Plant Fungal Endophytes as a Source of Biologically Active Substances

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

The review focuses on endophytic fungi, whose mycelium colonizes living plants without visible manifestation. They are also found in all other kingdoms of eukaryotes. It is noted that the cultivation of fungal endophytes can reduce the load on the harvested medicinal plant resources. The concept of “endophytes” and their types, the history of discovery, classification, approaches to taxonomic identification, the possibility of independent existence in the form of fruiting bodies outside plants, endophytic fungal communities in one plant, distribution in groups of plants and their parts are briefly characterized. The ecological aspects of interaction with plants are considered in more detail – types of beneficial effects for plants and endophytic fungi, the variety of substances formed by cultures of fungal endophytes, and their biological activity. It is shown that in certain cases, substances considered to be active constituents of medicinal plants are formed by endophytic fungi living within them. In many cases, they also form substances with various types of activity that have not been previously isolated from plants.

About the authors

A. V. Klemper

Federal State Saint Petersburg Chemical-Pharmaceutical University of Ministry of Health of Russia

Author for correspondence.
Email: alexei.klemper@pharminnotech.com
Saint Petersburg, Russia

References

  1. Adeleke B. S., Babalola O. O. 2021. The plant endosphere-hidden treasures: a review of fungal endophytes. — Biotechol. Genet. Eng. Rev. 37(2): 154–177. https://doi.org/10.1080/02648725.2021.1991714
  2. Blagoveshchenskaya E. Yu., Dyakov Yu.T. 2005. Fungal endophytes of cereal grasses. — Mycology and Phytopathology. 39(3): 1–15. https://www.binran.ru/files/journals/MiF/MiF_2005_39_3.pdf (Accessed 03.12.2024) (In Russian)
  3. Bary A. de. 1866. Morphologie und Physiologie der Pilze, Flechten und Myxomyceten. Leipzig. 316 p. https//doi.org/10/5962/bhl.title.120970
  4. Kohlmeyer J., Kohlmeyer E. 1979. Marine mycology: The higher fungi. New York, San Francisco, London. 690 p. https://doi.org/10.1016/C2013-0-10998-1
  5. Song Q., Li X.-M., Hu X.-Y., Li X., Chi L.-P., Li H.-L., Wang B.-G. 2019. Antibacterial metabolites from Ascidian-derived fungus Aspergillus clavatus AS-107. — Phytochem. Lett. 34: 30–34.
  6. Wen J., Okyere S. K., Wang S., Wang J., Xie L., Ran Y., Hu Y. 2022. Endophytic fungi: An effective alternative source of plant-derived bioactive compounds for pharmacological studies. — J. Fungi. 8(2): 205. https://doi.org/10.3390/jof8020205
  7. Yarullina L. G., Ibragimov R. I., Tsvetkov V. O., Yarullina L. M., Shpirnaya I. A. 2016. [Cytochemical and biochemical methods for studying plant pathogenic microorganisms: a course book]. Ufa. 92 p. https://биоуфа.рф/студентам/citokhimicheskie-i-biokhimicheskie-metody.pdf (Accessed 03.12.2024) (In Russian)
  8. Oberhofer M., Malfent F., Zehl M., Urban E., Wackerlig J., Reznicek G., Vignolle G. A., Rückert C., Busche T., Wibberg D., Zotchev S. B. 2022. Biosynthetic potential of the endophytic fungus Helotiales sp. BL73 revealed via compound identification and genome mining. — Appl. Environ. Microbiol. 88(6): e02510-21. https://doi.org/10.1128/aem.02510-21
  9. Digra S., Nonzom S. 2023. An insight into endophytic antimicrobial compounds: an updated analysis. — Plant Biotechnol. Rep. 17(4): 427–457. https://doi.org/10.1007/s11816-023-00824-x
  10. Rodriguez R. J., White J. F., Arnold A. E., Redman R. S. 2009. Fungal endophytes: diversity and functional roles. — New Phytol. 182: 314–330. https://doi.org/10.1111/j.1469-8137.2009.02773.x
  11. Gakuubi M. M., Munusamy M., Liang Z. X., Ng S. B. 2021. Fungal endophytes: a promising frontier for discovery of novel bioactive compounds. — J. Fungi. 7(10): 786. https://doi.org/10.3390/jof7100786
  12. Laessoe T. 2003. Mushrooms (identification guide). Transl. from Engl. Moscow. 304 p. (In Russian)
  13. Duan X.-X., Qin D., Song H.-C., Gao T.-C., Zuo S.-H., Yan X., Wang J.-Q., Ding X., Di Y.-T., Dong J.-Y. 2019. Irpexlacte A-D, four new bioactive metabolites of endophytic fungus Irpex lacteus DR10-1 from the waterlogging tolerant plant Distylium chinense. — Phytochem. Lett. 32: 151–156. https://doi.org/10.1016/j.phytol.2019.06.001
  14. Luo H.-Z., Jiang H., Sun B., Wang Z.-N., Jia A.-Q. 2022. Sesquiterpenoids and furan derivatives from the Orychophragmus violaceus (L.) O. E. Schulz endophytic fungus Irpex lacteus OV38. — Phytochemistry. 194: 112996. https://doi.org/10.1016/j.phytochem.2021.112996
  15. Pan Y., Zheng W., Yang S. 2020. Chemical and activity investigation on metabolites produced by an endophytic fungi Psathyrella candolleana from the seed of Ginkgo biloba. — Nat. Prod. Res. 34(21): 3130–3133. https://doi.org/10.1080/14786419.2019.1607335
  16. Tello S. A., Silva-Flores P., Agerer R., Halbwachs H., Beck A., Peršoh D. 2014. Hygrocybe virginea is a systemic endophyte of Plantago lanceolata. — Mycol. Progress. 13(3): 471–475. https://doi.org/10.1007/s11557-013-0928-0
  17. Jia M., Chen L., Xin H.-L., Zheng C.-J., Rahman K., Han T., Qin L.-P. 2016. Friendly relationship between endophytic fungi and medicinal plants: A systematic review. — Front Microbiol. 7: 906. https://doi.org/10.3389/fmicb.2016.00906
  18. Kalotas A. P. 1996. Aboriginal knowledge of fungi. — In: Fungi of Australia. Volume 1B. Introduction – Fungi in the environment. Canberra. P. 269–295.
  19. Saucedo-García A., Anaya A. L., Espinosa-García F. J., González M. C. 2014. Diversity and communities of foliar endophytic fungi from different agroecosystems of Coffea arabica L. in two regions of Veracruz, Mexico. — PloS one. 9(6): e98454. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0098454
  20. Zhang H., Ying C., Bai X. 2014. Advancement in endophytic microbes from medicinal plants. — Int. J. Pharm. Sci. Res. 5(5): 1589–1600. https://doi.org/10.13040/IJPSR.0975-8232.5(5).1589-1600
  21. Xu X.-H., Su Z.-Z., Wang C., Kubicek C. P., Feng X.-X., Mao L.-J., Wang J.-Y., Chen C, Lin F.-C., Zhang C.-L. 2014. The rice endophyte Harpophora oryzae genome reveals evolution from a pathogen to a mutualistic endophyte. — Sci. Rep. 4: 5783. https://doi.org/10.1038/srep05783
  22. Sachin N., Manjunatha B. L., Mohana Kumara P., Ravikanth G., Shweta S., Suryanarayanan T. S., Ganeshaiah K. N., Uma Shaanker R. 2013. Do endophytic fungi possess pathway genes for plant secondary metabolites. — Current Science. 104(2): 178–182. https://www.currentscience.ac.in/Volumes/104/02/0178.pdf
  23. Tiwari P., Bae H. 2020. Horizontal gene transfer and endophytes: An implication for the acquisition of novel traits. — Plants. 9(3): 305. https://doi.org/10.3390/plants9030305
  24. Redkar A., Sabale M., Zuccaro A., Di Pietro A. 2022. Determinants of endophytic and pathogenic lifestyle in root colonizing fungi. — Plant Biology. 67: 102226. https://doi.org/10.1016/j.pbi.2022.102226
  25. Ogura-Tsujita Y., Gebauer G., Hashimoto T., Umata H., Yukawa T. 2009. Evidence for novel and specialized mycorrhizal parasitism: the orchid Gastrodia confuse gains carbon from saprotrophic Mycena. — Proc. Biol. Sci. B. 276(1657): 761–767. https://doi.org/10.1098/rspb.2008.1225
  26. Lee C. G., Shim S. H. 2020. Endophytic fungi inhabiting medicinal plants and their bioactive secondary metabolites. — Nat. Prod. Sci. 26(1): 10–27. https://doi.org/10.20307/nps.2020.26.1.10
  27. Bobusheva S. T., Doolotkeldieva T. D. 2008. Endophyte fungi – symbiont of the plants of different ecosystem of Kyrgyzstan – Manas Journal of Natural Sciences. 1(9): 1–8. https://dergipark.org.tr/en/pub/manasfen/issue/49125/626963 (In Russian)
  28. Blagoveshchenskaya E. Yu. 2006. [Endophytic fungi of cereals. Abstr. … Dis. Cand. (Biology) Sci.]. Moscow. 24 p. https://doi.org/10.13140/RG.2.1.4041.8965 (In Russian)
  29. Caruso G., Abdelhamid M. T., Kalisz A., Sekara A. 2020. Linking endophytic fungi to medicinal plants therapeutic activity. A case study on Asteraceae. — Agriculture. 10(7): 286. https://doi.org/10.3390/agriculture10070286
  30. Dutta D., Puzari K. C., Gogoi R., Dutta P. 2014. Endophytes: exploitation as a tool in plant protection. — Braz. Arch. Biol. Technol. 57(5): 621–629. https://doi.org/10.1590/S1516-8913201402043
  31. Mack K. M. L., Rudgers J. A. 2008. Balancing multiple mutualists: asymmetric interactions among plants, arbuscular mycorrhizal fungi, and fungal endophytes. — Oikos. 117(2): 310–320. https://doi.org/10.1111/j.2007.0030-1299.15973.x
  32. Backman P. A., Sikora R. A. 2008. Endophytes: an emerging tool for biological control. — Biol. Control. 46(1): 1–3. https://doi.org/10.1016/j.biocontrol.2008.03.009
  33. Hamayun M., Khan S. A., Iqbal I., Na C. I., Khan A. L., Hwang Y. H., Lee B. H., Lee I. J. 2009. Chrysosporium pseudomerdarium produces gibberellins and promotes plant growth. — J. Microbiol. 47(4): 425–430. https://doi.org/10.1007/s12275-009-0268-6
  34. Almuhayawi M. S., Abdel-Mawgoud M., Al Jaouni S. K., Almuhayawi S. M., Alruhaili M. H., Selim S., Abdelgawad H. 2021. Bacterial endophytes as a promising approach to enhance the growth and accumulation of bioactive metabolites of three species of Chenopodium sprouts. — Plants. 10(12): 2745. https://doi.org/10.3390/plants10122745
  35. Ansari R. A., Mahmood I., Rizvi R., Sumbul A., Safuiddin 2017. Siderophores: augmentation of soil health and crop productivity. — In: Probiotics in agroecosystem. Singapore: Springer. P. 291–312. https://doi.org/10.1007/978-981-10-4059-7_15
  36. Paul K., Saha C., Nag M., Mandal D., Naiya H., Sen D., Mitra S., Kumar M., Bose D., Mukherjee G., Naskar N., Lahiri S., Das Ghosh U., Tripathi S., Sarkar M. P., Banerjee M., Kleinert A., Valentine A. J., Tripathy S., Sinharoy S., Seal A. 2020. A tripartite interaction among the basidiomycete Rhodotorula mucilaginosa, N2-fixing endobacteria, and rice improves plant nitrogen nutrition. — Plant Cell. 32(2): 486–507. https://doi.org/10.1105/tpc.19.00385
  37. Almario J., Jeena G., Wunder J., Langen G., Zuccaro A., Coupland G., Bucher M. 2017. Root-associated fungal microbiota of nonmycorrhizal Arabis alpine and its contribution to plant phosphorus nutrition. — PNAS. 114(44): E9403–E9412. https://doi.org/10.1073/pnas.1710455114
  38. Márquez L. M., Redman R. S., Rodriguez R. J., Roossinck M. J. 2007. A virus in a fungus in a plant: three-way symbiosis required for thermal tolerance. — Science. 315(5811): 513–515. https://doi.org/10.1126/science.1136237
  39. Moraga E. Q. 2020. Entomopathogenic fungi as endophytes: their broader contribution to IPM and crop production. — Biocontrol Sci. Technol. 30(9): 864–877. https://doi.org/10.1080/09583157.2020.1771279
  40. Mousa W. K., Raizada M. N. 2013. The diversity of antimicrobial secondary metabolites produced by fungal endophytes: an interdisciplinary perspective. — Front Microbiol. 4: 65. https://doi.org/10.3389/fmicb.2013.00065
  41. Rho H., Epps V. V., Wegley N., Doty S. L., Kim S.-H. 2018. Salicaceae endophytes modulate stomatal behavior and increase water use efficiency in rice. — Front. Plant Sci. 9: 188. https://doi.org/10.3389/fpls.2018.00188
  42. Pang X. J., Zhang S. B., Chen H. L., Zhao W. T., Yang D. F., Xian P. J., Xu L. L., Tao Y. D., Fu H. Y., Yang X. L. 2018. Emericelactones A–D: Four novel polyketides produced by Emericella sp. XL 029, a fungus associated the leaves of Panax notoginseng. — Tetrahedron Lett. 59(52): 4566–4570. https://doi.org/10.1016/j.tetlet.2018.11.032
  43. Stierle A., Strobel G., Stierle D. 1993. Taxol and taxane production by Taxomyces andreanae, an endophytic fungus of pacific yew. — Science. 260(5105): 214–216. https://doi.org/10.1126/science.8097061
  44. Ancheeva E., Daletos G., Proksch P. 2020. Bioactive secondary metabolites from endophytic fungi. — Current Medicinal Chemistry. 27(11): 1836–1854. https://doi.org/10.2174/0929867326666190916144709
  45. Tiwari P., Bae H. 2022. Endophytic fungi: Key insights, emerging prospects, and challenges in natural product drug discovery. — Microorganis. 10(2): 360. https://doi.org/10.3390/microorganisms10020360
  46. Conrado R., Gomes T. C., Roque G. S. C., De Souza A. O. 2022. Overview of bioactive fungal secondary metabolites: Cytotoxic and antimicrobial compounds. — Antibiotics. 11(11): 1604. https://doi.org/10.3390/antibiotics11111604
  47. Feng T., Surup F. 2022. Secondary metabolites from fungi – in honor of Prof. Dr. Ji-Kai Liu’s 60th Birthday. — J. Fungi. 8(12): 1271. https://doi.org/10.3390/jof8121271
  48. Kusari S., Lamshöft M., Zühlke S., Spiteller M. 2008. An endophytic fungus from Hypericum perforatum that produces hypericin. — J. Nat. Prod. 71(2): 159–162. https://doi.org/10.1021/np070669k
  49. Xia Y., Feng S., Luo S., Cong D., Yu Z., Yang Z., Zhang J. 2012. Studies of rhein-producing endophytic fungus, isolated from Rheum palmatum L. — Fitoterapia. 85(1). https://doi.org/10.1016/j.fitote2012.12.010
  50. Wang X.-J., Min C.-L., Ge M., Zuo R.-H. 2014. An endophytic sanguinarine-producing fungus from Macleaya cordata, Fusarium proliferatum BLH51. — Curr Microbiol. 68(3): 336–341. https://doi.org/10.1007/s00284-013-0482-7
  51. Sarsaiya S., Jain A., Fan X., Jia Q., Xu Q., Shu F., Zhou Q., Shi J., Chen J. 2020. New insights into detection of a dendrobine compound from a novel endophytic Trichoderma longibrachiatum strain and its toxicity against phytopathogenic bacteria. — Front. Microbiol. 11: 337. https://doi.org/10.3389/fmicb.2020.00337
  52. Patil M. P., Patil R. H., Maheshwari V. L. 2015. Biological activities and identification of bioactive metabolite from endophytic Aspergillus flavus L7 isolated from Aegle marmelos. — Curr. Microbiol. 71(1): 39–48. https://doi.org/10.1007/s00284-015-0805-y
  53. Strobel G. A., Dirkse E., Sears J., Markworth C. 2001. Volatile antimicrobials from Muscodor albus, a novel endophytic fungus. — Microbiology. 147(11): 2943–2950. https://doi.org/10.1099/00221287-147-11-2943
  54. Settu S., Arunachalam S. 2020. Fungal endophytes: a blooming reservoir for future products. — Int. J. Pharm. Sci. Rev. Res. 65(1): 169–178. http://dx.doi.org/10.47583/ijpsrr.2020.v65i01.026
  55. Maehara S., Simanjuntak P., Kitamura C., Ohashi K., Shibuya S. 2011. Cinchona alkaloids are also produced by an endophytic filamentous fungus living in Cinchona plant. — Chem. Pharm. Bull. 59(8): 1073–1074. https://doi.org/10.1248/cpb.59.1073
  56. Yedukondalu N., Arora P., Wadhwa B., Malik F. A., Vishwakarma R. A., Gupta V. K., Riyaz-Ul-Hassan S., Ali A. 2017. Diapolic acid A–B from an endophytic fungus, Diaporthe terebinthifolii depicting antimicrobial and cytotoxic activity. — J. Antibiot. 70(2): 212–215. https://doi.org/10.1038/ja.2016.109
  57. Mady M. S., Mohyeldin M. M., Ebrahim H. Y., Elsayed H. E., Houssen W. E., Haggag E. G., Soliman R. F., El Sayed K. A. 2016. The indole alkaloid meleagrin, from the olive tree endophytic fungus Penicillium chrysogenum, as a novel lead for the control of c-Met-dependent breast cancer proliferation, migration and invasion. — Bioorg. Med. Chem. 24(2): 113–122. https://doi.org/10.1016/j.bmc.2015.11.038
  58. Koul M., Kumar A., Deshidi R., Sharma V., Sinqh R. D., Sinqh J., Sharma P. R., Shah B. A., Jaqlan S., Sinqh S. 2017. Cladosporol A triggers apoptosis sensitivity by ROS-mediated autophagic flux in human breast cancer cells. — BMC Cell Biol. 18: 26. https://doi.org/10.1186/s12860-017-0141-0
  59. Zhao J., Li C., Wang W., Zhao C., Luo M., Mu F., Fu Y., Zu Y., Yao M. 2013. Hypocrea lixii, novel endophytic fungi producing anticancer agent cajanol, isolated from pigeon pea (Cajanus cajan (L.) Millsp.). — J. Appl. Microbiol. 115(1): 102–113. https://doi.org/10.1111/jam.12195
  60. Pongcharoen W., Rukachaisirikul V., Phongpaichit S., Kühn T., Pelzing M., Sakayaroj J., Taylor W. C. 2008. Metabolites from the endophytic fungus Xylaria sp. PSU-D14. — Phytochem. 69(9): 1900–1902. https://doi.org/10.1016/j.phytochem.2008.04.003
  61. Li H., Xiao J., Gao Y., Tang J. J., Zhang A. L., Gao J. M. 2014. Chaetoglobosins from Chaetomium globosum, an endophytic fungus in Ginkgo biloba, and their phytotoxic and cytotoxic activities. — J. Agric. Food Chem. 62: 3734–3741. https://doi.org/10.1021/jf500390h
  62. Zhou L., Qin J., Ma L., Li H., Li L., Ning C., Gao W., Yu H., Han L. 2017. Rosoloactone: A natural diterpenoid inducing apoptosis in human cervical cancer cells through endoplasmic reticulum stress and mitochondrial damage. — Biomed. Pharmacother. 95: 355–362. https://doi.org/10.1016/j.biopha.2017.08.069

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2025 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».