Состояние половых желёз сеголеток кумжи salmo trutta (salmonidae) реки алатсоя (карелия)

Полный текст

Выявление закономерностей и механизмов формирования различных жизненных стратегий, в том числе и стратегии раннего созревания, является одной из задач изучения миграционного полиморфизма рыб. В популяциях многих лососёвых (Salmonidae) раносозревающие самцы весьма распространены. Раносозревающая кумжа Salmo trutta (обычно это самцы) встречается во многих реках (Jonsson, 1985; Klemetsen et al., 2003; Dziewulska, Domagała, 2005, 2006; Cucherousset et al., 2005; Mangel, Satterthwaite, 2008), в том числе и в Карелии (Мурза, Христофоров, 1984; Кузищин, 1997). Популяция кумжи р. Алатсоя интересна высокой долей половозрелых самцов в возрасте 1+. В 2015 г. она достигала 38% всех пойманных самцов (Павлов Д. и др., 2019; Павлов Е. и др., 2020). Помимо раносозревающих самцов в этом же году в р. Алатсоя были отловлены и две раносозревающие самки в возрасте 2+. Значительное количество раносозревающих самок отмечали у черноморского подвида кумжи (S. trutta labrax): в возрасте 1+ их было 32%, а в возрасте 2+ – 50%. (Pavlov et al., 2010).

Ранее мы показали (Павлов и др., 2020), что в р. Алатсоя раносозревающие самцы кумжи в возрасте 1+ были достоверно крупнее пестряток¹ (как самцов, так и самок) того же возраста. По анализу склеритов чешуи двухлеток рассчитали рост рыб в первый год жизни. Результаты косвенно указывают на то, что различия в темпах роста пестряток и раносозревающих самцов проявляются именно в первое лето жизни. Известно, что темпы роста не всегда различаются у пестряток и раносозревающих самцов (Dziewulska, Domagała, 2005). Прямым доказательством начала созревания являются изменения половых клеток, выявляемые гистологическими методами. Такие исследования были проведены на сеголетках кумжи заводского происхождения, выпущенных в реки Польши (Dziewulska, Domagała, 2006). Однако состояние половых желёз сеголеток кумжи в диких популяциях рек с более холодным климатом (Карелия) и, в частности, р. Алатсоя не изучали. В то же время эти данные необходимы для уточнения сроков и закономерностей формирования стратегии раннего созревания у кумжи. Цель нашей работы – изучить состояние гонад и выявить гистологические признаки раннего полового созревания кумжи р. Алатсоя в первый год жизни.

Материал и методика

Река Алатсоя протяжённостью 14 км берёт начало в небольшом оз. Алатунлампи (также встречается название Алалампи) и является притоком р. Янисйоки (бассейн Ладожского озера). Река Янисйоки выше и ниже по течению от места впадения р. Алатсоя перекрыта плотинами ГЭС (рис. 1). Нижняя плотина не даёт возможности половозрелой кумже зайти из Ладожского озера на нерест в р. Алатсоя, а верхняя плотина препятствует контранатантной миграции кумжи на нагул в оз. Янисъярви (Павлов и др., 2020). Денатантную миграцию рыб из оз. Янисъярви через ГЭС не изучали и исключать её нельзя. Подходящие для нереста кумжи участки распределены по всему руслу р. Алатсоя. Кроме этой реки кумжа может нагуливаться в изолированном плотинами участке р. Янисйоки протяжённостью 10.6 км.

 

Рис. 1. Карта-схема расположения р. Алатсоя в бассейне Ладожского озера: (●) – район работ, (♦) – плотины (по: Павлов и др., 2020).

 

Сеголетки кумжи (48 экз.) в соответствии с разрешением Федеральной службы по надзору в сфере природопользования № 118 от 16.07.21 г. были отловлены 25 и 26 августа 2021 г. в р. Алатсоя по стандартной методике (Павлов и др., 2020) с применением электролова Fa-2 (“Terik Technology AS”, Норвегия) в щадящем режиме. У пойманных рыб после эвтаназии гвоздичным маслом измеряли длину тела по Смитту и определяли массу тела. При вскрытии рыб определяли стадию зрелости гонад. Для цитологического исследования фрагменты гонад фиксировали в жидкости Буэна.

Возраст кумжи определяли по числу годовых колец на чешуе. Сеголеток от двухлеток отличали по наличию на чешуе склеритов только первого лета жизни, без зимнего прироста, – так называемой зоны сближенных склеритов (годового кольца). Посматривали по 10 чешуй каждой особи, отобранных у всех рыб по единой схеме (Мартынов, 1987), – выше боковой линии между задним краем спинного плавника и началом анального.

Гистологические препараты гонад сеголеток изготавливали по стандартной методике с использованием полуавтоматического гистопроцессора TPC-15, заливочной станции TES-99, микротома Meditome M530 (“Medite”, ФРГ). Срезы толщиной 5 мкм окрашивали гематоксилином Эрлиха и эозином. Микрофотографии половых желёз получали с использованием моторизованного микроскопа Keyence Biorevo BZ-9000 (“Keyence”, Япония). Ядерно-цитоплазматическое отношение (ЯЦО – отношение площади ядра к площади цитоплазмы ооцита) определяли по микрофотографиям гистологических препаратов с применением программного обеспечения Image J. Ver.1.8.0. Всего измерено 689 ооцитов у всех 22 самок и 38 ооцитов у двух особей с обоими типами половых клеток в гонадах.

Началом созревания самцов мы считали переход сперматогониев в профазу мейоза с образованием сперматоцитов 1-го порядка. Тогда как, по мнению Дзиевульской и Домагалы (Dziewulska, Domagała, 2006), созревание начинается раньше – с появлением сперматогониев типа Б. Начало созревания самок, по данным Макеевой (1992), совпадает с началом периода вителлогенеза, то есть с переходом гонад в III стадию зрелости.

Статистическую обработку материала выполняли с использованием t-критерия Стьюдента и критерия Стьюдента для долей (Лакин, 1973). Для проверки различий в скорости созревания самок рассчитывали теоретическое бимодальное распределение ЯЦО по опубликованной ранее методике (Павлов и др., 2023). Нормальность и бимодальность распределения значений ЯЦО проверяли с использованием теста Колмогорова–Смирнова.

Результаты

Биологические показатели сеголеток кумжи представлены в таблице. По длине и массе тела самцы и самки не различались (р > 0.05, t-критерий Стьюдента). Также по этим параметрам самцы с признаками раннего созревания не отличались от самцов без таких признаков. В гонадах двух особей (4%) были обнаружены как ооциты, так и сперматоциты. Длина тела этих сеголеток была ниже средних значений длины остальных исследованных особей.

 

Биологическая характеристика сеголеток кумжи Salmo trutta p. Алатсоя

Пол и другие особенности	Число рыб, экз.	FL	Масса, г
Самцы:
– без признаков раннего созревания	12	59.8 ± 2.40 46–73	2.3 ± 0.30 0.9–4.2
– с признаками раннего созревания	12	61.7 ± 1.19 53–72	2.4 ± 0.20 1.7–3.6
Самки	22	61.6 ± 1.19 51–74	2.4 ± 0.14 1.3–4.1
Особи с половыми клетками обоих полов	2	51 ± 2.00 49, 53	1.4 ± 0.25 1.2, 1.7

Примечание. FL – длина тела по Смитту, мм. Над чертой – среднее значение и его ошибка, под чертой – пределы варьирования показателя.

 

Состояние половых желёз самцов. У 21 экз. (87.5% особей) гонады были II стадии зрелости. Из них у 12 экз. половые клетки были представлены сперматогониями в состоянии митотических делений, а у 9 экз. ещё и сперматоцитами 1-го порядка, вступавшими в профазу 1 деления мейоза (рис. 2а). У трёх самцов гонады были III стадии зрелости; из них у 2 экз. значительная часть половых клеток была представлена сперматоцитами 2-го порядка (рис. 2б). У 1 экз. в семенниках уже присутствовали сперматиды (рис. 2в).

 

Рис. 2. Фрагменты семенников кумжи Salmo trutta в возрасте 0+ длиной по Смитту (FL) и массой: а – 60 мм, 2.4 г; б – 64 мм, 2.6 г; в – 72 мм, 3.6 г. 1 – сперматогонии; 2, 3 – сперматоциты соответственно 1-го и 2-го порядков; 4 – сперматиды. Масштаб здесь и на рис. 3, 5: 40 мкм.

 

Таким образом, 50% (12 экз.) самцов-сеголеток кумжи из р. Алатсоя были с признаками начавшегося полового созревания.

Состояние половых желёз самок. Гонады всех самок-сеголеток были II стадии зрелости и представлены едва заметными светлыми тяжами. Половые клетки – оогонии и ооциты периода превителлогенеза (рис. 3). Иногда в цитоплазме были видны тёмноокрашенные образования – так называемые зоны РНК. В ядерном материале клеток были локализованы ядрышки.

 

Рис. 3. Фрагмент яичника кумжи Salmo trutta FL 64 мм массой 2.8 г в возрасте 0+: 1 – оогонии, 2 – ооциты периода превителлогенеза, 3 – ядрышки.

 

ЯЦО в ооцитах в среднем составляло 0.50 ± 0.01. Частотное распределение значений ЯЦО являлось унимодальным (рис. 4). Оно достоверно (р < 0.01) отличалось как от нормального, так и от бимодального, следовательно, по степени созревания ооцитов разделения самок на две группы не выявлено.

 

Рис. 4. Частотное распределение значений (середины классов) ядерно-цитоплазматического отношения (ЯЦО) у 22 самок в возрасте 0+.

 

Состояние половых желёз особей с половыми клетками противоположных полов. Половые клетки женского ряда были представлены разноразмерными ооцитами периода превителлогенеза. Ооциты занимают от 21 до 31% площади среза. До 50% ооцитов находилось в состоянии деструкции. В таких клетках обычно невозможно различить ядро и цитоплазму, они темнее и, как правило, меньше ооцитов в нормальном состоянии. На месте уже разрушившихся ооцитов в строме гонады остаются полости. В ооцитах без видимых признаков деструкции ЯЦО варьировало от 0.22 до 0.98, средние значения составили 0.44 ± 0.03 для одной особи и 0.60 ± 0.10 для другой и не отличались от таковых у самок. Диаметр ооцитов варьировал от 25.3 до 105.7 (в среднем 72.1 ± 3.05 и 75.4 ± 10.77) мкм. Значительная часть мужских половых клеток была представлена сперматоцитами 2-го порядка (рис. 5).

 

Рис. 5. Фрагменты гонад кумжи Salmo trutta в возрасте 0+ с мужскими и женскими половыми клетками: а, б – FL 49 мм, масса 1.2 г; в – 53 мм, 1.7 г. 1 – ооциты, 2 – ооцит в состоянии деструкции, 3 – фрагменты разрушившихся ооцитов, 4 – сперматогонии; 5, 6 – сперматоциты соответственно 1-го и 2-го порядков.

 

Обсуждение

Известно, что самцы кумжи реализуют три репродуктивные стратегии: 1) созревание в морской воде через один год или несколько лет нагула в море (Jonsson, 1989); 2) созревание в пресной воде в возрасте 2+, 3+ (Baglinière et al., 2001); 3) раннее созревание в пресной воде в возрасте 0+ и 1+ (Bohlin et al., 1986, 1990, 2001; Мурза, Христофоров, 1988; Dellefors, Faremo, 1988; Cucherousset et al., 2005; Dziewulska, Domagała, 2005).

Доля раносозревающих самцов у лососёвых может варьировать в широких пределах. У кумжи из двух небольших рек на юго-западе Швеции она составляла 17.9–57.0% (Bohlin et al., 1986; Dellefors, Faremo, 1988), а в популяции анадромной кумжи из ручья в Западной Померании (Польша) доходила до 32% (Dziewulska, Domagała, 2005). В ручьях карельского берега Белого моря жилые самцы кумжи достигают половой зрелости в возрасте 2+ и очень редко в возрасте 1+ (Мурза, Христофоров, 1984; Пономарева и др., 2006; Махров, 2013). В бассейнах Онежского и Ладожского озёр ручьевая форма вида, представленная только самцами, созревает в 2–4 года (Корнилова, 1949; Махров и др., 1992). Как было показано в наших предыдущих исследованиях кумжи в р. Алатсоя, значительное (до 38%) число самцов способно к нересту уже на второе лето жизни в возрасте 1+ (Павлов и др., 2020). Это не выходит за известные из литературы пределы для других рек.

Различия в темпах роста раносозревающих самцов и пестряток наблюдаются уже в первое лето их жизни (Павлов и др., 2020). Аналогичные сведения приводятся в литературе и для других рек. Показано, что у ювенильных рыб скорость созревания положительно коррелировала с ростом в первый год жизни – раносозревающие самцы росли быстрее пестряток (Baglinière, Maisse, 2002), а особи с самым высоким темпом роста в течение их первого года жизни характеризуются ранним половым созреванием (Dellefors, Faremo, 1988). Однако это прослеживается не во всех случаях, в некоторых популяциях кумжи связь между скоростью роста и половым созреванием не выявлена. Показано, что в обитающих в трёх реках на северо-западе Польши популяциях преимущественно анадромной кумжи даже самые мелкие самцы в возрасте 0+ относились к раносозревающим особям (Dziewulska, Domagała, 2005). Авторам не удалось установить критическую длину тела, при которой происходит раннее половое созревание самцов в этих популяциях кумжи.

В нашем исследовании выявлено начало полового созревания у 50% сеголеток в 2021 г. Это доказывает, что формирование группировки раносозревающих самцов в р. Алатсоя начинается уже в первое лето жизни особей, а заканчивается в возрасте 1+ (Павлов и др., 2020). То есть у сеголеток половое созревание ещё неполное – нереститься они не могут. Это соответствует и литературным данным. У части раносозревающих самцов кумжи в возрасте 7 мес., отловленных в октябре–начале ноября, были обнаружены признаки неполного созревания гонад (Dziewulska, Domagała, 2006). Также неполное созревание кумжи в возрасте 0+ отмечено ранее в реках бассейнов Белого (Россия) и Балтийского (Польша) морей (Мурза, Христофоров, 1984; Dziewulska, Domagała, 2005).

Доля сеголеток с признаками начала полового созревания – 50% (12 экз.) – в августе 2021 г. была несколько больше, чем доля пойманных в 2015 г. созревших самцов в возрасте 1+, – 38% (13 экз.) (различия недостоверны: р = 0.36, критерий Стьюдента для долей). Вероятно, относительная численность таких самцов может различаться в разные годы.

У самок кумжи в возрасте 0+ из р. Алатсоя мы не обнаружили признаков раннего полового созревания. Унимодальность частотного распределения значений ЯЦО свидетельствует об отсутствии среди самок двух групп с разной скоростью созревания ооцитов. Ранее у самок в возрасте 1+ (31 экз.) из этой реки признаков начала полового созревания не обнаружено (Павлов и др., 2020).

Таким образом, полученные гистологические данные доказывают, что формирование группировки раносозревающих самцов в р. Алатсоя начинается в первое лето их жизни и продолжается в возрасте 1+. У исследованных сеголеток-самок признаков раннего полового созревания не обнаружено.

Благодарности

Авторы благодарят Е.Д. Павлова (ИПЭЭ РАН) за участие в сборе материала и помощь в работе.

Финансирование работы

Работа выполнена при финансовой поддержке Российского научного фонда: сбор гонад – проект № 19-14-00015; обработка проб и написание статьи – проект № 24-14-00111 (https://rscf.ru/project/24-14-00111/).

 

¹ Пестрятки – ювенильные особи, ещё не выбравшие жизненную стратегию: анадромную, жилую или раннего созревания.

Об авторах

А. Г. Буш

Институт проблем экологии и эволюции РАН – ИПЭЭ РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: endryus@inbox.ru
Россия, Москва

В. В. Костин

Институт проблем экологии и эволюции РАН – ИПЭЭ РАН

Email: endryus@inbox.ru
Россия, Москва

М. А. Ручьёв

Карельский научный центр РАН – КарНЦ РАН

Email: endryus@inbox.ru
Россия, Петрозаводск

Д. С. Павлов

Институт проблем экологии и эволюции РАН – ИПЭЭ РАН

Email: endryus@inbox.ru
Россия, Москва

Список литературы

Дополнительные файлы