Temperature preference and locomotor activity in a thermogradient field of the European bitterling Rhodeus amarus (Acheilognathidae)

全文:

Европейский горчак Rhodeus amarus – мелкий представитель отряда карпообразных (Cypriniformes), его ареал охватывает Европу, Восточное Закавказье и Малую Азию (Holcík, 1999; Атлас …, 2003; Damme et al., 2007; Kozhara et al., 2007). Места обитания (прибрежная зона озёр, мелководные старицы и медленно текущие реки) горчака в основном связаны с областью распространения двустворчатых моллюсков (Bivalvia) – перловицы Unio sp. и беззубки Anodonta sp., в мантийные полости которых самки горчака с помощью отрастающих к периоду нереста яйцекладов откладывают икру (Holcík, 1999; Smith et al., 2004; Морева и др., 2017).

С 1950-х гг. до 1980-го численность популяций европейского горчака на всем известном ареале в Западной и Центральной Европе резко сократилась. Основной причиной снижения численности горчака посчитали антропогенное загрязнение водоёмов, приведшее к исчезновению популяций двустворчатых моллюсков, являющихся нерестовым субстратом для вида, а также низкие весенние температуры воды. Однако сокращение численности горчака было отмечено и в реках с хорошим качеством воды и наличием большого числа двустворчатых моллюсков (Damme et al., 2007). Снижение численности популяций и области распространения европейского горчака было столь значительным, что вид внесли в Красные книги ряда стран Западной и Центральной Европы, а также некоторых регионов Центральной России как вид “находящийся под угрозой исчезновения”, “уязвимый” или вид, “сокращающий свою численность” (Kozhara et al., 2007).

Начиная с 1980-х гг. наблюдается быстрый рост численности популяций европейского горчака, значительное расширение его распространения в бассейнах рек западной, центральной, и восточной частей Европы, Закавказья и Малой Азии (Carpentier et al., 2003; Damme et al., 2007; Решетников и др., 2012; Kujawa, Piech, 2021; Özuluğ et al., 2023). Современное изменение климата в Европе (в сторону потепления), приводящее к повышению температуры воды в естественных водоёмах, может быть одним из возможных факторов, способствующих распространению европейского горчака (Kozhara et al., 2007; Britton et al., 2010).

В гетеротермальных условиях рыбы проявляют термопреферендное поведение, выражающееся в их перемещении в температурные зоны, наиболее благоприятные для жизнедеятельности (Jobling, 1981; Константинов, Зданович, 1993; Голованов, 2013). Работы, посвящённые исследованию температурных характеристик европейского горчака, малочисленны, а имеющиеся в них данные противоречивы, что не позволяет составить целостное представление о термопреферендном диапазоне и области экологического термального оптимума вида (Jobling, 1981; Souchon, Tissot, 2012; Голованов, 2013). Отсутствуют литературные данные и о двигательной активности европейского горчака при разной температуре.

Цель работы – определить диапазон предпочитаемых температур и уровень средней избираемой температуры, а также охарактеризовать двигательную активность европейского горчака в термоградиентном пространстве.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

Европейского горчака отлавливали в р. Воря Московской обл. (12 экз., общая длина 2.5–3.0 см, средняя масса 1.8 г, возраст 1–2 года). До начала экспериментов рыб содержали в 40-литровом аквариуме и ежедневно кормили до насыщения живыми личинками Chironomidae. Изменения освещённости соответствовали естественному суточному ритму. Температуру поддерживали терморегулятором AquaEL (Польша) на уровне 21.0 ± 0.5°С. За счёт принудительной аэрации обеспечивали полное насыщение воды кислородом.

Наблюдения за термопреферендным поведением и двигательной активностью горчака проводили визуально в термоградиентной установке, в которой создавали горизонтальный температурный градиент 15–30°С. Установка представляла собой лоток из оргстекла (1.50 × 0.12 × 0.15 м), разделённый на 12 отсеков полуперегородками, позволяющими рыбам свободно перемещаться вдоль лотка. Градиент температуры в лотке создавали за счёт регулируемых нагрева и охлаждения воды расположенными в противоположных концах лотка нагревателем Juwel (Германия) и холодильником для аквариумов Hailea (Китай). Величина градиента составляла 0.1°С/см. Для контроля температуры воды в каждом отсеке устанавливали термометр с точностью измерения 0.1°С. Каждый из отсеков лотка был снабжён подсоединённым к микрокомпрессору распылителем воздуха для аэрации и перемешивания воды, что исключало возникновение вертикальной температурной стратификации (Зданович, 1999).

Опыты проводили в осенне-зимний период в светлое время суток. Поскольку горчак ведёт стайный образ жизни, для проведения опыта в термоградиентную установку в отсек с температурой 21°С помещали 4 экз., которых случайным образом отлавливали из общего аквариума (№ 1). Опыты начинали через сутки пребывания горчака в лотке – за это время рыбы полностью адаптируются к условиям термоградиентного поля (Константинов, Зданович, 1993; Голованов, 2013). В установке рыб не кормили, чтобы исключить влияние фактора накормленности на поведение рыб (Константинов, Зданович, 1993; Пушкарь и др., 2004; Zdanovich, 2006). В каждом опыте проводили от одного до трёх сеансов наблюдений за поведением рыб длительностью по 15–20 мин. В лотке визуально выделяли одну особь и в течение сеанса каждую секунду отмечали, в каком отсеке лотка она находится. Так получали цифровую этограмму перемещений этой рыбы. После завершения опыта горчаков возвращали в дополнительный аквариум (№ 2) с температурой воды 21.0 ± 0.5°С. После третьего опыта рыб из установки и аквариума № 2 пересаживали в опустевший аквариум № 1. Повторно такие циклы из трёх опытов проводили через 1–2 нед. В общей сложности выполнили 14 опытов, в которых провели 25 сеансов индивидуального прослеживания поведения горчака.

По цифровым этограммам рассчитывали несколько параметров поведения рыб в термоградиентном пространстве: границы и ширину термопреферендного диапазона (разница между крайними по температуре воды отсеками, в которые заходила рыба), число посещений рыбами отсеков, продолжительность разового пребывания рыбы в отсеках, число и параметры векторов перемещения рыб. Регистрировали только перемещение рыб из отсека в отсек. Было принято, что векторы этих перемещений параллельны продольной оси установки и могут быть только двух направлений: к зоне высоких или к зоне низких температур. Длину одного вектора считали равной расстоянию от середины длины начального сектора до середины длины конечного сектора. И в начальном, и в конечном секторах рыбы изменяют направление перемещения на противоположное. Путь особи при однократном её перемещении принимали равным длине вектора (Д) и вычисляли по формуле: Д = Дн/2 + ∑Дп + Дк/2, где Дн, Дп, Дк – длина соответственно начального, промежуточных и конечного секторов, по которым проходил вектор перемещения рыбы. Длина одного сектора 12.5 см, число промежуточных секторов может быть от 0 до 10. Продолжительность одного перемещения (Т) рассчитывали по формуле: Т = Тн/2 + ∑Тп + Тк/2, где Тн, Тп и Тк – длительность пребывания рыб соответственно в начальном, промежуточных и конечном секторах, по которым проходил вектор перемещения рыбы. Температурный сдвиг при одном перемещении равен абсолютному значению разности температур воды в начальном и конечном секторах. Скорость изменения температуры при однократном перемещении определяли как частное от деления величины температурного сдвига на длительность перемещения. По сумме длин и длительностей перемещения за сеанс рассчитывали длину пути, проплываемого рыбой за один час (Константинов, Зданович, 1993; Зданович, 1999). Кроме того, определяли среднюю избираемую температуру, взвешенную по времени пребывания рыб в отсеке: t_pref = ∑(k_it_i)/∑k_i, где i – номер отсека; k_i – суммарное время пребывания всех исследованных особей в i-том отсеке, с; t_i – температура в i-том отсеке, °С (Лакин, 1990). Оценивали величины избегаемых горчаком температур, соответствующих наибольшему и наименьшему уровням температуры в термоградиенте, при которых рыбы не встречались.

При статистической обработке полученных данных зависимость времени пребывания и частоты встречаемости рыб в отсеках термоградиентного лотка от температуры оценивали с помощью критерия χ² Пирсона.

РЕЗУЛЬТАТЫ

Европейский горчак через сутки пребывания в термоградиентном лотке не сосредотачивался в каком-либо отсеке лотка с определённой температурой, а перемещался в диапазоне 17–29°С (рисунок). При этом нижняя и верхняя границы предпочитаемого диапазона температур могли на протяжении опытов в разное время смещаться на 3–4°С (таблица), а ширина термопреферендного диапазона варьировала от 5 до 12 (в среднем 7.8)°С.

Некоторые характеристики термопреферендного поведения и двигательной активности европейского горчака Rhodeus amarus в термоградиентном поле

Примечание. lim – пределы варьирования показателя, M ± m – среднее значение и его ошибка.

Из приведённого на рисунке распределения времени пребывания рыб по отсекам с разной температурой видно, что оно неслучайно. При полностью случайном распределении время пребывания было бы или одинаковым для каждой из температур, или близким друг к другу. Статистический анализ подтверждает это предположение (χ² = 2732.106, df = 10, p < 0.0000001). Аналогично подтверждается неслучайность распределения рыб и по числу заходов в отсеки во время эксперимента (χ² = 306.9979, df = 10, p < 0.0000001).

Время пребывания (—) и частота встречаемости (- - -) европейского горчака Rhodeus amarus в отсеках термоградиентной установки при определённой температуре воды.

Наибольшая посещаемость горчаком отсеков лотка наблюдалась в диапазоне 21–25°С (66.3% по частоте встречаемости и 68.2% по времени пребывания), при этом наиболее часто рыбы заходили и подолгу оставались в отсеке с температурой 23°С (соответственно 28.3 и 33.3%). Средний уровень предпочитаемой температуры составил 22.4°С и в разных опытах варьировал от 19.8 до 24.4°С, что хорошо укладывается в выявленный диапазон температур (21–25°С), в котором рыбы проводили бо́льшую часть времени и который можно считать оптимальным для жизнедеятельности европейского горчака.

В термоградиентном лотке горчак активно перемещался на расстояние от 61.1 до 118.8 (в среднем 84.7) м за час. Скорость плавания варьировала от 1.7 до 3.3 (в среднем 2.3) см/с. При перемещениях, переплывая из отсека в отсек, разница температуры в которых составляла от 2.0 до 10.0 (в среднем 4.0)°С, рыбы испытывали изменения температуры со скоростью от 0.03 до 0.67 (в среднем 0.12)°С/с. При таких перепадах температуры не наблюдали никаких изменений в поведении опытных рыб.

ОБСУЖДЕНИЕ

В естественных условиях обитания европейского горчака в водоёмах Европы и Малой Азии в течение года температуры воды составляют 7.9–29.4°С (Koutrakis et al., 2003), 4.2–30.2°С (Sac, Özuluğ, 2017), 0.5–24.5°С (Horoszewicz, 1973). В экспериментах ранее было показано, что средняя температура, предпочитаемая европейским горчаком, лежит в пределах от 20.4°С (Голованов, 2013) до 25.0°С (Zahn, 1963), что вполне укладывается в разброс выявленных в наших опытах средних значений избираемой температуры. В экспериментальном термоградиенте горчак наиболее часто находился в диапазоне температур 20–25°С (Голованов, Капшай, 2015). Оптимальную температуру для роста горчака указывают как 24.3°С (Wohlgemuth, 1981), так и 29.9°С (Zahn, 1963). Разница в оценке этой температуры может быть связана с разной величиной суточного рациона или с разным возрастом рыб в опытах. В другом исследовании (Kujawa, Piech, 2021) в лабораторных условиях при насыщающем рационе и высоком качестве корма личинок европейского горчака выращивали при 20 и 26°С в течение 6.5 мес. В конце выращивания масса горчака составляла соответственно 3.24 и 3.39 г, т. е. почти не различалась. Рыбы имели хорошо развитые вторичные половые признаки и проявляли преднерестовое поведение. Это указывает на значительный ростовой потенциал европейского горчака при наличии хорошего корма и температуре воды от 20 до 30°С.

Верхняя летальная температура для европейского горчака, по данным разных авторов, составляет от 31.0°С (Голованов, 2013) до 36.5°С (Horoszewicz, 1973). Нерестится горчак при температуре от 17 до 26°С (Konečná, Reichard, 2011; Kujawa, Piech, 2021), оптимальной для размножения температурой указывают 23°С (Smith et al., 2004; Souchon, Tissot, 2012), что полностью соответствует выявленным в нашей работе термопреферендному диапазону и среднему уровню избираемой температуры.

Установленные в нашем исследовании значения скорости плавания и расстояния, проплываемого европейским горчаком за час, указывают на довольно значительную двигательную активность рыб в термоградиентном поле, которая соизмерима или даже выше выявленной у некоторых карповых рыб (Cyprinidae) сходного размера в сходных условиях. Молодь карпа Cyprinus carpio (масса 1.3–4.1 г) в термоградиентном пространстве проплывала за час 60.7–79.8 м со скоростью 1.7–2.2 см/с, карась Carassius auratus (3.4–5.0 г) – соответственно 29.6–39.1 м и 0.8–1.1 см/с, белый амур Ctenopharyngodon idella (1.0 г) – 38.1 м и 1.1 см/с (Константинов, Зданович, 1993; Zdanovich, 2006). На двигательную активность европейского горчака в значительной степени оказывает влияние величина рациона. При постоянной температуре 22°С снижение суточного рациона с 30% массы тела до 15.0 и 7.5% вызывало повышение двигательной активности горчака соответственно в 1.4 и 1.9 раза (Пушкарь и др., 2004). Увеличение скорости плавания и расстояния, проплываемого рыбами за час, при снижении доступности пищи в гетеротермальной среде отмечали и для других видов рыб (Константинов, Зданович, 1993; Zdanovich, 2006).

Быстрое распространение европейского горчака в последнее время за пределы своего естественного географического ареала в первую очередь связано с наличием смежных систем водных путей и повышением температуры в связи с глобальным потеплением, также и деятельность человека может способствовать этому процессу (Damme et al., 2007; Kozhara et al., 2007; Морева и др., 2017). В колонизированных горчаком водоёмах его численность быстро возрастает, и в сообществах рыб он становится доминантным видом (Carpentier et al., 2003; Tarkan et al., 2005; Решетников и др., 2012; Carosi et al., 2017).

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

На основе полученных собственных и литературных данных европейского горчака следует отнести к экологической группе умеренно теплолюбивых эвритермных рыб (название группы по: Голованов, 2013). Можно предположить, что широкие диапазоны термотолерантности (0–36.5°С) (Horoszewicz, 1973), термопреферендного интервала (17–29°С), а также высокие значения средней предпочитаемой (22.4°С) и оптимальной для размножения (23°С) температуры (Smith et al., 2004) при потеплении в Европе будут способствовать успеху заселения европейским горчаком новых мест обитания, как инвазивным видом. Успеху его расселения может способствовать также довольно высокая двигательная активность рыб и устойчивость к перепадам температуры, с которыми инвазивный вид может сталкиваться при колонизации новых биотопов.

БЛАГОДАРНОСТИ

Выражаю искреннюю благодарность В.А. Бурменскому (МГУ) за помощь в статистическом анализе полученных данных и А.О. Касумяну (МГУ) за ценные рекомендации при подготовке статьи к печати.

作者简介

V. Zdanovich

编辑信件的主要联系方式.
Email: zdanovich@mail.ru
俄罗斯联邦, Moscow

参考

补充文件

附件文件

动作

1. JATS XML

下载

2. Residence time (—) and frequency of occurrence (- - -) of the European bitterling Rhodeus amarus in compartments of a thermogradient setup at a certain water temperature.

下载 (104KB)

索引源数据