16. P. 2815–2823.
  10. Driskell R.R., Watt F.M. Understanding fibroblast heterogeneity in the skin // Trends in Cell Biology. 2015. V. 25. № 2. P. 92–99.
  11. Elbediwy A., Vincent-Mistiaen Z.I., Spencer-Dene B. et al. Integrin signalling regulates YAP and TAZ to control skin homeostasis // Development (Cambridge, England). 2016. V. 143. № 10. P. 1674-1687.
  12. Fuchs E. Scratching the surface of skin development. Embryonic origins of skin epithelium // Nature. 2007. V. 445. P. 834–42.
  13. Goodnough L.H., Dinuoscio G.J., Atit R.P. Twist1 contributes to cranial bone initiation and dermal condensation by maintaining wnt signaling responsiveness // Developmental Dynamics. 2016. V. 245. № 2. P. 144–156.
  14. He L., Yuan L., Sun Y., et al. Glucocorticoid receptor signaling activates TEAD4 to promote breast cancer progression // Cancer Research. 2019. V. 79. № 17. P. 4399–4411.
  15. Hindley C.J., Condurat A.L., Menon V., Thomas R., Azmitia L.M., Davis J.A., Pruszak J. The Hippo pathway member YAP enhances human neural crest cell fate and migration // Scientific Reports. 2016. V. 6. № March. P. 1–9.
  16. Huh S.H., Närhi K., Lindfors P.H., Häärä O., Yang L., Ornitz D.M., Mikkola M.L. Fgf20 governs formation of primary and secondary dermal condensations in developing hair follicles // Genes & development. 2013. V. 27. № 4. P. 450–458.
  17. Kalabusheva E.P., Shtompel A.S., Rippa A.L., Ulianov S.V., Razin S.V., Vorotelyak E.A. A Kaleidoscope of keratin gene expression and the mosaic of its regulatory mechanisms // International Journal of Molecular Sciences. 2023. V. 24. № 6. P. 5603
  18. Karlsson L., Bondjers C., Betsholtz C. Roles for PDGF-A and sonic hedgehog in development of mesenchymal components of the hair follicle // Development (Cambridge, England). 1999. V. 126. № 12. P. 2611–2621.
  19. Kumar D., Nitzan E., Kalcheim C. YAP promotes neural crest emigration through interactions with BMP and Wnt activities // Cell Communication and Signaling. 2019. V. 17. № 1. P. 1–17.
  20. Kypriotou M., Huber M., Hohl D. The human epidermal differentiation complex: Cornified envelope precursors, S100 proteins and the “fused genes” family // Experimental Dermatology. 2012. V. 21. № 9. P. 643–649.
  21. Lee J., Rabbani C.C., Gao H. et al. Hair-bearing human skin generated entirely from pluripotent stem cells // Nature. 2020. V. 582. № 7812. P. 399–404.
  22. Liu C.Y., Zha Z.Y., Zhou X. et al. The hippo tumor pathway promotes TAZ degradation by phosphorylating a phosphodegron and recruiting the SCFβ-TrCP E3 ligase // Journal of Biological Chemistry. 2010. V. 285. № 48. P. 37159–37169.
  23. Liu F., Lagares D., Choi K.M. et al. Translational research in acute lung injury and pulmonary fibrosis: mechanosignaling through YAP and TAZ drives fibroblast activation and fibrosis // American Journal of Physiology — Lung Cellular and Molecular Physiology. 2015. V. 308. № 4. P. L344.
  24. Liu Y., Wang G., Yang Y., Mei Z., Liang Z., Cui A., Wu T., Liu C.Y., Cui L. Increased TEAD4 expression and nuclear localization in colorectal cancer promote epithelial-mesenchymal transition and metastasis in a YAP-independent manner // Oncogene. 2016. V. 35. № 21. P. 2789–2800.
  25. Mendoza-Reinoso V., Beverdam A. Epidermal YAP activity drives canonical WNT16/β-catenin signaling to promote keratinocyte proliferation in vitro and in the murine skin // Stem Cell Research. 2018. V. 29. P. 15–23.
  26. Moya I.M., Halder G. Hippo–YAP/TAZ signalling in organ regeneration and regenerative medicine // Nature Reviews Molecular Cell Biology. 2019. V. 20. № 4. P. 211–226.
  27. Myung P., Andl T., Atit R. The origins of skin diversity: lessons from dermal fibroblasts // Development (Cambridge). 2022. V. 149. № 23. P. dev200298.
  28. Pankratova M.D., Riabinin A.A., Butova E.A., Selivanovskiy A.V., Morgun E.I., Ulianov S.V., Vorotelyak E.A., Kalabusheva E.P. YAP/TAZ Signalling Controls Epidermal Keratinocyte Fate // International Journal of Molecular Sciences. 2024. V. 25. № 23. P. 12903.
  29. Park S. Hair Follicle Morphogenesis During Embryogenesis, Neogenesis, and Organogenesis // Frontiers in Cell and Developmental Biology. 2022. V. 10. № July. P. 1–8.
  30. Piccolo S., Dupont S., Cordenonsi M. The biology of YAP/TAZ: Hippo signaling and beyond // Physiological Reviews. 2014. V. 94. № 4. P. 1287–1312.
  31. Plouffe S.W., Lin K.C., Moore J.L., Tan F.E., Ma S., Ye Z., Qiu Y., Ren B., Guan K.L. The Hippo pathway effector proteins YAP and TAZ have both distinct and overlapping functions in the cell // Journal of Biological Chemistry. 2018. V. 293. № 28. P. 11230–11240.
  32. Pocaterra A., Romani P., Dupont S. YAP/TAZ functions and their regulation at a glance // Journal of Cell Science. 2020. V. 133. № 2. P. 1–9.
  33. Qin Z., He T., Guo C., Quan T. Age-related downregulation of CCN2 is regulated by cell size in a YAP/TAZ- dependent manner in human dermal fibroblasts: impact on dermal aging // JID innovations : skin science from molecules to population health. 2022. V. 2. № 3. P. 100111.
  34. Quan T., Shao Y., He T., Voorhees J.J., Fisher G.J. Reduced Expression of connective tissue growth factor (CTGF/CCN2) mediates collagen loss in chronologically aged human skin // The Journal of investigative dermatology. 2010. V. 130. № 2. P. 415.
  35. Ramovs V., Janssen H., Fuentes I., et al. Characterization of the epidermal-dermal junction in hiPSC-derived skin organoids // Stem Cell Reports. 2022. V. 17. № 6. P. 1279–1288.
  36. Ren C., Liu Q., Ma Y., Wang A., Yang Y., Wang D. TEAD4 transcriptional regulates SERPINB3/4 and affect crosstalk between keratinocytes and T cells in psoriasis // Immunobiology. 2020. V. 225. № 5. Р. 15206.
  37. Riabinin A., Kalabusheva E., Khrustaleva A. et al. Trajectory of hiPSCs derived neural progenitor cells differentiation into dermal papilla-like cells and their characteristics // Scientific Reports. 2023. V. 13. № 1. P. 1–12.
  38. Rishikaysh P., Dev K., Diaz D., Shaikh Qureshi W.M., Filip S., Mokry J. Signaling involved in hair follicle morphogenesis and development // International Journal of Molecular Sciences. 2014. V. 15. № 1. P. 1647–1670.
  39. Rognoni E., Walko G. The roles of YAP/TAZ and the hippo pathway in healthy and diseased skin // Cells. 2019. V. 8. № 5. Р. 411.
  40. Saint-Jeannet J.-P. Neural Crest induction and differentiation. New York: Springer Science & Business Media, 2006. 248 P.
  41. Schlegelmilch K., Mohseni M., Kirak O. et al. Yap1 acts downstream of α-catenin to control epidermal proliferation // Cell. 2011. V. 144. № 5. P. 782.
  42. Shafiee A., Sun J., Ahmed I.A. et al. Development of physiologically relevant skin organoids from human induced pluripotent stem cells // Small. 2023. V. 2304879. P. 1–15.
  43. Silvis M.R., Kreger B.T., Lien W.H. et al. α-Catenin is a tumor suppressor that controls cell accumulation by regulating the localization and activity of the transcriptional coactivator Yap1 // Science Signaling. 2011. V. 4. № 174. P. ra33.
  44. Soldatov R., Kaucka M., Kastriti M.E. et al. Spatiotemporal structure of cell fate decisions in murine neural crest // Science. 2019. V. 364. № 6444. Р. eaas9536.
  45. Totaro A., Castellan M., Battilana G., Zanconato F., Azzolin L., Giulitti S., Cordenonsi M., Piccolo S. YAP/TAZ link cell mechanics to Notch signalling to control epidermal stem cell fate // Nature Communications. 2017. V. 8. Р. 15206.
  46. Totaro A., Panciera T., Piccolo S. YAP/TAZ upstream signals and downstream responses // Nature Cell Biology. 2019. V. 20. № 8. P. 888–899.
  47. Vincent-Mistiaen Z., Elbediwy A., Vanyai H. et al. YAP drives cutaneous squamous cell carcinoma formation and progression // eLife. 2018. V. 7. P. 1–14.
  48. Walko G., Woodhouse S., Pisco A.O. et al. A genome-wide screen identifies YAP/WBP2 interplay conferring growth advantage on human epidermal stem cells // Nature Communications. 2017. V. 8. P. 14744.
  49. Wang J., Xiao Y., Hsu C.W. et al. Yap and taz play a crucial role in neural crest-derived craniofacial development // Development (Cambridge). 2016. V. 143. № 3. P. 504–515.
  50. Woo J., Suh W. Hair growth regulation by fibroblast growth factor 12 (FGF12) // International Journal of Molecular Sciences. 2022. V. 23. № 16. P. 9467.
  51. Zhang H., Pasolli H.A., Fuchs E. Yes-associated protein (YAP) transcriptional coactivator functions in balancing growth and differentiation in skin // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 2011. V. 108. № 6. P. 2270–2275.

Қосымша файлдар

Қосымша файлдар
Әрекет
1. JATS XML
Жүктеу

© Russian Academy of Sciences, 2025

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».