COLD RESISTANCE AND NORTHERN RANGE LIMIT OF THE GRASS SNAKE (NATRIX NATRIX, SQUAMATA, REPTILIA)

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

The cold resistance of the Grass snake (Natrix natrix), the northernmost oviparous snake species in Eurasia, was instrumentally studied. Its records at the northern limit of the range were compared with soil temperatures in potential wintering horizons. The Grass snake was shown to be a cold-intolerant species. At temperatures below 3°C, it loses mobility, but, contrary to existing ideas about its intolerance to small positive temperatures, it can survive for more than four months at a range of 0...1°C. Natrix natrix is capable of surviving in a supercooled state at −1°C for 5 days, but with further cooling, it freezes and dies. In terms of cold resistance, the Grass snake is close to the North American Garter snake (Thamnophis sirtalis, T. radix) and the North American Grass snake (Nerodia sipedon), but it is less resistant than the Common adder (Vipera berus) which can withstand supercooling to −2.2°C for up to four months. The position of the northern range limit of the Grass snake (from 64° N in Fennoscandia to 56° N in the Baikal region) is related to neither the geographical distribution of soil temperatures nor the depth of their freezing as recorded at weather stations. The Grass snake is found in areas that, based on its cold resistance, are unsuitable for habitation. A probable explanation is traditional, being its wintering in particular habitats with positive temperatures in the soil (in river valleys, swamps and rocky outcrops, etc.). The northern limit of the Grass snake range seems to be determined not by winter soil temperatures, but more likely by summer factors, one of which may be the availability of places with the summer temperatures necessary for egg incubation.

About the authors

D. I Berman

Institute of Biological Problems of the North, Far East Branch, Russian Academy of Sciences

Email: dberman@mail.ru
Magadan, Russia

A. V Alfimov

Institute of Biological Problems of the North, Far East Branch, Russian Academy of Sciences

Email: arcalfimov@gmail.com
Magadan, Russia

N. A Bulakhova

Institute of Biological Problems of the North, Far East Branch, Russian Academy of Sciences

Email: sigma44@mail.ru
Magadan, Russia

E. N Meshcheryakova

Institute of Biological Problems of the North, Far East Branch, Russian Academy of Sciences

Email: kameshky@mail.ru
Magadan, Russia

References

  1. Андреев В.А., 2020. Обыкновенный уж (Linnaeus, 1758) // Красная книга Архангельской области. Отв. ред. Ануфриев В.В. и др. Архангельск: САФУ. С. 386–387.
  2. Антонюк Э.В., 2016. Влияние температурного фактора на прохождение феноявлений в экологии змей // Труды Окского государственного природного биосферного заповедника. Вып. 35. Рязань: НП “Голос губернии”. С. 149–158.
  3. Антонюк Э.В., 2018. Многолетние изменения численности обыкновенного ужа в окском заповеднике // Вопросы экологии. Наука, образование, практика. Материалы I Всероссийского экологического форума имени профессора Б.С. Кубанцева. Волгоград, 19–21 сентября 2018 г. Отв. ред. Степанчук Н.А. Волгоград: ГАУ ДПО “ВГАПО”. С. 13–15.
  4. Ануфриев В.М., Бобрецов А.В., 1996. Фауна европейского Северо-­Востока России. Т. IV. Амфибии и рептилии. СПб.: Наука. 136 с.
  5. Баженов Ю.А., 2020. Рептилии Забайкальского края: вопросы изучения и охраны // Вестник ИрГСХА. № 99. С. 77.
  6. Банников А.Г., Даревский И.С., Денисова М.Н., Дроздов Н.Н., Иорданский Н.Н., 1969. Жизнь животных. Т. 4. Ч. 2. М.: Просвещение. 478 с.
  7. Баянов Е.С., 2013. Встречи видов, внесенных в Красную книгу Тюменской области // Материалы ко второму изданию Красной книги Тюменской области. Отв. ред. Гашев С.Н. Тюмень: ООО “ТюменНИИгипрогаз”. С. 17–33.
  8. Берман Д.И., Булахова Н.А., Коросов А.В., Ганюшина Н.Д., 2020. Холодостойкость и зимовка обыкновенной гадюки (Vipera berus, Reptilia, Viperidae) на острове Кижи, Карелия // Зоологический журнал. Т. 99. № 9. С. 1014–1022.
  9. Вершинин В.Л., 2007. Амфибии и рептилии Урала. Екатеринбург: УрО РАН. 261 с.
  10. Гаврилова М.К., 1981. Современный климат и вечная мерзлота на континентах. Новосибирск: Наука. 111 с.
  11. Ганюшина Н.Д., 2024. Параметры терморегуляции змей на Севере. Автореф. дис. … канд. биол. наук. Петрозаводск: Изд-во ПетрГУ. 28 с.
  12. Гаранин В.И., 1983. Земноводные и пресмыкающиеся Волжско-­Камского края. М.: Наука. 175 с.
  13. Гашев С.Н., 2004. Обыкновенный уж Natrix natrix (Linnaeus, 1758) // Красная книга Тюменской области: Животные, растения, грибы. Отв. ред. Петрова О.А. Екатеринбург: Изд-во Урал. ун-та. С. 73.
  14. Горький М., 1899. Песня о Соколе // Очерки и рассказы. Т. 1. Санкт-­Петербург: С. Дороватовский и А. Чарушников. 337 с.
  15. Елаев Э.Н., Дондопова И.О., 2018. Герпетологическая коллекция Кяхтинского краеведческого музея им. Академика В.А. Обручева // Природа Внутренней Азии. Вып. 6. № 1. С. 67–76.
  16. Елизаров Н.В., Попов В.В., Семендяева Н.В., 2020. Современный гидроморфизм солонцов лесостепной зоны Западной Сибири // Почвоведение. № 12. С. 1451–1459.
  17. Ивантер Э.В., 1975. Земноводные и пресмыкающиеся. Животный мир Карелии. Петрозаводск: Карелия. 95 с.
  18. Калюжный И.Л., Лавров С.А., 2016. Влияние климатических изменений на глубину промерзания почв в бассейне р. Волга // Лед и Снег. Т. 56. № 2. C. 207–220.
  19. Kопанев И.Д., 1978. Снежный покров на территории СССР. Л.: Гидрометеоиздат. 181 с.
  20. Коронатова Н.Г., Миронычева-­Токарева Н.П., 2019. Температурный режим торфяных олиготрофных почв лесостепи Западной Сибири (на примере Николаевского ряма) // Вестник ТГУ. Биология. № 45. С. 190–209.
  21. Коросов А.В., 2020. Пресмыкающиеся // Красная книга Республики Карелия. Отв. ред. Кузнецов О.Л. Белгород: Константа. С. 349–351.
  22. Коросов А.В., 2022. Уж продвигается на север // Принципы экологии. № 3 (45). С. 81–84.
  23. Красная книга Вологодской области. Т. 3. Животные, 2010. Отв. ред. Болотова Н.Л., Ивантер Э.В., Кривохатский В.А. Вологда: ВГПУ, изд-во “Русь”. 215 с.
  24. Куранова В.Н., Симонов Е.П., Ярцев В.В., Шамгунова Р.Р., Стариков В.П., 2010. Разнообразие, распространение и природоохранный статус пресмыкающихся Западной Сибири // Герпетологические исследования в Казахстане и сопредельных странах. Отв. ред. Дуйсебаева Т.Н. Алматы: АСБК – СОПК. С. 118–149.
  25. Куранова В.Н., Ярцев В.В., 2020. Биоразнообразие Томского Приобья. Земноводные и пресмыкающиеся. Томск: Издательский Дом ТГУ. 148 с.
  26. Литвинов Н.А., Четанов Н.А., Ганщук С.В., 2023. Амфибии и рептилии Камского Предуралья. Пермь: ПГГПУ. 242 с.
  27. Лозина-­Лозинский Л.К., 1972. Очерки по криобиологии. Л.: Наука. 288 с.
  28. Лямкин В.Ф., Куртова О.Г., Пузанский В.Н., Корсун О.В., 2012. Обыкновенный уж // Красная книга Забайкальского края. Животные. Ред. Ковалева Т.С. Новосибирск: ООО “Новосибирский издательский дом”. С. 176–177.
  29. Мильто К.Д., 2003. О распространении обыкновенного ужа (Natrix natrix) на севере европейской части России // Cовременная герпетология. Т. 2. С. 100–123.
  30. Наставление гидрометеорологическим станциям и постам. Вып. 3. Ч. 1, 1985. Л.: Гидрометеоиздат. 301 с.
  31. Остроумов Н.А., 1949. Животный мир Коми АССР: Позвоночные. Сыктывкар: Коми гос. изд-во. 240 с.
  32. Пестов М.В., Бакка С.В., Киселева Н.Ю., Манпапова Е.И., Калинина О.Н., 2007. Земноводные и пресмыкающиеся Нижегородской области: Методическое пособие. Н. Новгород: ННГУ; Экоцентр “Дронт”. 66 с.
  33. Равкин Ю.С., Богомолова И.Н., Цыбулин С.М., 2015. Фаунистическое районирование Северной Азии // Известия РАН. Серия географическая. № 3. С. 29–40.
  34. Справочник по климату СССР. Вып. 1, 2, 3, 8, 9, 12, 17, 18, 20, 21, 28, 29. Ч. II, 1964–1967. Л.: Гидрометеоиздат.
  35. Терентьев П.В., Чернов С.А., 1949. Определитель пресмыкающихся и земноводных. М.: Сов. наука. 340 с.
  36. Топоркова Л.Я., 1973. Амфибии и рептилии Урала // Фауна Европейского Севера, Урала и Западной Сибири. Свердловск: УрГУ. С. 84–117.
  37. Тропина М.Г., 2015. О распространении, экологии и охране обыкновенного ужа (Natrix natrix) на восточном побережье Байкала // Байкальский зоологический журнал. № 2(17). С. 39–40.
  38. Чупров С.М., 2014. Обыкновенный уж // Красная книга Республики Хакасия: Редкие и находящиеся под угрозой исчезновения виды животных. Отв. ред. Баранов А.А., Чупров С.М., Литвинов Ю.Н., Баранчиков Ю.Н., Соколов Г.А. Красноярск–Абакан: СФУ. С. 85.
  39. Шкадова А.К., 1979. Температурный режим почв на территории СССР. Л.: Гидрометеоиздат. 240 с.
  40. Щепина Н.А., 2023. Обыкновенный уж Natrix natrix (Linnaeus, 1758) // Красная книга Республики Бурятия. Животные. Отв. ред. Бадмаева Е.Н. Белгород: КОНСТАНТА. С. 128.
  41. Юшков Р.А., Воронов Г.А., 1994. Амфибии и рептилии Пермской области: Предварительный кадастр. Пермь: Изд-во ПГУ. 158 с.
  42. Andersson S., Johansson L., 2001. Cold hardiness in the boreal adder, Vipera berus // CryoLetters. V. 22. P. 151–156.
  43. Bailey R.M., 1949. Temperature tolerance of gartersnakes in hibernation // Ecology. V. 30. P. 238–242.
  44. Berman D.I., Bulakhova N.A., Alfimov A.V., Meshcheryakova E.N., 2016. How the most northern lizard, Zootoca vivipara, overwinters in Siberia // Polar Biology. V. 39. P. 2411–2425.
  45. Čeirāns A., 2006. Reptile abundance in temperate-zone Europe: effect of regional climate and habitat factors in Latvia // Russian Journal of Herpetology. V. 13. № 1. P. 53–60.
  46. Churchill T.A., Storey K.B., 1992. Freezing survival of the garter snake Thamnophis sirtalis parietalis // Canadian Journal of Zoology. V. 70. № 1. P. 99–105.
  47. Elmberg J., 2023. Amphibians and reptiles in North Sweden: distribution, habitat affinities, and abundance (Classes: Amphibia and Reptilia) // Zootaxa. V. 5301. № 3. P. 301–335.
  48. Fog K., de Lasson D.R., Schmedes A., 1997. Nordens padder og krybdyr. Copenhagen: Gad. 365 p.
  49. Hagman M., Elmberg J., Kärvemo S., Löwenborg K., 2012. Grass snakes (Natrix natrix) in Sweden decline together with their anthropogenic nesting-­environments // The Herpetological Journal. V. 22. № 3. P. 199–202.
  50. iNaturalist, 2025. [Электронный ресурс]. Режим доступа: https://www.inaturalist.org/observations/238934698. Дата обновления: 31.08.2024.
  51. iNaturalist, 2025a. [Электронный ресурс]. Режим доступа: https://www.inaturalist.org/observations/227980703. Дата обновления: 08.07.2024.
  52. iNaturalist, 2025b. [Электронный ресурс]. Режим доступа: https://www.inaturalist.org/observations/92349498. Дата обновления: 24.08.2021.
  53. Kindler C., Graciá E., Fritz U., 2018. Extra-­Mediterranean glacial refuges in barred and common grass snakes (Natrix helvetica, N. natrix) // Scientific Reports. V. 8. 1821.
  54. Li X., Wang Y., Lu S.S., Li M., Men S., Bai Y., Tang X., Chen Q., 2017. The cold hardiness of Phrynocephalus erythrurus, the lizard living at highest altitude in the world // CryoLetters. V. 38. P. 216–227.
  55. Löwenborg K., Kärvemo S., Tiwe A., Hagman M., 2012. Agricultural by-products provide critical habitat components for cold-climate populations of an oviparous snake (Natrix natrix) // Biodiversity and Conservation. V. 21. № 10. P. 2477–2488.
  56. Löwenborg K., Shine R., Kärvemo S., Hagman M., 2010. Grass snakes exploit anthropogenic heat sources to overcome distributional limits imposed by oviparity // Functional Ecology. V. 24. № 5. P. 1095–1102.
  57. Lueth F.X., 1941. Effects of temperature on snakes Francis // Copeia. V. 1941. № 3. P. 125–132.
  58. Mertens D., 1994. Some aspects of thermoregulation and activity in free-ranging grass snakes (Natrix natrix L.) // Amphibia-­Reptilia. V. 5. № 3. P. 322–326.
  59. Reptile-­database, 2025. [Электронный ресурс]. Режим доступа: https://reptile-­database.reptarium.cz/species?genus=Natrix&species=natrix&search_param=%28%28search%3D%27Natrix+natrix%27%29%29. Дата обращения: 15.06.2025.
  60. Steward J.W., 1971. The snakes of Europe. Rutherford: David & Charles PLC. 238 p.
  61. Street D., 1979. The reptiles of northern and central Europe. London: B.T. Batsford Ltd. 268 p.
  62. Terhivuo J., 1981. Provisional atlas and population status of the Finnish amphibian and reptile species with reference to their ranges in northern Europe // Annales Zoologici Fennici. V. 18. № 3. P. 139–164.
  63. Viitanen P., 1967. Hibernation and seasonal movement of the viper, Vipera berus berus (L.) in Southern Finland // Annales Zoologici Fennici. V. 4. № 4. P. 472– 546.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML

Copyright (c) 2025 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».