Finding of the Second Canestrini’s Organ in Loach Species (Cobitidae) Characterized by a Single Lamina Circularis on the First Branched Ray of the Pectoral Fin in the Mature Males. An Atavism or an Innovation?

Texto integral

У половозрелых самцов ряда видов семейства вьюновых (Cobitidae) дорсальный гемитрихий (hemitrichium), при слиянии которого с вентральным образуется луч-лепидотрихий грудного плавника, у своего основания снабжён окостеневшим заднедорсальным выростом – органом Канестрини (lamina circularis). Присутствие одного такого органа у основания первого ветвистого луча грудного плавника рассматривают в качестве основной синапоморфии большой монофилетической группы вьюновых – так называемой “северной клады” (Šlechtová et al., 2008; Bohlen et al., 2019). При этом размеры и форма органа Канестрини у разных видов может значительно варьировать: у большинства видов родов Misgurnus Lacepède, 1803 и Cobitis Linnaeus, 1758 и видов рода Microcobitis Bohlen et Harant, 2011 вырост дорсального гемитрихия представляет собой уплощённую пластинку треугольной, бутылковидной или топоровидной формы (Васильева, 1984, 2001; Economidis, Nalbant, 1996; Bohlen, Harant, 2010; Chen et al., 2018), тогда как у некоторых – дистально удлинённый отросток, зазубренный по заднему краю (Васильева, Васильев, 1985; Chen et al., 2018). Во всех случаях орган Канестрини покрыт кожным слоем, после удаления которого становится видна его форма, являющаяся важным диагностическим признаком на видовом уровне.

Модификация первого ветвистого луча грудного плавника самцов присутствует у ископаемых представителей рода Cobitis из среднего миоцена, обнаруженных в Германии (Frickhinger, 1991), и из конца раннего миоцена – в Восточном Китае (Chen et al., 2010). Шлехтова с соавт. (Šlechtová et al., 2008) предполагают, что в пределах “северной клады” эта модификация независимо была вторично редуцирована у всех представителей родов Sabanejewia Vladykov, 1929, Kichulchoia Kim, Park et Nalbant, 1999 и Niwaella Nalbant, 1963, у нескольких видов рода Cobitis и одного вида рода Misgurnus. В то же время для “южной линии” вьюновых авторы указывают вторичную редукцию lamina circularis только для Canthophrys Swainson, 1838 и отмечают, что у некоторых видов рода Cobitis произошла дупликация органа Канестрини на первом луче (неветвистом) грудного плавника. Все виды с дуплицированным органом относят обычно к особому подроду Bicanestrinia Băcescu, 1962 в роде Cobitis. Согласно имеющимся генетическим данным, четыре хорошо выраженные линии митохондриальной ДНК Bicanestrinia (I–IV) вместе с линией Cobitis s. stricto V (виды с одной lamina circularis) составляют монофилетическую группировку с высоким уровнем поддержки (Bohlen et al., 2006).

Болен с соавт. (Bohlen et al., 2006) принимают точку зрения Бэческу (Bâcescu, 1962), считавшего наличие одного органа Канестрини примитивным состоянием, а его дупликацию – продвинутым. В качестве подтверждений того, что предок современных вьюновых имел один орган Канестрини, они принимают присутствие одного органа в большинстве линий Cobitis, включая ископаемые виды, в роде Misgurnus, а также в базальных группах филогенетического дерева семейства. Исходя из принципа парсимонии, они считают, что четыре линии Bicanestrinia ответвились от общего предка с уже дуплицированным органом и полагают, что линия Cobitis s. stricto V является сестринской по отношению ко всем четырём линиям. Расхождение линий Bicanestrinia и линии Cobitis s. stricto V оценивается возрастом 12–17 млн лет – временем, когда разорвалась связь между Центральной Европой и Анатолией (Rögl, 1998; Weisrock et al., 2001). В соответствии с современным распространением всех четырёх линий, ареалы которых не перекрываются, предполагается, что они и возникли на участке, ограниченном Месопотамией и бассейном Адриатики; и викариат, по-видимому, сыграл основную роль в диверсификации их видов (Bohlen et al., 2006).

Отличный от Bicanestrinia феномен дупликации органа Канестрини обнаружен у видов рода Bibarba Chen et Chen, 2007. В настоящее время к этому роду относят три обнаруженных в Китае вида (Fricke et al., 2023). Один из диагностических родовых признаков на основе изучения типового вида B. bibarba Chen et Chen, 2007 – наличие одного органа Канестрини на третьем луче грудного плавника (= на втором ветвистом луче) вместо второго луча (= первого ветвистого) у других видов вьюновых (Chen, Chen, 2007). Однако в результате последующих исследований Болен с соавт. (Bohlen et al., 2019) показали, что самцы двух изученных видов рода – B. bibarba и B. parvoculus Wu, Yang et Xiu, 2015 – имеют на самом деле два органа Канестрини. Второй луч грудного плавника (т.е. первый ветвистый луч) у самцов удлинён (~ 140% длины второго ветвистого луча), сильно расширен (ширина не менее чем в пять раз больше ширины второго ветвистого луча) и разветвлён только на конце. В основании дорсальных гемитрихиев первого и второго ветвистых лучей имеется lamina circularis, при этом на втором ветвистом луче пластинка органа в несколько раз больше, чем на первом ветвистом луче. Оба органа Канестрини окружены толстой тканью. В реконструированном консенсусном дереве, построенном авторами на основе последовательностей митохондриального гена цитохрома b и ядерного гена RAG1, оба изученных вида рода Bibarba образуют самостоятельную монофилетическую линию в составе “северной клады” вьюновых, сестринскую по отношению к остальным четырём линиям этой клады. Относительно появления двух органов Канестрини у видов Bibarba предполагается, что здесь имела место такая же дупликация, как и в случае с Bicanestrinia, однако laminae circularis возникли как дериваты гемитрихий двух первых ветвистых лучей, а не неветвистого и первого ветвистого лучей.

В настоящей работе мы приводим описания обнаруженных нами случаев присутствия двух органов Канестрини в грудных плавниках самцов, относящихся к видам вьюновых, характеризующимся всего одной lamina circularis в основании первого ветвистого луча. В связи с этими находками обсуждается проблема формирования и редукции органа Канестрини в эволюции Cobitidae.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

Один экземпляр щиповки Лютера C. lutheri Rendahl, 1935 с дополнительным органом Канестрини обнаружен в коллекции Зоологического музея Московского государственного университета (ЗММУ). Изученный самец SL 58.0 мм, ЗММУ Р-24578, добыт на о-ве Сахалин из пойменных озёр в бассейне р. Поронай, сборы 18–19.09.1991 г., сборщик С.Н. Никифоров. Второй экземпляр – чиписанский вьюн M. chipisaniensis Shedko et Vasil’eva, 2022 хранится в коллекции ФНЦ биоразнообразия ДВО РАН – FSCEATB MBS-054/4, самец SL 90.5 мм, о. Сахалин, оз. Малое Чибисанское, 16.08.2001 г., сборщик М.Б. Шедько. Всего из этого места было просмотрено (Shedko, Vasil’eva, 2022) восемь самцов чиписанского вьюна.

У щиповки Лютера были удалены кожные покровы с обоих органов Канестрини и без отделения грудного плавника с использованием бинокуляра Olympus SZX10 (Япония) и камеры Invenio 8DII (DeltaPix, Дания) подготовлены их фотографии. Вьюн был выдержан в 1%-ном растворе KOH с последующим окрашиванием ализариновым красным и просветлением согласно процедуре, описанной в работе Тэйлора (Taylor, 1967). Фотография сделана камерой Nikon D7100 (Nikon Corp., Таиланд) с объективом Micro Nikkor 40 мм (Nikon Corp., Китай).

Для сравнительной оценки характера расположения и степени развития lamina circularis в группе Bicanestrinia были изучены следующие виды рода Cobitis из коллекции ЗММУ.

C. simplicispina Hankó, 1925: Р-21223 – самка SL 86.5 мм и самец SL 66.0 мм, Турция, р. Сакарья (Sakarya), Гельтикджи-Анкара (Geltikci-Ankara), 1995 г., сборщики Ф. Эрк’акан, Ф.Г. Экмекчи, Дж. Озерен (F. Erk’akan, F.G. Ekmekçi, C. Ozeren).

C. strumicae Karaman, 1955: Р-20717 – 10 самок SL 75.3–91.0 мм и три самца SL 45.5–60.2 мм, Болгария, слепое русло р. Струма на левом берегу, 1 км севернее с. Струмяны, 41°30ʹ с.ш., 23°12ʹ з.д., 20.08.1984 г., сборщики Й. Кубечка, Д. Фринта (J. Kubečka, D. Frinta).

C. levantina Krupp et Moubayed, 1992: Р-24494 – самка SL 66.3 мм и самец SL 47.3 мм, Турция, р. Оронт (Orontes), ГюЛаке, Мурат-Паса-Антакья (GüLake, Murat-Pasa-Antakya), 13.03.1993 г., сборщик Ф.Г. Экмекчи (F.G. Ekmekçi).

РЕЗУЛЬТАТЫ

У изученного самца щиповки Лютера в левом грудном плавнике первый орган Канестрини помещается у основания дорсального гемитрихия первого ветвистого луча, который сильно утолщён, а второй орган Канестрини – у основания второго ветвистого неутолщённого луча (рис. 1). Lamina circularis у основания первого ветвистого луча заметно меньше пластинки органа Канестрини в основании второго ветвистого луча. Различаются они и по форме: первая lamina circularis имеет форму, близкую к треугольной, а вторая – к прямоугольной. В правом плавнике этого самца единственный типичный широкий орган Канестрини в форме секиры (Vasil’eva et al., 2016) располагается в нижней части дорсального гемитрихия первого ветвистого утолщённого луча. Ранее два органа Канестрини у оснований первого и второго ветвистых лучей мы обнаружили в правом грудном плавнике самца C. derzhavini Vasil’eva, Solovyeva, Levin et Vasil’ev, 2020 SL 58 мм из Тбилисского водохранилища из сборов 19.06.1987 г., включавших 10 самцов, использованных для краниологических исследований. В левом плавнике у этого самца был один орган Канестрини у основания первого ветвистого луча.

 

Рис. 1. Фрагмент левого грудного плавника самца Cobitis lutheri SL 58.0 мм, ЗММУ Р-24578 с двумя органами Канестрини на первом и втором ветвистых лучах.

 

У изученного чиписанского вьюна в обоих грудных плавниках по два органа Канестрини, близких по форме и размерам, помещаются у основания неветвистого луча и первого расширенного ветвистого луча (рис. 2). Первая пластинка лежит свободно вдоль основания неветвистого луча, а вторая сращена с основанием верхнего гемитрихия ветвистого луча.

 

Рис. 2. Левый грудной плавник самца Misgurnus chipisaniensis SL 90.5 мм, FSCEATB MBS-054/4 из коллекции ФНЦ биоразнообразия ДВО РАН с двумя органами Канестрини на неветвистом и первом ветвистом лучах.

 

У самцов всех изученных видов щиповок подрода Bicanestrinia в обоих грудных плавниках было по два органа Канестрини: более узкая lamina circularis в основании неветвистого луча и более широкая – в основании утолщённого первого ветвистого луча, как это и показано в ряде снабжённых соответствующими иллюстрациями публикаций по данной группе видов (Bâcescu, 1962; Economidis, Nalbant, 1996; Vassilev, 1998; Erk’akan et al., 1999).

ОБСУЖДЕНИЕ

Все изученные нами виды вьюновых, у самцов которых обнаружено появление дополнительного органа Канестрини в одном или в обоих грудных плавниках, относятся к “северной кладе” вьюновых (Šlechtová et al., 2008; Vasil’eva et al., 2020; Shedko, Vasil’eva, 2022). Как отмечено выше, образование второй lamina circularis (на неветвистом или втором ветвистом лучах) в этой группе рассматривают в качестве продвинутого состояния при вторичной дупликации (Bâcescu, 1962; Bohlen et al., 2006, 2019). Наши данные позволяют уточнить эту интерпретацию.

Независимое возникновение одной и той же новой структуры у отдельных особей филетически близких, но генетических значительно дивергировавших видов, лишённых этой структуры, свойственной близкой к предкам линии (Bibarba, Bicanestrinia или напоминающих их), несомненно свидетельствует о том, что в случаях со щиповкой Лютера, C. derzhavini и чиписанским вьюном мы имеем дело с типичным атавизмом. Тогда у современных линий Bicanestrinia можно предположить реверсию к предковому состоянию, которая могла произойти через фиксацию атавизма у предка этой группы. Примеры этого механизма описаны (Stiassny, 1992).

В процессе дальнейшей эволюции четыре линии Bicanestrinia в целом сохранили lamina circularis неветвистого луча. Однако у отдельных видов произошла её вторичная редукция. Так, у вида C. bilseli Battalgil, 1942, отнесённого к особому подроду рода Cobitis (Beyshehiria Erk’akan, Atalay-Ekmekçi et Nalbant, 1999), неветвистый луч грудного плавника у самцов утолщён на уровне lamina circularis первого ветвистого луча (Erk’akan et al., 1999. Fig 7D). В качестве уникальной особенности этого вида авторы отмечали наличие на первом ветвистом луче углубления (напротив органа Канестрини), в которое входит упомянутое утолщение неветвистого луча. Они считали, что данный вид представляет собой остаток древней группы, пришедшей с территории Сибири. Однако, согласно филогенетическим связям, выявленным на основе анализа изменчивости цитохрома b (Bohlen et al., 2006), С. bilseli принадлежит к одной из линий Bicanestrinia, включающей С. turcica Hankó, 1925. У последнего вида lamina circularis неветвистого луча также характеризуется небольшими размерами (Erk’akan et al., 1999). У изученного нами самца чиписанского вьюна наблюдается имитация состояния предка Bicanestrinia с двумя одинаково хорошо развитыми laminae circularis на неветвистом и первом ветвистом лучах.

В пользу своего предположения о том, что исходным состоянием для видов “северной клады” является наличие одной lamina circularis первого ветвистого луча, Болен с соавт. (Bohlen et al., 2006) ссылались на описание ископаемого Cobitis из среднего миоцена в Германии (Frickhinger, 1991). Здесь следует отметить, что у другого миоценового ископаемого вида – C. longipectoralis Zhou, 1992 – в грудном плавнике одной из изученных особей также описана структура, которую можно признать как lamina circularis (Chen et al., 2010). Авторы отмечают, что грудной плавник не очень хорошо сохранился, однако по положению утолщённого луча можно считать, что это, вероятно, первый ветвистый луч, а неветвистый луч на отпечатке рыбы отсутствует. Если следовать этому предположению, то на фотографиях (Chen et al., 2010. Fig. 3a, 3c) кроме крупной lamina circularis на гемитрихии второго луча можно разглядеть lamina circularis меньшего размера на первом луче. В целом фотография плавника этого ископаемого экземпляра очень похожа на оригинальную фотографию грудного плавника B. bibarba из публикации Болена с соавт. (Bohlen et al., 2019. Fig. 5a). Появление дополнительного органа Канестрини у изученных самцов щиповки Лютера и C. derzhavini можно рассматривать как атавизм предкового состояния, наблюдаемого не только в линии Bibarba, но и у миоценового китайского вида.

Таким образом, можно предположить, что реверсия к предковому состоянию (наличие двух laminae circularis на первых лучах грудного плавника) у представителей “северной клады” происходила неоднократно. Однако выявленные нами случаи появления дополнительных органов Канестрини у отдельных обнаруженных самцов вряд ли можно рассматривать как начальные этапы микроэволюционных процессов, ведущих к филогенетической реверсии в родах Misgurnus и Cobitis. Частота проявления атавизма в выборке чиписанского вьюна составляет 12.5%, а в выборке C. derzhavini из Тбилисского водохранилища – 2.1% (помимо 10 самцов, использованных для краниологического анализа, выборка включала 38 самцов, хранящихся в коллекции ЗММУ в пробе Р-24565). Более того, общее число изученных нами из коллекции ЗММУ из разных водоёмов самцов C. derzhavini с типичным строением грудных плавников составляет 92 экз., т.е. частота атавизма – 1.09%, а в случае с щиповкой Лютера ещё меньше. У всех изученных в коллекциях ЗММУ и Зоологического института РАН более 100 экз. самцов щиповки Лютера из разных участков ареала, включая Сахалин (Vasil’eva et al., 2016), на каждом грудном плавнике было по одной lamina circularis у основания первого ветвистого луча. На основании этих данных можно утверждать, что у щиповок имеет место проявление спонтанного атавизма. Однако ситуация с вьюном требует уточнения с привлечением нового более обширного материала.

БЛАГОДАРНОСТИ

Авторы глубоко благодарны анонимным рецензентам за анализ работы и полезные замечания.

ФИНАНСИРОВАНИЕ РАБОТЫ

Исследования музейных коллекций проводятся Е.Д. Васильевой в рамках государственного задания Московского государственного университета № 121032300105-0; работа С.В. Шедько проведена в рамках государственного задания Министерства науки и высшего образования Российской Федерации № 124012200182-1.

Sobre autores

E. Vasil’eva

Zoological Museum of Lomonosov Moscow State University

Autor responsável pela correspondência
Email: vas_katerina@mail.ru
Rússia, Moscow

S. Shedko

Federal Scientific Center of the East Asia Terrestrial Biodiversity, Far Eastern Branch of the Russian Academy of Sciences

Email: vas_katerina@mail.ru
Rússia, Vladivostok

Bibliografia

Arquivos suplementares