Eight-Week Aerobic Training Activates Extracellular Matrix Biogenesis in Human Skeletal Muscle

E. M. Lednev; Леднев Е. М.; E. A. Lysenko; Лысенко Е. А.; V. G. Zgoda; Згода В. Г.; G. R. Gazizova; Газизова Г. Р.; E. I. Shagimardanova; Шагимарданова Е. И.; P. A. Makhnovskii; Махновский П. А.; O. L. Vinogradova; Виноградова О. Л.; V. E. Dubrov; Дубров В. Э.; D. V. Popov; Попов Д. В.

doi:10.31857/S013116462210023X

Восьминедельная аэробная тренировка активирует биогенез внеклеточного матрикса в скелетной мышце человека

Авторы: Леднев Е.М.¹, Лысенко Е.А.¹, Згода В.Г.², Газизова Г.Р.³, Шагимарданова Е.И.³, Махновский П.А.¹, Виноградова О.Л.¹^,4, Дубров В.Э.⁴, Попов Д.В.¹^,4
Учреждения:
1. ФГБУН ГНЦ РФ – Институт медико-биологических проблем РАН
2. ФГБНУ Научно-исследовательский институт биомедицинской химии имени В.Н. Ореховича
3. Казанский государственный университет
4. Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова
Выпуск: Том 49, № 2 (2023)
Страницы: 44-53
Раздел: Статьи
URL: https://bakhtiniada.ru/0131-1646/article/view/139803
DOI: https://doi.org/10.31857/S013116462210023X
EDN: https://elibrary.ru/MJQLSU
ID: 139803

Цитировать

Полный текст

Аннотация
Об авторах
Список литературы
Дополнительные файлы
Статистика

Аннотация

Целью работы было исследование влияния 8-недельных аэробных тренировок умеренной интенсивности без ударных воздействий на активацию экспрессии генов внеклеточного матрикса (ВКМ) в скелетной мышце. Механические ударные воздействия активируют биогенез ВКМ в скелетной мышце, поэтому в исследовании были использованы аэробные физические упражнения на велоэргометре, включающие только концентрические сокращения мышц. У семи молодых нетренированных мужчин были взяты пробы из m. vastus lateralis до и после 8-недельных аэробных тренировок. В пробах оценивали изменения транскриптома (РНК секвенирование) и протеома (панорамный количественный масс-спектрометрический анализ); белки, ассоциированные с ВКМ (объединенные общим термином “матрисом”), определяли по базе данных MatrisomeDB. После тренировки было обнаружено изменение (главным образом увеличение) содержания 14 белков ВКМ и 134 мРНК белков ВКМ. Наибольший прирост содержания белков найден для коллагенов 1 и 3 типа (1.7 и 2.2 раза, соответственно) – основные белки ВКМ скелетной мышцы человека, что согласовалось с увеличением соответствующих мРНК в 10–20 раз. Помимо этого, было найдено увеличение экспрессии более сотни мРНК коллагенов, гликопротеинов, протеогликанов и энзиматических регуляторов ВКМ, происходящее на фоне увеличения экспрессии генов основных ростовых факторов, регулирующих биогенез ВКМ (IGF1, PDGFs, TGFB1, MDK и др.). Таким образом, регулярные 8-недельные аэробные нагрузки без ударных воздействий на мышцы являются мощным стимулом для активации биогенеза ВКМ в скелетной мышце.

Ключевые слова

внеклеточный матрикс, матрисом, скелетная мышца, аэробные тренировки, коллаген, факторы роста, транскриптом, протеом.

Список литературы

Narici M.V., Boer M.D. De. Disuse of the musculo-skeletal system in space and on earth // Eur. J. Appl. Physiol. 2011. V. 111. № 3. P. 403.
Hackney K.J., Ploutz-Snyder L.L. Unilateral lower limb suspension: Integrative physiological knowledge from the past 20 years (1991–2011) // Eur. J. Appl. Physiol. 2012. V. 112. № 1. P. 9.
Hyatt H., Deminice R., Yoshihara T., Powers S.K. et al. Mitochondrial dysfunction induces muscle atrophy during prolonged inactivity: A review of the causes and effects // Arch. Biochem. Biophys. 2019. V. 662. P. 49.
Bamman M.M., Clarke M.S.F., Feeback D.L. et al. Impact of resistance exercise during bed rest on skeletal muscle sarcopenia and myosin isoform distribution // J. Appl. Physiol. 1998. V. 84. № 1. P. 157.
Crossland H., Skirrow S., Puthucheary Z.A. et al. The impact of immobilisation and inflammation on the regulation of muscle mass and insulin resistance: different routes to similar end-points // J. Physiol. 2019. V. 597. № 5. P. 1259.
Hortobágyi T., Dempsey L., Fraser D. et al. Changes in muscle strength, muscle fibre size and myofibrillar gene expression after immobilization and retraining in humans // J. Physiol. 2000. V. 524. Pt. 1. P. 293.
Rudrappa S.S., Wilkinson D.J., Greenhaff P.L. et al. Human skeletal muscle disuse atrophy: Effects on muscle protein synthesis, breakdown, and insulin resistance-A qualitative review // Front. Physiol. 2016. V. 7. P. 361.
Yasuda N., Glover E.I., Phillips S.M. et al. Sex-based differences in skeletal muscle function and morphology with short-term limb immobilization // J. Appl. Physiol. 2005. V. 99. № 3. P. 1085.
Webster M.T., Manor U., Lippincott–Schwartz J., Fan C.M. Intravital imaging reveals ghost fibers as architectural units guiding myogenic progenitors during regeneration // Cell Stem Cell. 2016. V. 18. № 2. P. 243.
Gillies A.R., Lieber R.L. Structure and function of the skeletal muscle extracellular matrix // Muscle Nerve. 2011. V. 44. № 3. P. 318.
Heredia J.E., Mukundan L., Chen F.M. et al. Type 2 innate signals stimulate fibro/adipogenic progenitors to facilitate muscle regeneration // Cell. 2013. V. 153. № 2. P. 376.
Joe A.W.B., Yi L., Natarajan A. et al. Muscle injury activates resident fibro/adipogenic progenitors that facilitate myogenesis // Nat. Cell Biol. 2010. V. 12. № 2. P. 153.
Trotter J.A., Purslow P.P. Functional morphology of the endomysium in series fibered muscles // J. Morphol. 1992. V. 212. № 2. P. 109.
Guzzoni V., Ribeiro M.B.T., Lopes G.N. et al. Effect of resistance training on extracellular matrix adaptations in skeletal muscle of older rats // Front. Physiol. 2018. V. 9. P. 374.
Sousa Neto I.V. de, Durigan J.L.Q., Guzzoni V. et al. Effects of resistance training on matrix metalloproteinase activity in skeletal muscles and blood circulation during aging // Front. Physiol. 2018. V. 9. P. 190.
Norheim F., Raastad T., Thiede B. et al. Proteomic identification of secreted proteins from human skeletal muscle cells and expression in response to strength training // Am. J. Physiol. Endocrinol. Metab. 2011. V. 301. № 5. P. E1013.
Damas F., Ugrinowitsch C., Libardi C.A. et al. Resistance training in young men induces muscle transcriptome-wide changes associated with muscle structure and metabolism refining the response to exercise-induced stress // Eur. J. Appl. Physiol. 2018. V. 118. № 12. P. 2607.
Vincent H.K., Vincent K.R. The effect of training status on the serum creatine kinase response, soreness and muscle function following resistance exercise // Int. J. Sports Med. 1997. V. 18. № 6. P. 431.
Fehrenbach E., Niess A.M., Schlotz E. et al. Transcriptional and translational regulation of heat shock proteins in leukocytes of endurance runners // J. Appl. Physiol. 2000. V. 89. № 2. P. 704.
Brancaccio P., Lippi G., Maffulli N. Biochemical markers of muscular damage // Clin. Chem. Lab. Med. 2010. V. 48. № 6. P. 757.
Kritikaki E., Asterling R., Ward L. et al. Exercise training-induced extracellular matrix protein adaptation in locomotor muscles: A systematic review // Cells. 2021. V. 10. № 5. P. 1022.
Csapo R., Gumpenberger M., Wessner B. Skeletal Muscle Extracellular Matrix – What Do We Know About Its Composition, Regulation, and Physiological Roles? A Narrative Review // Front. Physiol. 2020. V. 11. P. 253.
Willis C.R.G., Deane C.S., Ames R.M. et al. Transcriptomic adaptation during skeletal muscle habituation to eccentric or concentric exercise training // Sci. Rep. 2021. V. 11. № 1. P. 23930.
Makhnovskii P.A., Zgoda V.G., Bokov R.O. et al. Regulation of Proteins in Human Skeletal Muscle: The Role of Transcription // Sci. Rep. 2020. V. 10. № 1. P. 3514.
Popov D.V., Makhnovskii P.A., Shagimardanova E.I. et al. Contractile activity-specific transcriptome response to acute endurance exercise and training in human skeletal muscle // Am. J. Physiol. Endocrinol. Metab. 2019. V. 316. № 4. P. E605.
Naba A., Pearce O.M.T., Rosario A. Del et al. Characterization of the extracellular matrix of normal and diseased tissues using proteomics // J. Proteome Res. 2017. V. 16. № 8. P. 3083.
Naba A., Clauser K.R., Ding H. et al. The extracellular matrix: Tools and insights for the “omics” era // Matrix Biol. 2016. V. 49. P. 10.
Shao X., Taha I.N., Clauser K.R. et al. MatrisomeDB: The ECM-protein knowledge database // Nucleic Acids Res. 2020. V. 48. № D1. P. D1136.
Naba A., Clauser K.R., Hoersch S. et al. The matrisome: In silico definition and in vivo characterization by proteomics of normal and tumor extracellular matrices // Mol. Cell. Proteomics. 2012. V. 11. № 4. P. M111.014647.
Stegmann H., Kindermann W. Comparison of prolonged exercise tests at the individual anaerobic threshold and the fixed anaerobic threshold of 4 mmol.l(-1) lactate // Int. J. Sports Med. 1982. V. 3. № 2. P. 105.
Popov D.V., Lysenko E.A., Bokov R.O. et al. Effect of aerobic training on baseline expression of signaling and respiratory proteins in human skeletal muscle // Physiol. Rep. 2018. V. 6. № 17. P. e13868.
McKee T.J., Perlman G., Morris M., Komarova S.V. Extracellular matrix composition of connective tissues: a systematic review and meta-analysis // Sci. Rep. 2019. V. 9. № 1. P. 10542.
Pillon N.J., Gabriel B.M., Dollet L. et al. Transcriptomic profiling of skeletal muscle adaptations to exercise and inactivity // Nat. Commun. 2020. V. 11. № 1. P. 470.
Nishida Y., Tanaka H., Tobina T. et al. Regulation of muscle genes by moderate exercise // Int. J. Sports Med. 2010. V. 31. № 9. P. 656.
Riedl I., Yoshioka M., Nishida Y. et al. Regulation of skeletal muscle transcriptome in elderly men after 6 weeks of endurance training at lactate threshold intensity // Exp. Gerontol. 2010. V. 45. № 11. P. 896.
Radom-Aizik S., Hayek S., Shahar I. et al. Effects of Aerobic Training on Gene Expression in Skeletal Muscle of Elderly Men // Med. Sci. Sports Exerc. 2005. V. 37. № 10. P. 1680.
Cui N., Hu M., Khalil R.A. Biochemical and biological attributes of matrix metalloproteinases // Prog. Mol. Biol. Transl. Sci. 2017. V. 147. P. 1.
Visse R., Nagase H. Matrix metalloproteinases and tissue inhibitors of metalloproteinases: Structure, function, and biochemistry // Circ. Res. 2003. V. 92. № 8. P. 827.
Serra R. Matrix metalloproteinases in health and disease // Biomolecules. 2020. V. 10. № 8. P. 1138.
Alameddine H.S. Matrix metalloproteinases in skeletal muscles: Friends or foes? // Neurobiol. Dis. 2012. V. 48. № 3. P. 508.
Corcoran M.L., Hewitt R.E., Kleiner D.E., Steuer-Stevenson W.G. MMP-2: Expression, activation and inhibition // Enzyme Protein. 1996. V. 49. № 1–3. P. 7.
Makhnovskii P.A., Bokov R.O., Kolpakov F.A., Popov D.V. Transcriptomic signatures and upstream regulation in human skeletal muscle adapted to disuse and aerobic exercise // Int. J. Mol. Sci. 2021. V. 22. № 3. P. 1208.
Jones J.C., Kroscher K.A., Dilger A.C. Reductions in expression of growth regulating genes in skeletal muscle with age in wild type and myostatin null mice // BMC Physiol. 2014. V. 14. P. 3.
Ikutomo M., Sakakima H., Matsuda F. et al. Midkine-deficient mice delayed degeneration and regeneration after skeletal muscle injury // Acta Histochem. 2014. V. 116. № 2. P. 319.
Duffy F.J., Seiler J.G., Gelberman R.H., Hergrueter C.A. Growth factors and canine flexor tendon healing: Initial studies in uninjured and repair models // J. Hand Surg. Am. 1995. V. 20. № 4. P. 645.
Majewski M., Porter R.M., Betz O.B. et al. Improvement of tendon repair using miscle grafts transduced with TGF-β1 cDNA // Eur. Cells Mater. 2015. V. 23. P. 94.
Klein M.B., Yalamanchi N., Pham H. et al. Flexor tendon healing in vitro: Effects of TGF-β on tendon cell collagen production // J. Hand Surg. Am. 2002. V. 27. № 4. P. 615.
González M.N., Mello W. de, Butler-Browne G.S. et al. HGF potentiates extracellular matrix-driven migration of human myoblasts: Involvement of matrix metalloproteinases and MAPK/ERK pathway // Skelet. Muscle. 2017. V. 7. № 1. P. 20.
Karalaki M., Fili S., Philippou A., Koutsilieris M. Muscle regeneration: Cellular and molecular events // In Vivo (Brooklyn). 2009. V. 23. № 5. P. 779.
Arai K.Y., Nishiyama T. Developmental changes in extracellular matrix messenger RNAs in the mouse placenta during the second half of pregnancy: Possible factors involved in the regulation of placental extracellular matrix expression // Biol. Reprod. 2007. V. 77. № 6. P. 923.
Chen C.P., Yang Y.C., Su T.H. et al. Hypoxia and transforming growth factor-β1 act independently to increase extracellular matrix production by placental fibroblasts // J. Clin. Endocrinol. Metab. 2005. V. 90. № 2. P. 1083.
Williams P.E., Goldspink G. Connective tissue changes in surgically overloaded muscle // Cell Tissue Res. 1981. V. 221. № 2. P. 465.
Zamora A.J., Marini J.F. Tendon and myo-tendinous junction in an overloaded skeletal muscle of the rat // Anat. Embryol. (Berl). 1988. V. 179. № 1. P. 89.
White J.P., Reecy J.M., Washington T.A. et al. Overload-induced skeletal muscle extracellular matrix remodelling and myofibre growth in mice lacking IL-6 // Acta Physiol. 2009. V. 197. № 4. P. 321.