Орган обоняния у анемоновых рыб рода Amphiprion (Amphiprioninae, Pomacentridae)

Толық мәтін

Рыбы рода Amphiprion, включающего по разным оценкам 28 или 29 видов, относятся к одним из наиболее обычных помацентровых Pomacentridae, обитающих на коралловых рифах и других мелководных участках обширной Индо-Западно-Тихоокеанской области Мирового океана, в том числе в водах Вьетнама (Allen, 1991; Fautin, Allen, 1997; Randall et al., 1997; Астахов, 2002; Bridge et al., 2012; Colleye et al., 2016; Froese, Pauly, 2023). Благодаря своей способности вступать в тесные мутуалистические отношения с актиниями, в ассоциации с которыми амфиприоны проводят бо́льшую часть своей жизни, эти рыбы давно являются объектами наблюдений и специальных исследований (Colleye et al., 2016; Feeney, Brooker, 2017; Klann et al., 2022). Большое число публикаций посвящено взаимоотношениям амфиприонов с симбиотическими актиниями и механизмам, обеспечивающим выбор рыбами специфичных видов актиний-хозяев; способности противостоять токсичности актиний, а также поведению, коммуникациям и многим другим особенностям биологии амфиприонов (Buston, 2004; Buston, García, 2007; Roopin, Chadwick, 2009; Ricciardi et al., 2010; Cleveland et al., 2011; Colleye et al., 2011; Iwata, Manbo, 2013; Burke da Silva, Nedosyko, 2016; Nguyen et al., 2019; Pryor et al., 2020).

Среди свыше 1000 видов актиний симбиотическими являются лишь 10 (Fautin, Allen, 1997; Daly et al., 2007). Некоторые из амфиприонов (A. clarkii) поселяются на актиниях любого из этих видов, другие избирают только определённые виды актиний, проявляя разный уровень специфичности. Например, A. frenatus, A. perideraion и A. sandaracinos, обитающие в прибрежных водах Южного Вьетнама, встречаются каждый в симбиозе только с одним видом актиний, но проявляют разную прочность ассоциации с актиниями-хозяевами (Астахов, 2002).

Выбор амфиприонами нужного им хозяина происходит при участии обоняния, позволяющего различать актинии по запаху и проявлять врождённое предпочтение по отношению к запаху специфических для каждого из амфиприонов симбиотических актиний (Miyagawa, Hidaka, 1980; Arvedlund et al., 1999; Elliott, Mariscal, 2001; Brolund et al., 2003; Miyagawa-Kohshima et al., 2014; Roux, Lecchini, 2015). Обнаружена способность ранней молоди амфиприонов (ещё на стадии эмбриона до или сразу после вылупления) импринтировать запахи специфических актиний, что усиливает врождённые обонятельные предпочтения (Arvedlund, Nielsen, 1996; Arvedlund et al., 1999, 2000a; Dixson et al., 2011; Miyagawa-Kohshima et al., 2014). Обонятельная рецепция обеспечивает не только выбор нужной актинии при расселении молоди амфиприонов на рифе, но, как полагают, и восприятие химических сигналов-ориентиров, благодаря которым личинки, завершающие пелагическую фазу жизни в открытом океане, находят путь к родным местам в прибрежье (Dixson et al., 2008, 2011). Установлено, что ранняя молодь амфиприонов значительно лучше, чем молодь других коралловых рыб с пелагической фазой, способна возвращаться к родным местам для поселения (Jones et al., 2005; Almany et al., 2007). Многие запахи, сигнализирующие об опасности (запах хищных рыб; феромон тревоги, содержащийся в коже; вещества, выделяющиеся в воду стрессированными рыбами), вызывают у амфиприонов защитное поведение (Manassa et al., 2013a, 2013b).

Несмотря на важное значение запахов в поведении амфиприонов, сведения о морфологии обонятельной системы у взрослых рыб остаются отрывочными и бессистемными (Arvedlund, Kavanagh, 2009). Цель нашей работы – изучить морфологию органа обоняния у амфиприонов, встречающихся в прибрежных водах Южного Вьетнама, и провести её сравнительный анализ.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

Морфологическому исследованию подвергнуты амфиприоны пяти видов: A. polymnus абсолютной длиной тела (TL) 2.43–14.00 см (59 экз.), A. frenatus (8.2–12.5 см, 9 экз.), A. clarkii (6.6–14.0 см, 29 экз.), A. perideraion (7.0–9.0 см, 4 экз.) и A. ocellaris (4.5–5.6 см, 5 экз.). Рыбы приобретены в аквариумных магазинах г. Нячанг, в которые их поставляют местные рыбаки-дайверы, отлавливающие рыб на коралловых рифах зал. Нячанг или прилегающих участках Восточного моря. После доставки рыб в лабораторию Приморского отделения Совместного российско-вьетнамского тропического научно-исследовательского и технологического центра измеряли их длину (TL) и фиксировали в 10%-ном формалине, через 2 недели переводили в 70%-ный этанол. Под бинокулярным микроскопом МБС-1 у всех 106 рыб препарировали и исследовали морфологию левого органа обоняния, примерно у 25% рыб – оба органа. При подсчёте складок в обонятельной розетке учитывали все складки, независимо от их размера, две лопасти дихотомической складки считали за одну складку. Для измерений применяли окулярный микрометр. Фотографии сделаны цифровой фотокамерой Levenhuk M500 Base (Levenhuk, Inc.). Потоки воды в органе обоняния исследовали при механической имитации движения челюстей на фиксированных препаратах с использованием взвеси чёрной туши.

РЕЗУЛЬТАТЫ

Орган обоняния

Орган обоняния расположен перед глазами: у A. polymnus, A. clarkii, A. frenatus и A. perideraion на небольшом от них расстоянии, у A. ocellaris рядом с глазами. Ноздря одна, небольшая, у A. ocellaris и A. perideraion располагается на равном расстоянии от края глаза и верхней челюсти; у A. polymnus, A. clarkii и особенно у A. frenatus – ближе к верхней челюсти (рис. 1). У A. polymnus ноздря выглядит в виде широкой и короткой воронки, слегка вытянутой в рострокаудальном направлении, окружённой выступающим над поверхностью головы широким ободком, который у самого мелкого экземпляра TL 2.43 см ещё отсутствует (рис. 2а, 2б). Внутрь обонятельной полости ноздря открывается в виде глубокой и широкой воронки с уплощёнными краями (рис. 2в). У A. clarkii ноздря вытянута в рострокаудальном направлении сильнее, но ободок выступает слабо. Ноздря у A. ocellaris, A. perideraion и A. frenatus круглая. Ободок у A. ocellaris отсутствует, у A. perideraion и A. frenatus он чуть выше с отчётливым возвышением его каудальной части. У A. frenatus ободок ноздри имеет фестончатые выросты (рис. 2г–2е).

 

Рис. 1. Расположение органа обоняния у амфиприонов: а, б – Amphiprion clarkii TL 11.0 см; в – A. polymnus TL 8.7 см, г – A. frenatus TL 9.7 см, д – A. ocellaris TL 5.3 см; е – A. perideraion TL 8.0 см, вид слева сверху. Здесь и на рис. 2: Н – ноздря; Г – глаз; ВЧ – верхняя челюсть. Масштаб, мм: а – 5.0; б, г, д – 1.0; в – 0.5; е – 2.0.

 

Рис. 2. Ноздря у амфиприонов: а, б – A. polymnus TL 12.5 и 2.43 см; в – A. polymnus TL 14.0 см, вид со стороны обонятельной полости; г – Amphiprion clarkii TL 11.0 см; д – A. frenatus TL 9.7 см; е – A. perideraion TL 8.0 см. Направления (↔): Д–В – дорсовентральное, Р–К – рострокаудальное. Масштаб: 0.5 мм.

 

Обонятельная розетка и складки

У всех амфиприонов обонятельная розетка стреловидного типа, расположена в эллипсоидной обонятельной полости напротив входа ноздри. Симметричная и овальная по форме розетка размещена у A. clarkii и A. perideraion на медиальной поверхности обонятельной полости, у A. ocellaris – на вентромедиальной поверхности, как и у A. polymnus и A. frenatus, у которых розетка несимметричная, у крупных особей сердцевидная по форме с расширенной ростральной частью, но почти круглая у мелких рыб (рис. 3, 4). У A. polymnus розетка занимает почти всю обонятельную полость по длине, но значительно меньше полости по ширине. У A. frenatus розетка не только меньше по ширине, но и короче, чем обонятельная полость, т. е. заполняет ещё меньший её объём (табл. 1).

 

Рис. 3. Схема обонятельной розетки Amphiprion clarkii (а) и A. polymnus (б): С – септа центральной складки; складки: (*) – раздвоенные, (+) – не связанные с септой.

 

Рис. 4. Обонятельная розетка у амфиприонов: а – Amphiprion clarkii TL 11.0 см, б – A. perideraion TL 8.0 см, в – A. ocellaris TL 5.3 см, г – A. polymnus TL 8.0 см; д–ж – A. frenatus TL соответственно 9.7, 10.0 и 12.5 см. ЛМ, ЭМ – отверстия лакримального и этмоидального вентиляционных мешков; N – nasale; (→) – интеркалярные складки, (↑→ ) – дихотомическая складка. Ост. обозначения см на рис. 2, 3. Масштаб, мм: а, б – 0.5; в–и – 1.0.

 

Таблица 1. Некоторые морфологические показатели особей разного размера пяти видов рода Amphiprion

TL, cм	Nof	с	o	Ln	Wn	Lo	Lr	Wr	Lr	Wr	Lr, в % Lo	Wr, в % Lr	n
		мм							в % TL
A. polymnus
2.43	7	6.7	2.9	0.20	0.15	0.60	0.50	0.27	2.06	1.03	83.33	54.00	1
5.1–6.0	13–17	13.8	4.3	0.56	0.46	1.84	1.54	1.34	2.73	2.38	84.24	86.92	8
6.1–7.0	15–16	14.8	4.5	0.60	0.55	1.97	1.80	1.30	2.76	2.00	91.85	72.57	3
7.1–8.0	14–19	17.2	5.1	0.73	0.71	2.08	1.88	1.61	2.49	2.14	90.12	85.71	13
8.1–9.0	15–19	19.0	5.6	0.84	0.80	2.24	2.02	1.63	2.38	1.92	90.30	80.79	11
9.1–10.0	17–21	21.2	6.0	0.90	0.86	2.59	2.28	1.85	2.38	1.94	88.02	81.27	8
10.1–11.0	19–21	23.9	7.1	1.02	1.00	2.78	2.44	1.86	2.28	1.74	88.06	75.98	5
11.1–12.0	20–23	25.0	6.9	1.15	1.08	3.12	2.64	1.96	2.23	1.66	84.58	75.02	5
12.1–13.0	18–21	27.8	7.3	1.20	1.10	3.18	2.70	2.23	2.12	1.74	85.03	82.84	4
14.0	24	29.5	8.8	1.20	1.20	3.70	3.20	2.30	2.29	1.64	86.49	71.88	1
A. clarkii
6.6	13	15.0	5.0	0.60	0.50	1.80	1.50	1.30	2.27	1.97	83.33	86.67	1
7.1–8.0	15–17	15.9	4.9	0.70	0.60	2.40	1.90	1.40	2.47	1.82	80.44	79.96	4
8.1–9.0	15–18	18.6	5.6	0.80	0.70	2.50	2.00	1.30	2.29	1.49	80.88	64.15	5
9.1–10.0	13–17	21.0	6.1	0.90	0.70	2.50	2.10	1.45	2.18	1.50	82.91	70.15	5
10.1–11.0	17–21	22.7	6.2	1.00	0.85	2.75	2.30	1.50	2.13	1.39	83.22	65.84	12
12.0	16	24.0	7.1	1.20	1.00	2.70	2.00	1.40	1.67	1.17	74.07	70.00	1
14.0	19	29.0	8.2	1.20	1.00	3.00	2.20	1.80	1.57	1.29	73.33	81.82	1
A. frenatus
8.1–9.0	12–13	18.0	5.1	0.80	0.75	2.20	1.70	1.30	1.98	1.51	77.43	76.47	2
9.1–10.0	12–13	22.9	5.6	0.90	0.83	2.63	2.20	1.60	2.23	1.62	83.65	72.73	4
11.1–12.0	11–14	25.0	6.8	0.95	0.80	3.05	2.30	1.55	1.97	1.33	75.27	67.12	2
12.5	20	28.0	6.8	1.20	1.10	3.50	2.40	2.00	1.92	1.60	68.57	83.33	1
A. perideraion
7.0	14	16.0	3.6	0.50	0.50	1.70	1.50	1.30	2.14	1.86	88.24	86.67	1
7.1–8.0	14	18.5	4.6	0.75	0.65	1.75	1.40	1.15	1.81	1.49	80.23	82.31	2
9.0	15	23.0	5.1	0.70	0.65	1.90	1.60	1.20	1.78	1.33	84.21	75.00	1
A. ocellaris
4.5	12	11.5	3.3	0.50	0.40	1.30	1.10	1.00	2.44	2.22	84.62	90.91	1
5.1–6.0	13–14	13.3	3.3	0.43	0.40	1.45	1.18	1.03	2.24	1.95	81.38	87.29	4

Примечание. Nof – число обонятельных складок всех типов, шт.; с – длина головы, o – диаметр глаза; Ln, Wn – длина и ширина ноздри; Lo – длина обонятельной полости; Lr, Wr – длина и ширина обонятельной розетки. Здесь и в табл. 2: TL – абсолютная длина тела, n – число исследованных рыб, экз.

 

Розетка состоит из центральной складки, расположенной рострокаудально, и отходящих от её передней расширенной части (септы) боковых складок. С ростральной стороны септа соединена со стенкой обонятельной полости, каудальный конец центральной складки свободный и языкообразный по форме, как и дистальные концы боковых складок. У A. polymnus и A. frenatus, в отличие от других амфиприонов, центральная складка короче обонятельной розетки, а септа в местах отхождения боковых складок слегка расширена и сильно прогнута. Расширение септы составляет ~ 200–250 мкм, более заметно у A. perideraion и особенно у A. clarkii TL > 10.0 см – ~350–400 мкм. У одного из A. perideraion TL 8.0 см отмечено расширение септы до 400 мкм (рис. 4б).

Общее число обонятельных складок достигает у A. ocellaris 14, у A. perideraion – 15, у A. frenatus – 20, у A. clarkii – 21, у A. polymnus – 24 шт. У A. polymnus и A. frenatus складки на латеральной стороне розетки крупнее, чем на медиальной стороне. У A. clarkii, A. ocellaris и A. perideraion складки с обеих сторон розетки одинаковые по размерам. Число складок у рыб одного вида при сходной длине тела может различаться, при этом на латеральной стороне розетки складок, как правило, на 1–4 шт. больше, чем на медиальной. В левом и правом органах одной и той же особи число складок в розетке также может различаться на 1–2 шт. Толщина обонятельных складок у A. frenatus ~ 30–40, у A. ocellaris ~ 60–65, A. polymnus ~ 65–75, у A. clarkii ~ 75–80, а у A. perideraion ~ 85–105 мкм. Складки в каудальной части розетки у разных амфиприонов различаются по форме и толщине (рис. 5). Дистальный край складок в каудальной части розетки у A. clarkii и A. perideraion утолщён соответственно до ~ 100–110 и ~ 150–200 мкм, а у крупных особей A. polymnus TL >10.0 см расширено только его основание – ~ 200–250 мкм. Вторичная складчатость на складках отсутствует у всех видов.

 

Рис. 5. Форма складок, располагающихся в каудальной части обонятельной розетки: а, б – Amphiprion clarkii, A. frenatus и A. ocellaris; в, г – A. polymnus; д, е – A. perideraion; а, в, д – вид складки сбоку; б, г, е – вертикальный профиль складки.

 

У A. polymnus и A. frenatus медиальная и латеральная стороны в средней части розетки имеют хорошо выраженные уклоны, направленные от септы к отверстиям этмоидального и лакримального вентиляционных мешков (описание вентиляционных мешков приведено ниже). Складки, ориентированные в сторону отверстий вентиляционных мешков, меньше по размерам, чем другие, а их дистальные концы из-за уклонов розетки расположены ниже, чем проксимальные, и фактически вдаются в отверстия вентиляционных мешков (рис. 4ж). У остальных амфиприонов розетки находятся на плоском основании без уклонов.

Нетипичные складки

У A. polymnus и A. frenatus на медиальной и латеральной сторонах розетки обнаружены раздвоенные складки, встречающиеся обычно среди складок, находящихся напротив отверстий вентиляционных мешков (табл. 2). При отхождении от септы раздвоенные складки имеют общее начало, но дихотомически разделяются на две сходные по размерам самостоятельные лопасти. Лопасти могут тесно примыкать друг к другу или широко расходиться (рис. 6). У A. polymnus найдены складки, которые сохраняют общее основание не только в месте прикрепления к септе, но и по всей длине складки, расходясь вверх от основания на две равные лопасти (рис. 7). Раздваивающиеся складки мы назвали дихотомическими, с подразделением их на горизонтально дихотомические и вертикально дихотомические. У одного из A. polymnus TL 12.0 см в одном органе обоняния горизонтально дихотомической была лопасть центральной складки (рис. 7б). Горизонтально дихотомическая складка найдена у одного из A. clarkii TL 11.0 см, в розетке она занимает положение напротив входа в лакримальный вентиляционный мешок.

 

Таблица 2. Число нетипичных складок на латеральной и медиальной сторонах обонятельной розетки у особей Amphiprion polymnus и A. frenatus разного размера

TL, см	Дихотомические складки					Интеркалярные складки					n
	Сторона				n*	Сторона				n*
	латеральная		медиальная			латеральная		медиальная
	Nf	n*	Nf	n*		Nf	n*	Nf	n*
A. polymnus
2.1–3.0											1
5.1–6.0	0–1 0.4	3	0–1 0.1	1	4	1–4 2.0	8	1–3 1.4	8	8	8
6.1–7.0	0–1 0.7	2			2	1–2 1.3	3	0–2 1.0	2	3	3
7.1–8.0	0–2 0.9	10	0–2 0.5	5	12	1–3 2.1	13	0–3 1.8	12	13	13
8.1–9.0	1	11	0–1 0.3	3	11	1–3 2.4	11	1–2 1.6	11	11	11
9.1–10.0	0–2 1.3	7	0–1 0.3	2	8	0–3 2.1	7	0–3 1.6	7	8	8
10.1–11.0	0–1 0.8	4	0–1 0.4	2	4	0–3 1.6	4	0–3 1.8	4	4	5
11.1–12.0	1–2 1.4	5	0–1 0.8	4	5	2–4 2.8	5	1–3 2.0	5	5	5
12.1–13.0	1	4	1–2 1.3	4	4	2–3 2.3	4	1–2 1.5	4	4	4
13.1–14.0	1	1	1	1	1	3	1	2	1	1	1
A. frenatus
8.1–9.0	0–1 0.5	1			1	0–1 0.5	1			1	2
9.1–10.0	0–1 0.8	3	0–1 0.5	2		1–3 1.8	4	0–2 1.3	3	4	4
11.1–12.0	0–1 0.5	1	0–1 0.5	1	1	1–3 2.0	2	0–2 1.0	1	2	2
12.1–13.0	1	1			1	2	1	3	1	1	1

Примечание. Nf – число складок, шт.; *указано число рыб, у которых обнаружены соответствующие складки; над чертой – пределы варьирования показателя, под чертой – среднее значение.

 

Рис. 6. Нетипичные складки в обонятельной розетке Amphiprion polymnus: а, б – горизонтально дихотомические складки с соответственно узко и широко расходящимися лопастями; в – вертикально дихотомическая складка, г–е – интеркалярная складка (→) на разных стадиях формирования.

 

Рис. 7. Нетипичные складки в обонятельной розетке амфиприонов: а, б, в, г – Amphiprion polymnus TL соответственно 8.2, 12.0, 9.2 и 8.0 см; д – A. frenatus TL 9.8 см; е – A. perideraion TL 7.0 см; (*) – утолщения дистальных частей складок, (▽) – необычная вторичная складчатость. Ост. обозначения см. на рис. 2, 4. Масштаб: 1.0 мм.

 

У всех особей A. polymnus TL > 5.0 см, A. ocellaris и A. frenatus TL > 8.5 см в обонятельной розетке найдены складки, нормально ориентированные по отношению к септе, но не соединяющиеся с ней. Такие складки мы назвали интеркалярными (рис. 7). Интеркалярные складки обнаружены также у трёх из четырёх исследованных особей A. perideraion TL 7.0–9.0 см, и только у одного A. clarkii TL 8.4 см отмечена одна такая складка. Интеркалярные складки располагаются между обычными складками и между лопастями горизонтально дихотомических складок. У A. polymnus, A. frenatus и A. ocellaris интеркалярные складки наиболее обычны в задней и средней частях розетки, но могут встречаться и в передней части (у крупных рыб), у A. perideraion такие складки встречены только в средней части розетки (табл. 2). Формирующиеся интеркалярные складки представляют собой небольшие тонкие выросты на дне обонятельной полости на уровне дистальных участков обычных складок. Постепенно интеркалярные складки по высоте и толщине становятся равными обычным складкам (рис. 6г–6е). Такие формирующиеся интеркалярные складки встречаются в разных частях розетки. Наиболее многочисленны интеркалярные складки у A. polymnus – у некоторых особей их больше половины от общего числа всех складок в розетке.

Изменения, связанные с длиной рыб

По мере роста рыбы число складок в розетке увеличивается, а сама обонятельная розетка становится крупнее (табл. 1). В ростральной части розетки появляются новые складки, как правило попарно и симметрично с каждой стороны от септы. Это приводит к увеличению общего числа складок в розетке (рис. 8). Новые складки меньше по размерам, чем складки в задней части розетки, и не имеют дистального языкообразного завершения (рис. 4, 7). У крупных A. polymnus (TL 14.0 см) и A. frenatus (TL 12.5 см) размеры и форма боковых обонятельных складок в ростральной части розетки сходны. В онтогенезе у A. clarkii форма розетки меняется от почти круглой до овальной. У A. polymnus и A. frenatus по мере роста рыб размеры складок на латеральной стороне розетки увеличиваются быстрее, чем на медиальной, что делает розетку асимметричной.

 

Рис. 8. Зависимость числа складок в обонятельной розетке от абсолютной длины тела (TL) у Amphiprion polymnus (●, ––), A. clarkii (▲, ---) и A. frenatus (■, − · −).

 

Вентиляционные мешки

У всех исследованных видов имеется два вентиляционных (акцессорных) мешка – этмоидальный и лакримальный. Этмоидальный примыкает к обонятельной полости с дорсомедиальной стороны, более крупный по объёму лакримальный расположен относительно розетки вентральнее (рис. 4, 7). Полость мешков выстлана плотной соединительной тканью. По ориентировочным оценкам, суммарный объём обоих вентиляционных мешков значительно больше объёма обонятельной полости. У A. polymnus и A. clarkii отверстие этмоидального мешка овальное и расположено над обонятельной розеткой каудальнее её средней части, отверстие лакримального мешка – на уровне средней части розетки и вентральнее от неё. У A. frenatus отверстие этмоидального мешка располагается каудальнее, чем у A. polymnus и A. clarkii. У A. ocellaris и A. perideraion отверстие этмоидального мешка круглое и смещено ещё сильнее вверх и назад (рис. 4, 7). Размеры обоих отверстий у A. polymnus и A. frenatus близки. У A. clarkii, A. ocellaris и A. perideraion диаметр отверстия лакримального мешка значительно крупнее, чем этмоидального. Например, у A. clarkii TL 10.5 см диаметр отверстия лакримального и этмоидального мешков равен соответственно 1.6 и 0.6 мм. Отверстие лакримального мешка у A. polymnus крупнее, чем размер ноздри. У самого мелкого экземпляра A. polymnus TL 2.43 см лакримальный мешок имеется, тогда как этмоидальный мешок находится ещё в зачаточном состоянии, а его отверстие располагается каудальнее, чем у более крупных рыб.

При принудительном раскрытии челюстей у фиксированных рыб видно поступление воды в орган обоняния через ноздрю, а при закрытии челюстей – выход воды из неё наружу.

ОБСУЖДЕНИЕ

Сходство органов обоняния у амфиприонов и других Pomacentridae

Расположение и морфология органов обоняния у амфиприонов, исследованных нами, и других Pomacentridae сходны (Yamamoto, Ueda, 1979; Arvedlund et al., 2003; Пащенко, Касумян, 2019; Пащенко и др., 2022). У всех складки в обонятельной розетке расположены симметрично поперечно или косо относительно удлинённой септы, что соответствует розеткам стреловидного типа, или категории G по классификации обонятельных розеток рыб, разработанной Ямамото (Yamamoto, 1982). У изученных нами амфиприонов в органе обоняния имеется лишь одна ноздря (монотремия), что присуще большинству других Pomacentridae в ювенильном и более старшем возрасте (Nelson, 2006; Biology of Damselfishes, 2016). В ходе эмбрионального и личиночного развития орган обоняния у Pomacentridae, как и у многих других рыб, преобразуется из широко открытой обонятельной ямки в орган обоняния с двумя хорошо разделёнными ноздрями (Arvedlund et al., 2003; Kavanagh, Alford, 2003; Lara, 2008; Roux et al., 2019). Затем у большинства Pomacentridae, включая амфиприонов, но за исключением некоторых видов из родов Chromis и Dascyllus, одна из ноздрей исчезает (Arvedlund et al., 2000b; Kavanagh, Alford, 2003; Murphy et al., 2007; Roux et al., 2019; Пащенко и др., 2022). Сведения о том, какая именно из ноздрей элиминирует, отсутствуют. Обонятельные рецепторные клетки различного типа присутствуют в обонятельном эпителии у амфиприо- нов уже к моменту вылупления (Arvedlund et al., 2000b; Murphy et al., 2007).

У всех исследованных нами видов амфиприонов отсутствует вторичная складчатость на обонятельных складках. Наличие вторичных складок у них и у других Pomacentridae не отмечено также в ранее выполненных исследованиях (Yamamoto, Ueda, 1979; Arvedlund et al., 2003; Пащенко, Касумян, 2019; Пащенко и др., 2022). Отсутствие вторичной складчатости объясняет увеличение общего числа складок в обонятельной розетке у амфиприонов по мере их роста (рис. 8). Поскольку среди исследованных нами рыб были особи, имевшие длину тела, близкую к максимальной (A. polymnus, A. clarkii, A. frenatus, A. perideraion), можно утверждать, что у амфиприонов рост числа складок в обонятельной розетке происходит на протяжении всей их жизни по мере увеличения длины тела, начиная с возраста появления первых складок у личинок. Почти у всех описанных в литературных источниках рыб, имеющих вторичную складчатость, нарастание числа первичных складок прекращается с момента появления первых вторичных складок: у Salmonidae, например, это происходит ещё в ювенильном возрасте (Døving, Kasumyan, 2008). Однако у анабаса Anabas testudineus число первичных складок, на которых имеется вторичная складчатость, увеличивается по мере роста рыб (Касумян и др., 2021).

С исследованными ранее другими Pomacentridae, Abudefduf vaigiensis и A. sexfasciatus, амфиприонов объединяет наличие двух относительно крупных вентиляционных мешков – этмоидального и лакримального. Суммарный объём вентиляционных мешков у них, как и у амфиприонов, больше, чем у обонятельной полости. Совпадает и последовательность формирования вентиляционных мешков в онтогенезе – у A. polymnus, A. vaigiensis и A. sexfasciatus первым начинает формироваться лакримальный мешок и лишь затем – этмоидальный (Пащенко и др., 2022). Несмотря на то что большие по размерам отверстия, ведущие в вентиляционные мешки, хорошо заметны, в ранее выполненных исследованиях в органе обоняния амфиприонов (Arvedlund et al., 2003) они не отмечены.

Различия органов обоняния у амфиприонов и других рыб

Несмотря на очевидное сходство, морфология органов обоняния у исследованных амфиприонов не совпадает полностью. Так, ободок, окаймляющий ноздрю и направляющий ток воды в полость органа, лучше всего развит у крупных A. polymnus. У молоди A. polymnus и у половозрелых особей A. ocellaris он отсутствует. Различается у амфиприонов число складок в обонятельной розетке, их больше всего у A. polymnus, причём у особей всех размерных классов, где такое межвидовое сравнение возможно выполнить (табл. 1). У наиболее крупного из исследованных нами A. polymnus, достигшего максимального для этого вида размера TL 14.0 см (Fautin, Allen, 1997; Froese, Pauly, 2023), число складок 24 – больше, чем у близких по размерам A. clarkii и A. frenatus – соответственно 21 и 20.

Различаются амфиприоны и по разнообразию складок в обонятельной розетке. Наряду с обычными складками могут присутствовать дихотомические и интеркалярные, тогда как других рыб, у которых находят аналогичные складки, известно крайне мало. Например, структуры, напоминающие интеркалярные складки, есть у щуки Esox lucius (Holl, 1965; Zeiske et al., 1992; Garwood et al., 2020). Своеобразие амфиприонов заключается и в том, что дихотомические и интеркалярные складки, в том числе ещё формирующиеся, у них встречаются чаще всего в задней и средней частях розетки среди уже развитых складок, тогда как, согласно существующим данным, новые складки у рыб закладываются в ростральной части розетки, в том числе и у Pomacentridae (Døving, Kasumyan, 2008; Пащенко, Касумян, 2017, 2019).

По наличию и числу нетипичных складок исследованные виды рода Amphiprion различаются. Дихотомические складки обнаружены у A. polymnus, A. frenatus и A. clarkii, причём у A. polymnus горизонтально дихотомические и вертикально дихотомические складки встречаются у большинства (у 51 из 59) исследованных особей. У 2/3 всех особей A. frenatus найдены только горизонтально дихотомические складки, и только у одной особи A. clarkii TL 11.0 см обнаружена единственная горизонтально дихотомическая складка. У всех A. polymnus TL >5.0 см, кроме одной особи TL 11.0 см, в розетке присутствуют интеркалярные складки. Они имеются у большинства (до 75% особей TL > 8.5 см) A. frenatus, A. ocellaris, A. perideraion, и лишь у одного A. clarkii TL 8.4 см в обонятельной розетке есть интеркалярная складка. Таким образом, у всех видов Amphiprion, имеющих дихотомические складки в розетке, присутствуют и интеркалярные складки, но не у всех видов с интеркалярными складками имеются и дихотомические. Совокупное число дихотомических и интеркалярных складок в обонятельной розетке отдельных особей A. polymnus может превышать число обычных складок, а у A. frenatus составлять половину общего числа складок. Возможно, эволюционный процесс в роде Amphiprion направлен на усиление разнообразия формы обонятельных складок в розетке и, как следствие, ведёт к её усложнению, изменению формы и к потере симметричности.

Очевидным следствием большого числа и разнообразия складок в обонятельной розетке рыб является увеличение площади обонятельного эпителия и числа рецепторных клеток. Вполне правомерно ожидать, что у амфиприонов с такими особенностями значительно выше функциональная нагрузка на обонятельную систему, что обычно наблюдается у эврибионтных рыб, освоивших различные условия обитания и имеющих более широкий спектр взаимоотношений, коммуникаций и разнообразный поведенческий репертуар (Kleerekoper, 1969; Døving, 1986; Kasumyan, 2004). Однако A. polymnus встречается лишь в песчано-илистых биоценозах и в ассоциации с ограниченным числом симбиотических актиний – по разным данным от двух до четырёх видов. Мало уступающий по сложности органа обоняния A. frenatus обитает, в отличие от A. polymnus, практически во всех зонах кораллового рифа и на террасах скальных склонов в симбиозе с актиниями только одного вида (Fautin, Allen, 1997; Астахов, 2002).

Наиболее эврибионтным среди всех видов рода Amphiprion является A. clarkii, имеющий наиболее широкий ареал и населяющий все типы биоценозов коралловых рифов, скальные склоны и песчано-илистые отмели в ассоциации со всеми 10 видами симбиотических актиний (Allen, 1991; Астахов, 2002). Но орган обоняния у него самый простой среди исследованных нами видов. В целом эти примеры не поддерживают предположение о том, что имеется связь между сложностью органа обоняния или числом складок в обонятельной розетке и эврибионтностью или специализацией амфиприонов к симбионтным актиниям. Трудно найти связь между устройством органа обоняния и прочностью ассоциации рыб с актиниями. Ассоциации поддерживаются рыбами, скорее всего, зрительно и тактильно. Ассоциация у A. perideraion, поддерживающего постоянный контакт с актинией и не отрывающегося от её поверхности, оценивается как тесная. У A. polymnus, стремящегося далеко не уходить от актинии-хозяина, прочность ассоциации невысокая; у A. clarkii, который может легко покидать актинию и использовать удалённые убежища, эта ассоциация слабая (Moyer, Steene, 1979; Moyer, 1980; Hattori, 1995; Astakhov, 2021). В этом ряду видов орган обоняния наиболее сложно устроен у A. polymnus, выглядит менее сложным у A. perideraion и наиболее простым у A. clarkii.

Интерес представляет сравнение органа обоняния у амфиприонов с разным филогенетическим положением в парафилетическом роде Amphiprion, в котором выделяют четыре подрода – Paramphiprion, Phalerebus, Actinicola и Amphiprion, последний подразделяют на два комплекса: clarkii complex и ephippium complex (Allen, 1980). Представления о том, что наименее специализированный A. clarkii находится в основании филогенетического древа Amphiprion, в настоящее время отвергаются. Считается, что базальной группой следует рассматривать Actinicola с двумя входящими в него видами A. ocellaris и A. percula, которые в отличие от генерализованных A. clarkii и других 10 видов clarkii complex относятся к специализированным и проявляют высокую специфичность при выборе актиний- хозяев (Elliott et al., 1999; Nguyen et al., 2020; Tang et al., 2021). К ephippium complex подрода Amphiprion принадлежит A. frenatus вместе с ещё пятью видами, к подроду Phalerebus – A. perideraion с шестью видами, к подроду Paramphiprion – A. polymnus с двумя видами (Colleye et al., 2016).

Полагают, что симбиоз между предковыми Pomacentridae и актиниями возник ~ 10 млн лет назад в центре Индо-Тихоокеанской области (Litsios et al., 2014). Согласно последним молекулярно-генетическим данным, наиболее рано от общего ствола Amphiprion отделился A. ocellaris, а затем A. clarkii, имеющие, по нашим данным, относительно просто устроенный орган обоняния. Наиболее молодыми из исследованных нами видов являются A. frenatus и A. polymnus, отличающиеся от других амфиприонов наибольшим разнообразием обонятельных складок и более сложно устроенным органом обоняния (рис. 9) (Tang et al., 2021). Такая схема филогенеза рода Amphiprion в целом соответствует логике последовательных изменений от просто устроенного органа обоняния к морфологически более сложному. Укладываются в эту последовательность также и другие морфологические преобразования органа обоняния. Так, место расположения обонятельной розетки смещается с медиальной стороны обонятельной полости (A. clarkii и A. perideraion) на вентромедиальную (A. polymnus, A. frenatus). Для подтверждения этих тенденций требуется продолжение исследований с привлечением других видов Amphiprion.

 

Рис. 9. Филогенетические отношения рыб рода Amphiprion (по: Tang et al., 2021); увеличение числа звёздочек (★) отражает морфологическое усложнение органа обоняния у исследованных видов.

 

Особое внимание привлекают характерные уклоны в середине медиальной и латеральной сторон обонятельной розетки в сторону отверстий вентиляционных мешков у A. polymnus и A. frenatus – одних из наиболее молодых видов. Обонятельные складки здесь относительно небольшие по размерам, ориентированы к крупным отверстиям этмоидального и лакримального вентиляционных мешков и своими дистальными лопастями приближены или частично вдаются в них (рис. 4, 7). Несомненно, что изменения формы розетки вблизи отверстий вентиляционных мешков не случайны и, скорее всего, представляют собой структурную адаптацию, улучшающую водообмен у поверхности обонятельных складок, следовательно, повышающую надёжность получения рыбами запаховой информации. Вполне возможно, что на складках, обращённых к отверстиям вентиляционных мешков, больше площадь, занимаемая рецепторным эпителием, а плотность сенсорных клеток в эпителии выше. Проверка этого предположения с привлечением методов электронной и конфокальной микроскопии представляется интересной и важной задачей для дальнейших исследований, в том числе и потому, что обонятельный эпителий и сенсорная оснащённость органа обоняния у амфиприонов остаются слабо изученными.

Согласно имеющимся данным, в зал. Нячанг и прилегающих районах Восточного моря встречаются пять видов амфиприонов, из которых один, A. sandaracinos, не был объектом нашего исследования. В то же время присутствие в водах Вьетнама одного из пяти изученных нами видов – A. ocellaris – ранее отмечено не было (Астахов, 2002, 2015; Астахов, и др., 2016), хотя A. ocellaris указан для Восточного моря (Allen, 2000). Это даёт основание полагать, что в водах Вьетнама может обитать больше видов амфиприонов, чем это считается в настоящее время.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

В наши задачи не входило получить данные, с помощью которых можно было бы подтвердить или опровергнуть существующие представления о филогении амфиприонов. В целом наши результаты находятся в соответствии с филогенетическими связями между видами рода Amphiprion, установленными по последним молекулярно-генетическим исследованиям (Tang et al., 2021). В частности, наши результаты поддерживают то, что A. clarkii и A. frenatus не являются сестринскими таксонами в подроде Amphiprion, как это считалось ранее на основании данных по морфологии тела и окраске рыб (Allen, 1972). Продолжение начатых работ и получение сведений о морфологии органа обоняния у ещё неисследованных видов амфиприонов даст возможность соотнести особенности этой структуры с филогенетическим положением видов и выяснить, какие из изученных структурных элементов и в какой мере соответствуют филогенетической иерархии видов. Это позволит также оценить справедливость вывода о последовательном усложнении морфологии органа обоняния у амфиприонов. Такой эволюционный тренд может указывать на усиление функциональной нагрузки на обонятельную систему прежде всего в её обслуживании хемокоммуникаций, которые у амфиприонов все ещё мало изучены, особенно в сравнительном аспекте.

Амфиприоны широко распространены в центре Индо-Западно-Тихоокеанской области и являются обычными и хорошо узнаваемыми представителями прибрежной ихтиофауны. Популяции многих видов обитающих здесь рыб, в том числе амфиприонов, находятся в неблагополучном состоянии из-за постоянно усиливающегося влияния хозяйственной деятельности человека в регионе (Jones et al., 2022). Большую угрозу для амфиприонов представляет обесцвечивание симбиотических актиний (выброс актиниями эндосимбиотических водорослей при стрессе), которое становится все более частым и масштабным явлением (Hobbs et al., 2013; Burke da Silva, Nedosyko, 2016). Внешне привлекательных и интересных по поведению амфиприонов массово и бесконтрольно вылавливают для публичных океанариумов и домашних аквариумов, что наносит большой ущерб их естественному воспроизводству и численности в природе (Shuman et al., 2005; Madduppa et al., 2018). Поддержание и восстановление популяций этих рыб невозможно без полных и глубоких знаний биологии этих рыб, в том числе их сенсорных систем, в частности обоняния. Сведения о морфологии периферического отдела обонятельной системы амфиприонов остаются ограниченными, особенно в сравнительном аспекте; функциональные характеристики этой системы (спектры воспринимаемых запахов, уровень чувствительности к ним и многое другое) практически не изучены. Выяснение этих вопросов важно также для понимания биологии этих рыб, их поведения, внутривидовой конкуренции и взаимоотношений с другими животными, в том числе рыбами. Амфиприоны могут быть модельными объектами для выяснения состояния популяций прибрежных тропических рыб и тенденций экосистемных изменений, вызываемых антропогенными воздействиями и глобальными климатическими процессами.

БЛАГОДАРНОСТИ

Авторы выражают свою искреннюю признательность всем коллегам по Приморскому отделению Совместного российско-вьетнамского научно-исследовательского и технологического тропического центра, оказавшим содействие в сборе материала.

ФИНАНСИРОВАНИЕ РАБОТЫ

Материал собран при финансовой поддержке Совместного российско-вьетнамского научно-исследовательского и технологического тропического центра (тема Э-3.1). Обработка первичных данных, анализ результатов и подготовка статьи выполнены в рамках научного проекта государственного задания МГУ № 121032300100-5 в Единой государственной информационной системе учёта результатов научно-исследовательских, опытно-конструкторских и технологических работ гражданского назначения.

Авторлар туралы

Н. Пащенко

Московский государственный университет

Хат алмасуға жауапты Автор.
Email: visitgrusha@gmail.com
Ресей, Москва

Л. Т. К. Оань

Приморское отделение Совместного российско-вьетнамского тропического научно-исследовательского и технологического центра

Email: visitgrusha@gmail.com
Вьетнам, Нячанг

А. Касумян

Московский государственный университет; Институт проблем экологии и эволюции РАН

Email: visitgrusha@gmail.com
Ресей, Москва; Москва

Әдебиет тізімі

Қосымша файлдар