Lupus nephritis and thrombotic microangiopathy: A review

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Lupus nephritis (LN) is one of the most common organ-specific manifestations of systemic lupus erythematosus (SLE). Various clinical signs of LN develop in at least 50% of patients with SLE. In addition to LN, the spectrum of renal lesions associated with SLE also includes vascular pathology. One of the variants of renal microvascular injury is thrombotic microangiopathy (TMA), the mechanisms of which are diverse. The review focuses on the main forms of TMA, including antiphospholipid syndrome and nephropathy associated with antiphospholipid syndrome, TMA caused by complement system regulation disorders and deficiency of ADAMTS13. In most cases, these forms of TMA are combined with LN. However, they may also exist as a single form of kidney damage. This article discusses the TMA pathogenesis, the impact on kidney prognosis, and treatment options.

About the authors

Larisa A. Bobrova

Sechenov First Moscow State Medical University (Sechenov University)

Author for correspondence.
Email: bobrova_l_a@staff.sechenov.ru
ORCID iD: 0000-0001-6265-4091

канд. мед. наук, ассистент каф. внутренних, профессиональных болезней и ревматологии Института клинической медицины им. Н.М. Склифосовского

Russian Federation, Moscow

Natalia L. Kozlovskaya

Patrice Lumumba People’s Friendship University of Russia; Yeramishantsev City Clinical Hospital

Email: bobrova_l_a@staff.sechenov.ru
ORCID iD: 0000-0002-4275-0315

д-р мед. наук, проф., проф. каф. внутренних болезней с курсом функциональной диагностики и кардиологии им. В.С. Моисеева, рук. Центра помощи беременным женщинам с патологией почек и мочевыводящих путей

Russian Federation, Moscow; Moscow

References

  1. Клинические рекомендации. Диагностика и лечение волчаночного нефрита. М., 2021. Режим доступа: https://rusnephrology.org/wpcontent/uploads/2021/02/lupus.pdf. Ссылка активна на 16.02.2024 [Klinicheskie rekomendatsii. Diagnostika i lechenie volchanochnogo nefrita. Moscow, 2021. Available at: https://rusnephrology.org/wpcontent/uploads/2021/02/lupus.pdf. Accessed: 16.02.2024 (in Russian)].
  2. Hanly JG, O’Keeffe AG, Su L, et al. The frequency and outcome of lupus nephritis: results from an international inception cohort study. Rheumatology (Oxford). 2016;55(2):252-62. doi: 10.1093/rheumatology/kev311
  3. Бобкова И.Н., Моисеев С.В., Лысенко Л.В., Камышова Е.С. Волчаночный нефрит в XXI веке. Терапевтический архив. 2022;94(6):713-7 [Bobkova IN, Moiseev SV, Lysenko LV, Kamyshova ES. Lupus nephritis in the XXI century. Terapevticheskii Arkhiv (Ter. Arkh.). 2022;94(6):713-7 (in Russian)]. doi: 10.26442/00403660.2022.06.201559
  4. Tektonidou MG, Dasgupta A, Ward MM. Risk of End-Stage Renal Disease in Patients with Lupus Nephritis, 1971-2015: A Systematic Review and Bayesian Meta-Analysis. Arthritis Rheumatol. 2016;68(6):1432-41. doi: 10.1002/art.39594
  5. Wu LH, Yu F, Tan Y, et al. Inclusion of renal vascular lesions in the 2003 ISN/RPS system for classifying lupus nephritis improves renal outcome predictions. Kidney Int. 2013;83(4):715-23. doi: 10.1038/ki.2012.409
  6. Mejía-Vilet JM, Córdova-Sánchez BM, Uribe-Uribe NO, et al. Prognostic significance of renal vascular pathology in lupus nephritis. Lupus. 2017;26(10):1042-50. doi: 10.1177/0961203317692419
  7. Moake JL. Thrombotic microangiopathies. N Engl J Med. 2002;347(8):589-600. doi: 10.1056/NEJMra020528
  8. Козловская Н.Л., Добронравов В.А., Боброва Л.А., и др. Клинические рекомендации по ведению взрослых пациентов с атипичным гемолитико-уремическим синдромом. Нефрология и диализ. 2023;25(4):465-92 [Kozlovskaya NL, Dobronravov VA, Bobrova LA, et al. Clinical guidelines for the management of adult patients with atypical hemolytic-uremic syndrome. Nephrology and Dialysis. 2023;25(4): 465-92 (in Russian)]. doi: 10.28996/2618-9801-2023-4-465-492
  9. Соловьев С.К., Козловская Н.Л., Асеева Е.А., и др. Волчаночный нефрит – современные аспекты диагностики и терапии. Часть I. Научно-практическая ревматология. 2024;62(1):55-64 [Solovyev SK, Kozlovskaya NL, Aseeva EA, et al. Lupus nephritis – modern aspects of diagnosis and therapy. Part I. Rheumatology Science and Practice. 2024;62(1):55-64 (in Russian)]. doi: 10.47360/1995-4484-2024-55-64
  10. Kotzen ES, Roy S, Jain K. Antiphospholipid Syndrome Nephropathy and Other Thrombotic Microangiopathies Among Patients With Systemic Lupus Erythematosus. Adv Chronic Kidney Dis. 2019;26(5):376-86. DOI:10.1053 /j.ackd. 2019.08.012
  11. Song D, Wu LH, Wang FM, et al. The spectrum of renal thrombotic microangiopathy in lupus nephritis. Arthritis Res Ther. 2013;15(1):R12. doi: 10.1186/ar4142
  12. Barrera-Vargas A, Rosado-Canto R, Merayo-Chalico J, et al. Renal Thrombotic Microangiopathy in Proliferative Lupus Nephritis: Risk Factors and Clinical Outcomes: A Case-Control Study. J Clin Rheumatol. 2016;22(5):235-40. doi: 10.1097/RHU.0000000000000425
  13. Strufaldi FL, Menezes Neves PDMM, Dias CB, et al. Renal thrombotic microangiopathy associated to worse renal prognosis in Lupus Nephritis. J Nephrol. 2021;34(4):1147-56. doi: 10.1007/s40620-020-00938-3
  14. Ding Y, Tan Y, Qu Z, Yu F. Renal microvascular lesions in lupus nephritis. Renal Failure. 2020;42(1):19-29. doi: 10.1080/0886022X.2019.1702057
  15. Chua JS, Baelde HJ, Zandbergen M, et al. Complement Factor C4d Is a Common Denominator in Thrombotic Microangiopathy. JASN. 2015;26(9):2239-47. doi: 10.1681/ASN.2014050429
  16. Babar F, Cohen SD. Thrombotic Microangiopathies with Rheumatologic Involvement. Rheum Dis Clin North Am. 2018;44(4):635-49. doi: 10.1016/j.rdc.2018.06.010
  17. Scully M, Cataland S, Coppo P, et al. Consensus on the standardization of terminology in thrombotic thrombocytopenic purpura and related thrombotic microangiopathies. J Thromb Haemost. 2017;15(2):312-22. doi: 10.1111/jth.13571
  18. Решетняк Т.М. Антифосфолипидный синдром: диагностика и клинические проявления (лекция). Научно-практическая ревматология. 2014;52(1):56-71 [Reshetnyak TM. Antiphospholipid syndrome: diagnosis and clinical manifestations (a lecture). Rheumatology Science and Practice. 2014;52(1):56-71 (in Russian)]. doi: 10.14412/1995-4484-2014-56-71
  19. Tektonidou MG, Sotsiou F, Nakopoulou L, et al. Antiphospholipid syndrome nephropathy in patients with systemic lupus erythematosus and antiphospholipid antibodies: prevalence, clinical associations, and long-term outcome. Arthritis Rheum. 2004;50(8):2569-79. doi: 10.1002/art.20433
  20. Rodríguez-Pintó I, Moitinho M, Santacreu I, et al. Catastrophic antiphospholipid syndrome (CAPS): Descriptive analysis of 500 patients from the International CAPS Registry. Autoimmun Rev. 2016; 15(12):1120-4. doi: 10.1016/j.autrev.2016.09.010
  21. Демьянова К.А., Козловская Н.Л., Боброва Л.А., Кучиева А.М. Полиорганная недостаточность при острых тромботических микроангиопатиях. Нефрология и диализ. 2013;15(4):368. Режим доступа: https://journal.nephro.ru/index.php?r=journal/articleView&articleId=520. Ссылка активна на 22.03.2024 [Demyanova KA, Kozlovskaya NL, Bobrova LA, Kuchieva AM. Multiple organ failure in acute thrombotic microangiopathies. Nephrology and dialysis. 2013;15(4):368. Available at: https://journal.nephro.ru/index.php?r=journal/articleView&articleId=520. Accessed: 22.03.2024 (in Russian)].
  22. Barbhaiya M, Zuily S, Naden R, et al. 2023 ACR/EULAR antiphospholipid syndrome classification criteria. Ann Rheum Dis. 2023;82(10):1258-70. doi: 10.1136/ard-2023-224609
  23. Domingues V, Chock EY, Dufrost V, et al. Increased risk of acute and chronic microvascular renal lesions associated with antiphospholipid antibodies in patients with systemic lupus erythematosus: A systematic review and meta-analysis. Autoimmun Rev. 2022;21(10):103158. doi: 10.1016/j.autrev.2022.103158
  24. Krone KA, Allen KL, McCrae KR. Impaired fibrinolysis in the antiphospholipid syndrome. Curr Rheumatol Rep. 2010;12(1):53-7. doi: 10.1007/s11926-009-0075-4
  25. Antovic A, Bruzelius M. Impaired Fibrinolysis in the Antiphospholipid Syndrome. Semin Thromb Hemost. 2021;47(5):506-11. doi: 10.1055/s-0041-1725098
  26. Canaud G, Bienaimé F, Tabarin F, et al. Inhibition of the mTORC pathway in the antiphospholipid syndrome. N Engl J Med. 2014;371(4):303-12. doi: 10.1056/NEJMoa1312890
  27. Timmermans SAMEG, Damoiseaux JGMC, Reutelingsperger CP, van Paassen P. More about complement in the antiphospholipid syndrome. Blood. 2020;136(12):1456-9. doi: 10.1182/blood.2020005171
  28. Козловская Н.Л., Шилов Е.М., Метелева Н.А., и др. Клинические и морфологические особенности волчаночного нефрита при системной красной волчанке с антифосфолипидным синдромом. Терапевтический архив. 2006;78(5):21-31 [Kozlovskaia NL, Shilov EM, Meteleva NA, et al. Clinical and morphological characteristics of lupus nephritis in systemic lupus erythematosus with antiphospholipid syndrome. Terapevticheskii Arkhiv (Ter. Arkh.). 2006;78(5):21-31 (in Russian)].
  29. Gerhardsson J, Sundelin B, Zickert A, et al. Histological antiphospholipid-associated nephropathy versus lupus nephritis in patients with systemic lupus erythematosus: an observational cross-sectional study with longitudinal follow-up. Arthritis Res Ther. 2015;17(1):109. doi: 10.1186/s13075-015-0614-5
  30. Praga M, Rodríguez de Córdoba S. Secondary atypical hemolytic uremic syndromes in the era of complement blockade. Kidney Int. 2019;95(6):1298-300. doi: 10.1016/j.kint.2019.01.043
  31. Palma LMP, Sridharan M, Sethi S. Complement in Secondary Thrombotic Microangiopathy. Kidney Int Rep. 2021;6(1):11-23. doi: 10.1016/j.ekir.2020.10.009
  32. Park MH, Caselman N, Ulmer S, Weitz IC. Complement-mediated thrombotic microangiopathy associated with lupus nephritis. Blood Adv. 2018;2(16):2090-4. doi: 10.1182/bloodadvances.2018019596
  33. Figueiredo CR, Escoli R, Santos P, et al. Thrombotic microangiopathy in a patient with systemic lupus erythematosus and anti-factor H autoantibodies. CEN Case Rep. 2022;11(1):26-30. doi: 10.1007/s13730-021-00627-5
  34. Łukawska E, Polcyn-Adamczak M, Niemir ZI. The role of the alternative pathway of complement activation in glomerular diseases. Clin Exp Med. 2018;18(3):297-318. doi: 10.1007/s10238-018-0491-8
  35. Cavero T, Rabasco C, López A, et al. Eculizumab in secondary atypical haemolytic uraemic syndrome. Nephrol Dial Transplant. 2017;32(3):466-74. doi: 10.1093/ndt/gfw453
  36. Kidney Disease: Improving Global Outcomes (KDIGO) Lupus Nephritis Work Group. “KDIGO 2024 Clinical Practice Guideline for the management of LUPUS NEPHRITIS. Kidney Int. 2024;105(1S):S1-69. doi: 10.1016/j.kint.2023.09.002
  37. Mancini I, Ferrari B, Valsecchi C, et al. ADAMTS13-specific circulating immune complexes as potential predictors of relapse in patients with acquired thrombotic thrombocytopenic purpura. Eur J Intern Med. 2017;39:79-83. doi: 10.1016/j.ejim.2016.11.003
  38. Turner N, Sartain S, Moake J. Ultralarge von Willebrand factor-induced platelet clumping and activation of the alternative complement pathway in thrombotic thrombocytopenic purpura and the hemolytic-uremic syndromes. Hematol Oncol Clin N Am. 2015;29. doi: 10.1016/j.hoc.2015.01.008
  39. Yue C, Su J, Gao R, et al. Characteristics and Outcomes of Patients with Systemic Lupus Erythematosus-associated Thrombotic Microangio- pathy, and Their Acquired ADAMTS13 Inhibitor Profiles. J Rheumatol. 2018;45(11):1549-56. doi: 10.3899/jrheum.170811
  40. George JN, Nester CM. Syndromes of thrombotic microangiopathy. N Engl J Med. 2014;371:654-66. doi: 10.1056/NEJMra1312353
  41. Галстян Г.М., Масчан А.А., Клебанова Е.Е., Калинина И.И. Лечение приобретенной тромботической тромбоцитопенической пурпуры. Терапевтический архив. 2021;93(6):736-45 [Galstyan GM, Maschan AA, Klebanova EE, Kalinina II. Treatment of thrombotic thrombocytopenic purpura. Terapevticheskii Arkhiv (Ter. Arkh.). 2021;93(6):736-45 (in Russian)]. doi: 10.26442/00403660.2021.06.200894
  42. Saha M, McDaniel JK, Zheng XL. Thrombotic thrombocytopenic purpura: pathogenesis, diagnosis and potential novel therapeutics. J Thromb Haemost. 2017;15(10):1889-900. doi: 10.1111/jth.13764
  43. Козловская Н.Л., Коротчаева Ю.В. Нефропатия, ассоциированная с антифосфолипидным синдромом. В кн.: Нефрология. Клинические рекомендации. Под ред. Е.М Шилова, А.В. Смирнова, Н.Л. Козловской. М.: ГЭОТАР-Медиа, 2016; с. 376-88 [Kozlovskaia NL, Korotchaeva IuV. Nefropatiia, assotsiirovannaia s antifosfolipidnym sindromom. V kn.: Nefrologiia. Klinicheskie rekomendacii. Pod red. EM Shilova, AV Smirnova, NL Kozlovskoi. Moscow: GEOTAR-Media, 2016; p. 376-88 (in Russian)].
  44. Thompson GL, Kavanagh D. Diagnosis and treatment of thrombotic microangiopathy. Int J Lab Hematol. 2022;44 Suppl. 1 (Suppl. 1):101-13. doi: 10.1111/ijlh.13954
  45. Li QY, Yu F, Zhou FD, Zhao MH. Plasmapheresis Is Associated With Better Renal Outcomes in Lupus Nephritis Patients With Thrombotic Microangiopathy: A Case Series Study. Medicine (Baltimore). 2016;95(18):e3595. doi: 10.1097/MD.0000000000003595
  46. Wright RD, Bannerman F, Beresford MW, Oni L. A systematic review of the role of eculizumab in systemic lupus erythematosus-associated thrombotic microangiopathy. BMC Nephrol. 2020;21(1):245. doi: 10.1186/s12882-020-01888-5
  47. Kello N, Khoury LE, Marder G, et al. Secondary thrombotic microangiopathy in systemic lupus erythematosus and antiphospholipid syndrome, the role of complement and use of eculizumab: Case series and review of literature. Semin Arthritis Rheum. 2019;49(1):74-83. doi: 10.1016/j.semarthrit.2018.11.005

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2024 Consilium Medicum

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial-ShareAlike 4.0 International License.
 
 


Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».