Intraspecific Genetic Polymorphism of Ganoderma applanatum (Polyporales, Basidiomycota) in the Moscow Region (Russia)

Cover Page

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Wood-destroying fungi of the genus Ganoderma are among the most widespread polypore fungi in the world. The interest in their study is constantly growing due to the fact that they are producers of many biologically active substances. The most common species in central Russia is the artist’s bracket fungus, Ganoderma applanatum. The purpose of our study was to characterize G. applanatum intraspecific genetic polymorphism of sexual and somatic compatibility, as well as ITS sequence variability based on the collection of 26 natural specimens collected in various Moscow localities in 2022 and 2015. The technique developed for obtaining a sterile fertile hymenium on Petri dishes in vitro was applied for genetic analysis of mating type alleles by mon-mon and di-mon crossings. For analyzing mating compatibility alleles, the monokaryotic tester strains were obtained in mon-mon crossing for five natural isolates of the collection. Sexual compatibility of the rest natural dikaryotic isolates were tested in di-mon crossing. The mon-mon crosses demonstrated tetrapolar heterothallism in G. applanatum, governed by two unlinked mating type loci, and the di-mon crosses of natural isolates via monokaryotic testers revealed multiple alleles for each locus. Among the 21 natural isolates of G. applanatum, at least 8 alleles of the matA locus and 7 alleles of the matB locus were characterized. However, no intersterile groups were found within the species G. applanatum. Semi-compatibility in mon-mon crosses of the testers, i. e. heteroallelicity at the A-locus and similar alleles at B-locus were revealed for two dikaryotic isolates collected on the same log at a distance of two meters. Somatic compatibility was tested by pairwise splicing of dikaryotic mycelia in all possible combinations between all Moscow strains collected in 2022 and 2015. The contact zone and interaction phenotype were analyzed by estimating the degree of antagonistic reaction between the contacting mycelia: C – compatibility, W – weak antagonism; M – moderate antagonism; S – strong antagonism. Compatible somatic clones were found only within the substrate. Strong (S) antagonistic interactions with a relatively wide (2–3 mm) zone of confrontation and intense pigmentation predominated among paired isolates (with frequency of 0.46). Interestingly, six strains collected from a fallen coniferous tree of 3.5 m long were apparently vegetatively compatible clones, two of those strain having identical mating compatibility alleles. The estimated genetic variability of somatic incompatibility antagonistic responses was Hvc = 1.216 by Shannon index, that indicates on rather high level of genetic polymorphism of the determinants of somatic incompatibility as well as on multiple alleles at somatic incompatibility loci. Our results are consistent with data obtained for the Ganoderma species of southern latitudes such as the agents of palm rot G. boninense and G. zonatum. Despite of the genetic polymorphism and multiallelicity of sexual and somatic incompatibility loci, ITS sequences among G. applanatum isolates demonstrated conservatism and the lack of divergence. There was no obvious differentiation on strain origin, substrate specificity, or collection time. Phylogenetic analysis also demonstrated the lack of divergence and identity of ITS sequences among G. applanatum strains from the Moscow region, as well as strains from St. Petersburg area. Therefore, the G. applanatum population in Moscow Region is concluded to be distributed over a quite large area with the little intrapopulation differentiation. However, ITS sequences are suggested to be a reliable molecular barcode for species identification/verification of G. applanatum natural specimens.

About the authors

A. V. Shnyreva

Lomonosov Moscow State University

Email: ashn@mail.ru
Moscow, Russia

M. D. Fedorova

Lomonosov Moscow State University

Email: dmvfed@mail.ru
Moscow, Russia

References

  1. Bondartseva M. A. Identification guide to fungi of Russia. Order Aphyllophorales. Issue 2. Nauka, SPb., 1998. (In Russ.).
  2. Adaskaveg J. E., Gilbertson R. L. Cultural studies and genetics of sexuality of Ganoderma lucidum and G. tsugae in relation to the taxonomy of the G. lucidum complex. Mycologia. 1986. V. 78 (5). P. 694–705.
  3. Cheng C. R., Yue Q. X., Wu Z. Y. et al. Cytotoxic triterpenoids from Ganoderma lucidum. Phytochemistry. 2010. V. 71 (13). P. 1579–1585. https://doi.org/10.1016/j.phytochem.2010.06.005
  4. Elliott M. L., Jardin E. A., Ortiz J. V. et al. Genetic variability of Ganoderma zonatum infecting palms in Florida. Mycologia. 2018. V. 110 (2). P. 339–346. https://doi.org/10.1080/00275514.2018.1442083
  5. Espinosa-García V., Mendoza G., Shnyreva A. V. et al. Biological activities of different strains of the genus Ganoderma spp. (Agaricomycetes) from Mexico. Int. J. Med. Mushrooms. 2021. V. 23 (2). P. 67–77. https://doi.org/10.1615/IntJMedMushrooms.2021037451
  6. Gardes M., Bruns T. D. ITS primers with enhanced specificity for basidiomycetes application to the identification of mycorrhizae and rusts. Mol. Ecol. 1993. V. 2. P. 132–118. https://doi.org/10.1111/j.1365-294x.1993.tb00005.x
  7. Glass N. L., Kaneko I. Fatal attraction: Non-self-recognition and heterokaryon incompatibility in filamentous fungi. Eukaryotic Cell. 2003. V. 2 (1). P. 1–8. https://doi.org/10.1128/ec.2.1.1-8.2003
  8. Guler P., Bicer H. The somatic incompatibility in Trametes versicolor (L.) Lyod. J. Appl. Biol. Sci. 2014. V. 8 (2). P. 22–26.
  9. Hall T. A. BioEdit: A user-friendly biological sequence alignment editor and analysis program for windows 95/98/NT. Nucleic Acids Symp. Ser. 1999. V. 41. P. 95–98.
  10. Hansen E. M., Stenlid J., Johansson M. Genetic control of somatic incompatibility in the root-rotting basidiomycete Heterobasidion annosum. Mycol. Res. 1993. V. 97 (10). P. 1229–1233.
  11. Hseu R., Wang H. A study on sexuality of the Ganoderma species. Memoirs of the College of Agriculture, National Taiwan University. 1996. V. 36 (4). P. 342–349.
  12. Kauserud H. Widespread vegetative compatibility groups in the dry-rot fungus Serpula lacrymans. Mycologia. 2004. V. 96 (2). P. 232–239.
  13. Lee S. B., Milgroom M. G., Taylor J. W. A rapid, high yield miniprep method for isolation of total genomic DNA from fungi. Fungal Genet. Biol. 1988. V. 35. P. 23–24.
  14. Liu X., Yuan J. P., Chung C. K. et al. Antitumor activity of the sporoderm-broken germinating spores of Ganoderma lucidum. Cancer Lett. 2002. V. 182 (2). P. 155–161. https://doi.org/10.1016/s0304-3835(02)00080-0
  15. Nilsson R. H., Kristiansson E., Ryberg M. et al. Intraspecific ITS variability in the kingdom Fungi as expressed in the internal sequence databases and its implications for molecular species identification. Evolutionary Bioinformatics. 2008. V. 4. P. 193–201. https://doi.org/10.4137/ebo.s653
  16. Page D. E., Glen M., Puspitasari D. et al. Sexuality and mating types of Ganoderma philippii, Ganoderma mastoporum and Ganoderma australe, three basidiomycete fungi with contrasting ecological roles in south-east Asian pulpwood plantations. Australasian Plant Pathol. 2018. V. 47. P. 83–94. https://doi.org/10.1007/s13313-017-0531-y
  17. Paterson R. R.M. Ganoderma – a therapeutic fungal bio factory. Phytochemistry. 2006. V. 67 (18). P. 1985–2001. https://doi.org/10.1016/j.phytochem.2006.07.004
  18. Pilotti C. A., Sanderson F. R., Aitken E. A.B. Sexuality and interactions of monokaryotic and dikaryotic mycelia of Ganoderma boninense. Mycol. Res. 2002. V. 106 (11). P. 1315–1322. https://doi.org/10.1017/S0953756202006755
  19. Ryvarden L., Melo I. Poroid fungi of Europe. Synopsis Fungorum. V. 37. Fungiflora, Oslo, 2017.
  20. Shnyreva A. V., Badalyan S. M., Shnyreva A. A. Analysis of intraspecies genetic variability among collections of medicinal red belt conk mushroom, Fomitopsis pinicola (Agaricomycetes). Int. J. Med. Mushrooms. 2019. V. 21 (3). P. 291–300. https://doi.org/10.1615/IntJMedMushrooms.2019030083
  21. Shnyreva A. V. Somatic and sexual compatibility in basidiomycete fungi: application to population analysis of the summer oyster mushroom Pleurotus ostreatus. In: V. K. Gupta (ed.). Fungal biology and biotechnology. LAP Lambert Academic Publishing, Saarbrucken, 2010, pp. 259–271.
  22. Shnyreva A. V., Druzhinina I. S., Dyakov Yu. T. Genetic structure of the Pleurotus ostreatus sensu lato complex in Moscow region. Russ. J. Genet. 1998. V. 34 (12). P. 1371–1378.
  23. Tamura K., Stecher G., Kumar S. MEGA11: Molecular Evolutionary Genetics Analysis Version 11. Mol. Biol. Evol. 2021. V. 38 (7). P. 3022–3027. https://doi.org/10.1093/molbev/msab120
  24. Worral J. J. Somatic incompatibility in Basidiomycetes. Mycologia. 1997. V. 89 (1). P. 24–36.
  25. Zervakis G., Balis C. A pluralistic approach in the study of Pleurotus species with emphasis on compatibility and physiology of the European morphotaxa. Mycol. Res. 1996. V. 100 (6). P. 717–731.
  26. Zmitrovich I. V., Volobuev S. V., Dudka V. A. et al. Ganoderma applanatum (Polyporales, Basidiomycota) at the Saint Petersburg area. Mikologiya i fitopatologiya. 2019. V. 53 (6). P. 354–362. https://doi.org/10.1134/S0026364819060084
  27. Бондарцева М. А. Определитель грибов России. Порядок афиллофоровые. Вып. 2. СПб.: Наука, 1998. 391 с.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML

Copyright (c) 2025 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».