The Systematic History of the Tribe Laurencieae (Ceramiales, Rhodophyta) and the problems in studying representatives of this Taxon in the Far Eastern Seas of Russia

Texto integral

Данные о таксономическом положении водорослей являются основополагающими при анализе региональных флор и путей их формирования, они необходимы для решения вопросов рационального использования и охраны морских растительных ресурсов. Несмотря на богатую историю фикологических исследований, сведения о таксономическом составе флоры водорослей-макрофитов дальневосточных морей нуждаются в постоянном уточнении. Прежде всего, это связано с появлением новых методов и подходов для выявления филогенетических связей внутри таксонов разного уровня. Проводимая в последние десятилетия ревизия морских макроводорослей с использованием методов молекулярно-генетической систематики привела к кардинальным изменениям как на уровне классов, порядков и семейств, так и на уровне родов и видов; описаны новые таксоны, сведены в синонимы уже существующие названия. Флора водорослей дальневосточных морей России долгое время оставалась за рамками таких исследований, в результате чего возникло много вопросов по видовому разнообразию и таксономии макроводорослей в этом регионе.

Rhodophyta – это наиболее богатая видами группа морских макроводорослей. В дальневосточных морях они составляют более 50% от всех видов флоры. Поэтому в дальневосточном регионе ревизия этой группы с использованием современных методов и приведение их таксономического состава в соответствие с современными воззрениями являются актуальными.

Преобразования произошли практически во всех надвидовых и надродовых таксонах красных водорослей. В последние годы была пересмотрена систематика семейства Rhodomelaceae порядка Ceramiales (Garbary, Harper, 1998; Martin-Lescanne et al., 2010; Cassano et al., 2012 и др.). В этом семействе по числу видов триба Laurencieae занимает второе место (222 вида), немного уступая трибе Polysiphonieae (225 видов) (Guiry, Guiry, 2023). Ревизия трибы Laurencieae позволила в значительной степени пересмотреть таксономическую принадлежность многих видов и описать новые роды (Garbary, Harper, 1998; Nam, 2007; Cassano et al., 2012; Rousseau et al., 2017). Однако анализ водорослей из российского прибрежья до сих пор не проводился, в связи с чем возникла необходимость ревизии представителей лауренциевых водорослей в дальневосточных морях России для уточнения видового и таксономического состава этой группы. Представленный в настоящей работе анализ современного состояния исследований трибы и таксономических воззрений на ее объем и филогенетические отношения внутри нее предваряет проведение ревизии. Рассматривая преобразования, проведенные в таксономии трибы Laurencieaee на протяжении полутора столетий, мы выявили основные таксономические проблемы, для решения которых требуется молекулярно-генетический анализ образцов из российского прибрежья Тихого океана.

Объяснение встречающихся в тексте научных терминов приведено в разделе “Словарь”.

Триба Laurencieae

Триба Laurencieae F. Schmitz, 1889 объединяет группу красных водорослей семейства Rhodomelaceae порядка Ceramiales с бородавчатыми или прямостоячими радиально или двусторонне разветвленными слоевищами, с двумя или четырьмя перицентральными клетками в осевом сегменте (рис. 1а, 1б), хорошо различимыми только у верхушек ветвей, и с апикальными углублениями на концах ветвей, в которых формируются трихобласты (Womersley, 2003) (рис. 1в, 1г). Представители трибы растут от верхней литорали до сублиторали, поселяясь преимущественно на скалистых и каменистых грунтах, на створках моллюсков, а также на других водорослях как эпифиты или паразиты (Janczewskia spp.). Большинство видов распространено в тропиках и субтропиках, к умеренным широтам их число значительно сокращается (Перестенко, 1994; Guiry, Guiry, 2023).

 

Рис. 1. Морфологические и анатомические признаки некоторых представителей трибы Laurencieae: две перицентральные клетки в осевом сегменте у Chondrophycus sp. (a); четыре перицентральные клетки в осевом сегменте у L. saito (б); стерильный трихобласт (в); апикальное углубление с трихобластом (г); линзовидные утолщения в клеточных стенках медуллярных клеток у L. nipponica (д); выступающие клетки коры на терминальных веточках у L. nipponica (е); мужское растение L. nipponica со сперматангиальными стихидиями (ж); вторичные поровые связи между клетками коры у L. saito (з); молодой тетраспорангий L. saito (и). Условные обозначения: ас – осевая клетка, ad – апикальная ямка, cs – “corps en serise”, pc – перицентральная клетка, t – тетраспорангий, tr – трихобласт

 

Представители трибы Laurencieae имеют большое экологическое значение. Они служат убежищем и пищей для различных морских животных, а также являются хозяевами паразитических водорослей. Виды Laurencia часто занимают доминирующее положение в сообществах (Перестенко, 1980) и могут быть одним из главных компонентов, образующих водорослевой торф в тропических широтах (Tseng, 1943; Hay, 1981).

В Юго-Восточной Азии многие представители лауренциевых водорослей традиционно используются в пищу (Zanaveld, 1959; Saito, 1967; Hoppe, 1969; Ericson, 1983; Lajili et al., 2016), из них готовят салаты, супы, добавляют в качестве приправы, которая придает перечный вкус блюдам из сырой рыбы и печени (Титлянов, Титлянова, 2012; Saito, 1967; Abbott, 1984). В народной медицине эти водоросли применяют для лечения желудочных заболеваний (Hoppe, 1982; Ericson, 1983; Vairappan, 2003). Биологические свойства представителей трибы связывают с их химическим составом, в первую очередь с наличием значительного количества октадиеновой кислоты (до 50% от суммы жирных кислот) и галогенированных терпеноидов (Fenical, 1975; Young et al., 1980; Manilal et al., 2011). Из водорослей рода Laurencia выделено более 250 химических соединений; 4 основных класса образуют секвитерпеноиды, дитерпеноиды, тритерпеноиды и ацетиленовые нетерпеноиды, многие из которых содержат бром и хлор (Howard, Fenical, 1978; Young et al., 1980; Shaaban et al., 2021). Эти соединения проявляют антиоксидантную, антигельминтную, противомикробную, противовирусную, противовоспалительную и противоопухолевую активность (Hoppe, 1982; Ericson, 1983; Kurihara, 2007; Lajili et al., 2016; Al-Enazi et al., 2018; Shaaban et al., 2021). Уникальный набор терпеноидов часто является ключом к таксономии трибы. Считается, что среди химических соединений, образуемых каждым видом Laurencia, по крайней мере, одно является видоспецифичным (Fenical, Norris, 1975). Из представителей рода Laurencia также выделены фикоколлоиды, которые представляют собой агар- и каррагинанподобные полисахариды (Bowker, Turvey, 1968; Mshigeni, Nzalalila, 1977; Hoppe, 1982; Zablackis, McDermid, 1988; Ghannam et al., 2018).

Триба Laurencieae – сложная в таксономическом, химическом и экологическом отношении группа, которая нуждается в ревизии (McDernid, 1998). Более 200 лет эти водоросли были предметом многочисленных исследований, которые привели к значительным изменениям в их систематике: выделены и описаны новые таксоны, разделены существующие роды, некоторые названия сведены в синонимы. Наиболее значимые преобразования, начавшиеся в конце XX – начале XXI века, связаны с применением в фикологических исследованиях методов молекулярно-генетической систематики. В настоящее время в трибе Laurencieae насчитывается 10 родов и 222 признанных вида (Guiry, Guiry, 2023): Chondrophycus (J. Tokida & Y. Saito) Garbary & J.T. Harper 1998 (14 видов), Corynecladia J. Agardh 1876 (3 вида), Janczewskia Solms-Laubach 1877 (8 видов), Laurencia J.V. Lamouroux 1813 (135 видов), Laurenciella V. Cassano, Gil-Rodríguez, Sentíes, Díaz-Larrea, M.C. Oliveira & M.T. Fujii 2012 (3 вида), Ohelopapa F. Rousseau, Martin-Lescanne, Payri & L. Le Gall 2017 (1 вид), Osmundea Stackhouse 1809 (24 вида), Palisada K.W. Nam 2007 (26 видов), Rodriguezella F. Schmitz 1895 (7 видов) и Yuzurua (K.W. Nam) Martin-Lescanne 2010 (2 вида).

История систематики трибы Laurencieae

Самый крупный род трибы ‒ Laurencia описан Ламуру в 1813 г. (Lamouroux, 1813), в его состав вошли всего 8 видов. Родовое название исследователь дал в честь своего друга Луи Жана де ла Лоренси (Louis Jean de la Laurenciae), морского офицера и любителя естественных наук. Первоначальное описание рода очень скудное, единственный важный признак – присутствие цистокарпов на концах ветвей и веточек. Незадолго до этого был описан род Osmundea c типовым видом O. expansa (Stackhouse, 1809), а немного позже – род Pinnatifida Stackhouse с типовым видом P. vulgaris (Stackhouse, 1816). Впоследствии оба названия были упразднены как поздний (Pinnatifida) и ранний, но отвергнутый (Osmundea) синонимы Laurencia. К концу XVIII века описаны еще два рода: Janczewskia, который объединил водоросли с маленькими бородавчатыми талломами, паразитирующими на близкородственных видах Laurencia, Chondria и Osmundea, и род Rodriguezella с прямостоячими слоевищами и многолетней цилиндрической базальной частью, ежегодно дающей хорошо развитые листовидные образования, в коровом слое которых развиваются тетраспорангии (Solms-Laubach, 1877; Rodríguez y Femenías, 1895).

С момента описания род Laurencia претерпел значительные преобразования. Таксономия рода в течение многих лет основывалась на внешней морфологии (Furnari, Serio, 1993), но уже в 1876 г. анатомические и морфологические исследования показали, что в его состав входят виды, обладающие значительными отличиями (Agardh, 1876). По характеру ветвления и типу таллома (плоский или цилиндрический) род было предложено разделить на четыре секции Filiformis, Papillosae, Obtusae и Pinnatifidae (Agardh, 1876). Типовым видом рода Шмитц (Schmitz, 1889) назначил L. obtusa (Hudson) J.V. Lamouroux 1813.

Ямада (Yamada, 1931) разделил род Laurencia на секции, отличные от секций Агарда (Agardh, 1876). В основу диагностических характеристик этих секций легли различия в форме клеток коры на поперечном срезе и присутствие или отсутствие линзовидных утолщений (рис. 1д) в клеточных стенках медуллярных клеток. В выделенную секцию Palisadae были помещены виды, почти всегда имеющие цилиндрические талломы и радиально вытянутые, палисадно расположенные на поперечных срезах коровые клетки. В секцию Pinnatifidae вошли виды с уплощенными талломами, не имеющие палисадно расположенных клеток и линзовидных утолщений в клеточных стенках медуллярных клеток. К секции Forsterianae отнесены виды с цилиндрическими или со слегка сжатыми талломами без палисадных клеток, но имеющие в большом количестве линзовидные утолщения; и к секции Cartilagineae – виды с обоими типами талломов, без палисадно расположенных клеток, с очень редкими линзовидными утолщениями или без них. Для различия видов дополнительно использовали такие признаки, как выступающие клетки коры на терминальных концах веточек (рис. 1е), простые или сложные стихидиальные веточки (рис. 1ж), а также наличие или отсутствие отчетливой главной оси, ветвление, текстура, цвет и др. (Yamada, 1931).

Ревизия секций Ямады, проведенная позднее, показала, что предложенная система не является совершенной, т.к. несмотря на общность основных признаков, положенных в основу объединения видов в секции, некоторые виды можно было разместить в других секциях (Saito, 1967). Например, у L. pinnatifida (Hudson) J.V. Lamouroux 1813, обладающего уплощенным талломом, характерным для секции Pinnatifidae, присутствуют линзовидные утолщения, типичные для представителей секции Forsterianae. Сайто также разделил виды из прибрежья Японии на 2 группы, отметив, что вторичные поровые связи между клетками коры (рис. 1з) могут иметь систематическое значение, и группа, не имеющая их, является более примитивной. Кроме того, тщательно изучив развитие тетраспорангиев Laurencia, он заключил, что тетраспорангии образуются абаксиально из молодой перицентральной клетки (рис. 1и) в апикальном углублении (Saito, 1967), а не из клеток коры, как считалось ранее (Kylin, 1923). Было установлено, что фертильная перицентральная клетка сначала отсекает инициальную клетку спорангия и покровную клетку, а затем, по мере роста тканей, перицентральная клетка становится удлиненной и нитевидной (Saito, 1967). Сайто также выделил два типа расположения тетраспорангиев (рис. 2а, 2б): параллельно центральной оси (“parallel-type”) и перпендикулярно центральной оси (“right-type”) (Saito, 1967). На основании этих данных он предложил разделить род Laurencia на 2 подрода: Laurencia, для которого характерны наличие вторичных поровых связей в коровых клетках и параллельное расположение тетраспорангиев, и Chondrophycus, у которого отсутствуют вторичные поровые связи, а тетраспорангии расположены под прямым углом (перпендикулярно). Для разделения подродов на секции Сайто использовал систему Ямады (Yamada, 1931). В подрод Laurencia были включены секции Laurencia, Forsterianae и Pinnatifidae, в подрод Chondrophycus – секции Chondrophycus и Palisadae (Saito, 1967).

 

Рис. 2. Морфологические различия некоторых представителей трибы Laurencieae: схематический рисунок, показывающий параллельное (а) и перпендикулярное (б) расположение тетраспорангиев; “corps en serise” в клетках коры (в) и в трихобластах (г) у L. nipponica; схематический рисунок филаментного (д) и трихобластного (е) типов развития сперматангиев; сперматангиальные трихобласты Chondrophycus sp. (ж) и их схематический рисунок (з); сперматангиальные трихобласты L. saito (и) и их схематический рисунок (к). Условные обозначения: ac – осевые клетки, bc – базальная клетка трихобласта, cs – “corps en serise”, ec – эпидермальная клетка, fb – фертильная ветвь, s – сперматангии, sb – стерильная ветвь, sp – стерильная часть трихобласта, sbc – супрабазальная клетка трихобласта, t – тетраспорангий, tsc – терминальная стерильная клетка

 

Дальнейшие исследования показали, что не все известные виды рода Laurencia подходят под эту систему (Saito, 1969). Шесть видов из прибрежья Калифорнии отличались уникальным набором признаков – параллельным расположением тетраспорангиев, характерным для подрода Laurencia, и отсутствием вторичных поровых связей в коре, как у представителей подрода Chondrophycus. Кроме того, у этих видов обнаружены глубокие карманообразные боковые, а не верхушечные (как у Laurencia и Chondrophycus) зачатки сперматангиальных концептакулов, а инициальные клетки тетраспорангиев образуются адаксиально от перицентральной клетки, а не абаксиально. Было предложено объединить эти виды в отдельную группу Spectabilis, которая, по мнению Сайто, должна иметь статус подрода (Saito, 1969).

Спустя несколько лет из секции Pinnatifidae в подроде Laurencia для водорослей с уплощенными, ветвящимися в одной плоскости талломами была выделена новая секция Planae; у ее представителей тетраспорангии располагались адаксиально, а у водорослей секции Pinnatifidae – абаксиально (Saito, Womersley, 1974). В подроде Chondrophycus была установлена еще одна секция – Articulatae, которая объединила виды с членистыми цилиндрическими хрящеватыми талломами и линзовидными утолщениями в медуллярных клетках (Zhang, Xia, 1985).

Неоднократно подчеркивалось, что для видов подрода Laurencia характерна морфологическая и анатомическая изменчивость в зависимости от возраста и условий обитания, что делает их определение весьма затруднительным. Криб (Cribb, 1958) указывал на значительную внутривидовую изменчивость выступающих клеток коры, ветвления, наличия линзовидных утолщений в клетках сердцевины и вторичных поровых связей в коре. Он отверг большинство признаков, имеющих ограниченную таксономическую ценность, за исключением характера прикрепления таллома, размера и формы клеток коры. Другие исследователи (Saito, Womersley, 1974) также признали изменчивость линзовидных утолщений и заявили, что нецелесообразно выделять секцию Forsterianae по этой особенности. В результате для рода осталось очень мало синапоморфных диагностических признаков, которые можно было бы применить ко всем видам. МакДермид (McDermid, 1988) предположила, что наличие глобулярных включений (“corps en serise”) внутри клеток коры и в трихобластах (рис. 2в, 2г) может быть таксономически ценным признаком. Эти включения наблюдаются, главным образом, у представителей подрода Laurencia (Bodard, 1968; Young et al., 1980; Saito, 1982; McDermid, 1988). Недостатком данного признака являлось то, что “corps en serise” не сохранялись в высушенных образцах (McDermid, 1988), а у некоторых экземпляров исчезали через несколько часов после сбора (собственное наблюдение).

В начале 1990-х гг. установлено, что происхождение и развитие сперматангиев и тетраспорангиев у L. pinnatifida, L. osmundea (S.G. Gmelin) Maggs & Hammersand 1993 и ряда других видов значительно отличается от такового у типового вида подрода Laurencia (L. obtusa) и у типового вида подрода Chondrophycus (L. cartilaginea Yamada 1931) (Nam et al., 1994). На основании этого предложено восстановить род Osmundea для водорослей, у которых сперматангиальные ветви развиваются непосредственно из апикальных и эпидермальных клеток по филаментному (рис. 2д), а не по трихобластному (рис. 2е) типу, как у Laurencia и Chondrophycus, и тетраспорангии образуются от случайных клеток коры (Nam et al., 1994). Название Pinnatifida не использовали в качестве родового, так как оно является поздним синонимом названия Laurencia.

Филогенетические связи комплекса Laurencia до 90-х годов XX века изучались в основном с точки зрения анатомии и развития. Применение морфологической кладистики для внутриродовой систематики Laurencia позволило пересмотреть структуру рода (Garbary, Harper, 1998). Подроды Laurencia и Chondrophycus были подняты до ранга рода, для них и рода Osmundea приведены расширенные описания, включавшие в качестве диагностических признаков наличие вторичных поровых связей и “corps en serise”. Род Osmundea характеризовался наличием двух перицентральных клеток в вегетативных осях, развитием сперматангиев по филаментному типу, образованием тетраспорангиев из случайных клеток наружного корового слоя и их параллельным расположением, а также отсутствием “corps en serise” в эпидермальных клетках. Род Chondrophycus объединил виды с двумя перицентральными клетками, развитием сперматангиев по трихобластному типу, происхождением тетраспорангиев от перицентральных клеток и их расположением перпендикулярно оси, отсутствием вторичных поровых связей между наружными кортикальными клетками у большинства видов, а также отсутствием “corps en serise”. Диагностическими признаками рода Laurencia стали 4 перицентральные клетки, наличие вторичных поровых связей в коре, развитие сперматангиев по трихобластному типу, происхождение тетраспорангиев от перицентральных клеток и их параллельное расположение, а также наличие “corps en serise” в эпидермальных клетках (Garbary, Harper, 1998).

Однако и эти диагностические признаки нуждались в дальнейшем пересмотре, так как внутри родов одновременно встречались пересекающиеся комбинации признаков, а именно, наличие или отсутствие вторичных поровых связей между эпидермальными клетками, оба типа расположения тетраспорангиев, наличие или отсутствие в коровых клетках “corps en serise” и, возможно, характер ветвления (Nam, Sohl, 1994; Nam, 1999).

На основании присутствия или отсутствия вторичных поровых связей, происхождения тетраспорангиев и количества стерильных перицентральных клеток в тетраспорангиальной оси было предложено разделить род Chodrophycus на 4 подрода (Nam, 1999): 1) Chodrophycus – его представители обладают основными признаками рода, тетраспорангии расположены перпендикулярно центральной оси (“right-type”); 2) Kangjaewonia – обладают основными признаками рода, тетраспорангии расположены параллельно центральной оси (“parallel-type”); 3) Palisada – обладают основными признаками рода, имеют одну стерильную перицентральную клетку в тетраспорангиальной оси (в отличие от представителей подродов Chondrophycus и Kangjaewonia, имеющих две клетки), тетраспорангии расположены перпендикулярно к центральной оси. Этот подрод предложено разделить на две секции: Palisadae (с палисадным рядом эпидермальных клеток в поперечном сечении) и Papillosae (нет палисадного ряда); 4) Yuzurua – имеют вторичные поровые связи между наружными клетками коры (в отличие от других представителей рода Chondrophycus) и одну стерильную перицентральную клетку в тетраспорангиальном осевом сегменте, тетраспорангии расположены перпендикулярно к центральной оси. Этот подрод также разделен на секции: Yuzurua (выступающие клетки коры около верхушек веточек отсутствуют) и Parvipapillatae (выступающие клетки коры присутствуют).

В 2006 г. на основании морфологического кладистического анализа показано, что роды Chondrophycus и Laurencia в понимании Нама (Nam, 1999) не являются монофилетичными. Один из видов рода Laurencia – L. clavata Sonder 1953 (эндемик Австралии) – был дистантен от всех других представителей рода и занимал базальное положение на филогенетическом дереве (Nam, Choi, 2001; Nam, 2006). Высказано предположение, что L. clavata может быть связующим видом между Laurencia и Chondria, поскольку имеет общие черты с представителями обоих родов (Nam, 2006). Предложено для этого вида восстановить род Corynecladia, для которого C. clavata (Sonder) J. Agardh является типовым видом (Agardh, 1876). В проведенном Намом (Nam, 1999) анализе представители рода Chondrophycus разделялись на две отчетливые морфологические группы: группа ‘C. cartilaginea’ объединяла представителей подродов Kangjaewonia и Chondrophycus; группа ‘C. palisada’ включала подроды Yuzurua и Palisada. Эти группы отличались друг от друга положением первой перицентральной клетки относительно трихобласта, наличием или отсутствием фертильности у вторых перицентральных клеток и количеством стерильных перицентральных клеток в тетраспорангиальной оси. Было предложено разделить род Chondrophycus на два рода: Chondrophycus и Palisada (Nam, 2006). К последнему были отнесены виды, у которых первая перицентральная клетка расположена под трихобластом, а не сбоку, и тетраспорангиальные оси с одной стерильной перицентральной клеткой, а не с двумя. К сожалению, название Palisada не было оформлено в соответствии с Кодексом номенклатуры и не сопровождалось латинским диагнозом (Nam, 2006). Это было сделано в следующем году (Nam, 2007).

Более поздние филогенетические исследования, проведенные на основании молекулярно-генетических данных, подтвердили самостоятельность рода Osmundea (Abe et al., 2006; Fujii et al., 2006; Martin-Lescanne et al., 2010). Роды Laurencia и Palisada (как Chondrophycus) были признаны неоднородными (Abe et al., 2006; Martin-Lescanne et al., 2010), а подрод Yuzurua (см. Nam, 1999) возведен в ранг рода (Martin-Lescanne et al., 2010). Из рода Laurencia был выделен род Laurenciella (см.: Cassano et al., 2012), по морфологическим признакам не отличимый от рода Laurencia; определить его родовую принадлежность можно только с помощью молекулярно-генетического анализа. В 2017 г. L. flexilis Setchell 1926 выделен в самостоятельный монотипичный род – Ohelopapa (см. Rousseau et al., 2017). Этот род характеризуется четырьмя перицентральными клетками в каждом вегетативном осевом сегменте, но в отличие от рода Laurencia у него отсутствуют “corps en serise” и вторичные поровые связи в коре.

В настоящее время все роды, образованные от рода Laurencia – Chondrophycus, Osmundea, Yuzurua, Palisada, Corynecladia, Laurenciella и Ohelopapa, объединяют в комплекс Laurencia, включающий около 200 видов. Диагностические признаки родов комплекса Laurencia в современной трактовке обобщены в табл. 1.

 

Таблица 1. Диагностические признаки, используемые для идентификации родов комплекса Laurencia

Признаки	Род / типовой вид рода
	Chondrophycus / C. cartilagineus	Corynecladia / C. clavata	Laurencia / L. obtusa	Laurenciella / L. marilzae	Ohelopapa / O. flexilis	Osmundea / O. osmunda	Palisada / P. robusta	Yuzurua / Y. poiteaui
Количество ПК в осевом сегменте	2	4	4	4	4	2	2	2
Положение первой ПК относительно трихобласта	боковое	под БК трихобласта	под БК трихобласта	под БК трихобласта	нет данных	ПК по обе стороны от БК трихобласта	под БК трихобласта	нет данных
Вторичные поровые связи	‒ / + (только у C. planiparvus)	+	+	+	‒	‒	‒/+ (только у P. parvipapillata)	+
“Corps en serise”	‒	нет данных	+	+	‒	‒	‒	‒
Линзовидные утолщения	‒/+	+	+/‒	+/‒	‒	+/‒	‒	‒
Выступающие клетки коры	+/-	нет данных	+/‒	нет данных	‒	нет данных	‒/+(только у P. parvipapillata)	нет данных
Палисадный ряд клеток	‒	‒	‒	‒	‒	‒	+	‒
Тип развития сперматангиев	трихобластный	трихобластный	трихобластный	трихобластный	трихобластный	филаментный	трихобластный	трихобластный
Образование сперматангиальных ветвей	с 2-х сторон на СБК (остаются частично стерильными)	от одной из 2-х латералей на СБК	от одной из 2-х латералей на СБК	от одной из 2-х латералей на СБК	нет данных	от апикальных и эпидермальных клеток	от одной из 2-х латералей на СБК	нет данных
Происхождение тетраспорангиев	из дополнительных ПК	из определенных ПК	из определенных ПК	из определенных ПК	из определенных ПК	из случайных клеток коры	из 1 или 2-х ПК на тетраспорангиальной оси	нет данных
Расположение тетраспорангиев	ПР (ПАР только у C. kangjaewonii)	ПАР	ПАР	ПАР	нет данных	ПАР	ПР	ПР
Количество стерильных ПК в тетраспорангиальной оси	2	нет данных	2‒3	нет данных	нет данных	нет данных	1	1
Наличие фертильности у вторых ПК	‒	нет данных	‒	нет данных	нет данных	нет данных	+	+
Количество ПК у прокарп-несущего сегмента	5	5	5	5	нет данных	5‒6	4‒5	5
Образование АК	задерживается	нет данных	нормальное	нет данных	нет данных	нормальное	нормальное	нет данных
Литература	Nam, 2011	Cassano et al., 2012	Nam, 2011	Cassano et al., 2012	Masuda et al., 1999, 2006	Nam, 1994; Nam et al., 2000	Nam, 2007, 2011	Martin-Lescanne et al., 2010; Sentíes et al., 2015

Примечание. “+” – признак присутсвует, “–“ – признак отсутствует, ПК – перицентральная клетка, АК – ауксилярная клетка, СБК – супрабазальная клетка трихобласта, БК – базальная клетка, ПР – перпендикулярное расположение тетраспорангиев относительно оси, ПАР – параллельное расположение тетраспорангиев.

 

Род Janczewskia трибы Laurencieae в своей истории также подвергался таксономическим преобразованиям. До недавнего времени на основании развития выростов таллома его делили на секции Eujanczewskia (бородавчатый таллом без свободных выростов), Heterojanczewskia (бородавчатый таллом с простыми свободными выростами) и Stipitijanczewskia (с хорошо развитыми ветвящимися выростами без базального узелка “бородавки”) (Setchell, 1914; Chang, Xia, 1978). Недавно предложено секцию Heterojanczewskia повысить до родового уровня на основании того, что анатомическое строение и репродуктивные структуры представителей этой секции совпадают с признаками водоросли-хозяина из рода Osmundea. У тех и у других центральная вегетативная ось с двумя перицентральными клетками, развитие сперматангиев по филаментному типу (обычно в апикальном урноподобном углублении), тетраспорангии образуются от случайных эпидермальных клеток, что отличает их от представителей Eujanczewskia, которые анатомически близки Laurencia (Nam, 2022a, 2022b).

Современные проблемы исследования лауренциевых водорослей дальневосточных морей

В морях Дальнего Востока России представители трибы Laurencieae немногочисленны. Здесь встречаются виды родов Janсzewskia и Laurencia (Перестенко, 1994; Евсеева, 2007; Клочкова, Клочкова, 2018; Скрипцова, 2019; Kozhenkova, 2020). Из рода Janczewskia в дальневосточных морях зарегистрирован только вид J. morimotoi Solms-Laubach 1877, который часто можно встретить на слоевищах Laurencia nipponica Yamada 1931. Из представителей рода Laurencia в разное время здесь отмечены L. nipponica, L. pinnata Yamada 1931, L. saitoi Perestenko 1980 (Перестенко, 1994), L. okamurai Yamada 1931 (Перестенко, 1968; Суховеева, 1969) и L. glandulifera (Kützing) Kützing 1849 (см. Nagai, 1941). Однако встречаемость двух последних видов в российских водах признана ошибочной (Перестенко, 1980; Saito, 1985).

Вид L. nipponica, описанный из прибрежья Японии (Yamada, 1931), проявляет все признаки, характерные для Laurencia, и его принадлежность к этому роду не вызывает сомнения. Однако для подтверждения сведений о распространении этого вида необходимо получить генетические данные для его российских популяций.

Вид L. nipponica массовый, образует плотные пояса на вертикальных стенках скал, небольшие самостоятельные поселения или смешанные заросли (Перестенко, 1980, 1994; Дзизюров и др., 2008; Белоус и др., 2013). На российском Дальнем Востоке L. nipponica в Японском море встречается в зал. Петра Великого (Перестенко, 1980, 1994; Коженкова, 2008; Белоус и др., 2013); в Охотском море – на южном и восточном побережье о-ва Сахалин (Tokida, 1954) и на Курильских островах (о-ва Кунашир и Итуруп) (Nagai, 1941). У берегов Приморья L. nipponica формирует две экологические формы: литоральную и сублиторальную. Сублиторальная форма входит в состав ассоциаций с доминированием Sargassum, Phyllospadix и Zostera и имеет типичную для вида морфологию (Перестенко, 1980). Литоральная форма образует характерную для открытых прибойных участков ассоциацию и отличается от сублиторальной формы дернинным ростом, меньшими размерами, хорошо выраженным осевым побегом, а также сильно укороченными и тесно сближенными ветвями; линзовидные утолщения отсутствуют или очень редки (Перестенко, 1980). Вопрос, является ли литоральная форма экоморфой, или ее специфическая морфология генетически детерминирована, нуждается в прояснении.

Остальные виды рода Laurencia достаточно редки и массовых поселений не образуют. Вид L. saitoi описан из прибрежья России (о-в Фуругельма, зал. Петра Великого, Японское море) и от L. nipponica отличается отсутствием столонообразных выростов (ризомов) и линзовидных утолщений клеточных стенок в сердцевине (Перестенко, 1980). Набор диагностических признаков позволяет с уверенностью поместить этот вид в род Laurencia в современной трактовке. На российском Дальнем Востоке L. saitoi помимо зал. Петра Великого встречается у берегов среднего Приморья (Kozhenkova, 2020). Этот вид также распространен в Японии (Masuda, Abe, 1993) и Китае (Xia, 2011). Недавно в базах BOLDSystem (http://www.boldsystems.org) и GenBank (www.ncbi.nlm.nih.gov) размещены данные о нуклеотидных последовательностях L. saitoi из прибрежья Калифорнии (HQ544207; HQ544222, KM254876), которые расширили ареал вида. Поскольку типовым местообитанием вида является зал. Петра Великого, необходимо получение генетических данных топотипов для ответа на вопрос о распространении L. saitoi у берегов Северной Америки.

Наши недавние исследования живого и гербарного материала L. pinnata из разных бухт зал. Петра Великого позволили усомниться, что этот вид обитает в наших водах. На обследованных многочисленных живых образцах мы не обнаружили характерных для рода Laurencia “corps en serise” и вторичных поровых связей в коре. Особенности развития сперматангиев позволяют отнести наши образцы к роду Chondrophycus (рис. 2ж–к). До получения генетических данных и данных о развитии и расположении тетраспорангиев мы воздерживаемся от публикации этой находки. В настоящее время встречаемость L. pinnata в дальневосточных морях остается под вопросом.

Таким образом, встречаемость и видовая принадлежность представителей трибы Laurencieae в дальневосточных морях России нуждаются в уточнении с использованием морфологических и молекулярно-генетических методов.

СЛОВАРЬ

Вторичные поровые связи (“secondary pit connection”) – клеточные соединения, которые образуются между не родственными клетками. У рода Laurencia клеточные соединения хорошо заметны в веточках на продольном срезе и даже с поверхности таллома, но очень трудно различимы в главных ветвях (рис. 1з).

Выступающие клетки коры (“projecting cells”) – прозрачные выступающие над поверхностью клетки на верхушках конечных веточек (рис. 1е).

“Corps en serise” (или “cherry bodies” по: Feldmann, Feldmann, 1950) – внутриклеточные светопреломляющие глобулярные включения в клетках коры и в трихобластах (рис. 2в, 2г). Встречаются только у родов Laurencia и Laurenciella.

Линзовидные утолщения – двояковыпуклые светопреломляющие утолщения в клеточных стенках медуллярных клеток; обычно обильны в разветвлениях таллома и у основания цистокарпа (рис. 1д).

Параллельный тип расположения тетраспорангиев (“parallel-type”) – тетраспорангии формируются параллельно центральной оси (рис. 2а).

Перпендикулярный тип расположения тетраспорангиев (“right angle-type”) – тетраспорангии формируются под прямым углом к центральной оси (рис. 2б).

Стихидии – вздутые специализированные ветви, в которых развиваются органы бесполого (тетраспорангиальные стихидии) или полового (сперматангиальные стихидии) размножения (рис. 1ж).

Трихобластный тип развития сперматангиальных ветвей (“trichoblast type”) – сперматангиальные ветви развиваются от перицентральных клеток (у всех представителей комплекса Laurencia, кроме Osmundea spp.) (рис. 2e).

Трихобласты – однорядные, неразветвленные или разветвленные, бесцветные или слабоокрашенные нити ограниченного роста. Различают стерильные (рис. 1в, 1г) и фертильные трихобласты; на последних образуются сперматангии (рис. 2г–к).

Филаментный тип развития сперматангиальных ветвей (“filament type”) – сперматангиальные ветви развиваются от апикальных и эпидермальных клеток (только у Osmundea spp.) (рис. 2д).

ФИНАНСИРОВАНИЕ РАБОТЫ

Данная работа финансировалась за счет средств бюджета Национального научного центра морской биологии им. А.В. Жирмунского ДВО РАН. Никаких дополнительных грантов на проведение или руководство данным конкретным исследованием получено не было.

СОБЛЮДЕНИЕ ЭТИЧЕСКИХ СТАНДАРТОВ

Настоящая статья не содержит описания каких-либо исследований с использованием людей и животных в качестве объектов.

КОНФЛИКТ ИНТЕРЕСОВ

Авторы данной работы заявляют, что у них нет конфликта интересов.

Sobre autores

O. Belous

Zhirmunsky National Scientific Center of Marine Biology, Far Eastern Branch, Russian Academy of Sciences

Autor responsável pela correspondência
Email: ksu_bio@mail.ru
ORCID ID: 0000-0001-5540-8044
Rússia, Vladivostok

A. Skriptsova

Zhirmunsky National Scientific Center of Marine Biology, Far Eastern Branch, Russian Academy of Sciences

Email: ksu_bio@mail.ru
ORCID ID: 0000-0001-5943-4522
Rússia, Vladivostok

Bibliografia

Arquivos suplementares