Contribution to the flora of Chrysophytes (Chrysophyceae: Chromulinales, Paraphysomonadales) of the waterbodies of the steppe zone (Orenburg region)

Full Text

Золотистые водоросли (Chrysophyceae) – обширная группа одноклеточных или колониальных, авто-, миксо-, гетеротрофных организмов, относящаяся к филуму Heterokontophyta и объединяющая свыше 1200 видов (Kristiansen, Škaloud, 2017). Chrysophyceae – значимый компонент водных экосистем (Škaloud et al., 2013). Их роль многогранна. Фотосинтезирующие представители золотистых водорослей, выполняя функцию продуцентов органического вещества, являются первичным звеном трофической цепи (Kristiansen, Škaloud, 2017; Pusztai et al., 2023). Кроме того, они обогащают воду кислородом и участвуют в самоочищении водоемов (Ostroumov, 2004). Гетеротрофные виды Chrysophyceae, в качестве консументов первого порядка, осуществляют перенос незаменимых соединений (жирные кислоты, стерины) и углерода от первичных продуцентов к следующему трофическому уровню (Lengyel et al., 2023). Хризофиты чувствительны к изменениям окружающей среды, что определяет их использование как биоиндикаторов для мониторинга экологического состояния водоемов (Škaloud et al., 2013; Kristiansen, Škaloud, 2017). Золотистые водоросли, клетки которых покрыты кремнеземными чешуйками, щетинками или шипами, способными длительно сохранятся в донных отложениях, широко используются в палеоэкологической реконструкции (Smol, 1995; Škaloud et al., 2013; Kristiansen, Škaloud, 2017). Кроме того, чешуйчатые Chrysophyceae участвуют в глобальном круговороте кремния и в осадконакоплении (Duff et al., 1995; Škaloud et al., 2013; Lengyel et al., 2023).

Чешуйчатые хризофиты имеют широкое распространение и встречаются от полярных до тропических широт (Kristiansen, 2000; Kristiansen, Škaloud, 2017; Bessudova et al., 2021). На их долю приходится около 500 видов и разновидностей, однако, это число постоянно меняется по мере описания новых таксонов (Guiry, Guiry, 2023; Lengyel et al., 2023).

Исследования, направленные на изучение разнообразия чешуйчатых золотистых водорослей в водоемах Южного Урала с применением электронной микроскопии, были начаты в 2016 г. (Snitko et al., 2016). На сегодняшний день в разнотипных водоемах региона зарегистрированы 51 видовых и внутривидовых таксонов чешуйчатых Chrysophyceae, принадлежащих к порядкам Synurales R. A. Andersen, Chromulinales Pascher и Paraphysomonadales Cavalier-Smith et al. (Snitko et al., 2019–2022; Ignatenko et al., 2021–2023; Kapustin et al., 2023). Подавляющее большинство видов являются представителями пор. Synurales из родов Mallomonas Perty (31 таксон рангом ниже рода) и Synura Ehrenberg (14 таксонов рангом ниже рода) (Snitko et al., 2020–2022; Ignatenko et al., 2021, 2023). В значительно меньшей степени представлены Chromulinales и Paraphysomonadales (4 и 2 таксона рангом ниже рода, соответственно) (Snitko et al., 2019; Ignatenko et al., 2022; Kapustin et al., 2023).

Следует отметить, что на территории России на сегодняшний день зарегистрированы 53 видовых и внутривидовых таксонов Paraphysomonadales и чешуйчатых Chromulinales (Vorobyova et al., 1992; Kristiansen et al., 1997; Voloshko, Gavrilova, 2001; Voloshko, 2010; Safronova, 2014; Safronova et al., 2017; Bessudova et al., 2016, 2018a, b, c; Snitko et al., 2019; Prokina, 2019; Kulizin et al., 2021; Bessudova et al., 2021–2023a, b; Ignatenko et al., 2022; Kapustin et al., 2023). Южный Урал занимает достаточно обширную территорию (35.5 млн га). Большая протяженность региона с запада на восток (более 800 км) и с севера на юг (около 700 км) определяет значительное климатическое, географическое и биотопическое разнообразие (Voropaev, Novozhenin, 2013). Исходя из этого, можно заключить, что столь низкое разнообразие Chromulinales (имеющих кремнеземный покров) и Paraphysomonadales, выявленное ранее в водоемах Южного Урала, может быть лишь признаком недостаточной изученности.

Ввиду вышесказанного, целью настоящего исследования явилось изучение разнообразия чешуйчатых золотистых водорослей из порядков Chromulinales и Paraphysomonadales в разнотипных водоемах степной зоны Южного Урала (в пределах Оренбургской области) с помощью сканирующей электронной микроскопии.

Материал и методы

Материалом для исследования послужили интегральные образцы воды (планктон, эпипелон и эпилитон), отобранные из 11 разнотипных водоемов Оренбургской области в 2022–2023 гг. (табл. 1, рис. 1). Исследуемые водоемы различались:

• по происхождению: природные (озера Беленовское, Журманколь, Лиман (официальное географическое название отсутствует), Незаметное (официальное географическое название отсутствует), Таволгасай, Ащисай; реки Казанче, Урал, Восьмая бригада (официальное географическое название отсутствует) и искусственные (пруд Прикордонный, Ушкотинское водохранилище);
• лимническому типу: лотические (реки Казанче, Урал, Восьмая бригада) и лентические (озера Беленовское, Журманколь, Лиман, Незаметное, Таволгасай, Ащисай; Прикордонный; Ушкотинское водохранилище);
• гидрологическому режиму: постоянные (оз. Беленовское, Ащисай; пруд Прикордонный; Ушкотинское водохранилище; реки Казанче, Урал, Восьмая бригада) и эфемерные (озера Журманколь, Лиман, Незаметное, Таволгасай);
• минерализации: особо пресные (озера Лиман, Незаметное), среднепресные (озеро Беленовское, реки Казанче, Восьмая бригада), умереннопресные (озеро Таволгасай, Ушкотинское водохранилище, река Урал), среднепресные-умереннопресные (пруд Прикордонный), умереннопресные-пресноватые (озеро Журманколь) и слабосолоноватые (озеро Ащисай). Классификация вод по уровню минерализации приведена согласно С. П. Китаеву (Kitaev, 2007).

Часть исследуемых водоемов располагаются на особо охраняемых природных территориях. В их числе оз. Таволгасай (Буртинская степь, государственный природный заповедник “Оренбургский”), озера Журманколь, Незаметное, Ащисай, пруд Прикордонный (Ащисайская степь, государственный природный заповедник “Оренбургский”), р. Казанче, Восьмая бригада, оз. Лиман (биологический заказник областного значения “Светлинский”).

В процессе отбора образцов с помощью портативного анализатора рН/°C H198127 (Hanna Instruments, Inc., USA) измеряли температуру воды и ее кислотность (рН), соленость воды определяли анализатором лабораторным серии АНИОН 4100 (Россия).

 

Таблица 1. Характеристика точек отбора проб

Table 1. Characteristics of sampling sites

№	Точка исследования Sampling site	Координаты Coordinates	Дата Date	Т, °С	рН	NaCl, мг/л NaCl, mg/L
1	озеро Беленовское Belenovskoye Lake	51°44'20.7″N 55°40'22.9″E	04.V. 2023	14.7	7.53	159.8
2	озеро Журманколь Zhurmankol Lake	50°58'31.0″N 61°09'20.1"E	30.IV.2022 03.V.2023	– 14.5	6.21 6.79	810.0 353.0
3	озеро Лиман Liman Lake	51°02'19"N 60°47'09"E	31.V.2022	20.6	6.91	63.1
4	озеро Незаметное Nezametnoye Lake	51°01'20.7"N 61°13'29.9"E	29.IV.2022	–	6.48	74.1
5	озеро Таволгасай Tavolgasai Lake	51°12′46.53"N 56°41′46.24"E	21.VII.2022	15.4	8.03	295.3
6	Озеро Ащисай Aschisai Lake	51°02'35.2"N 61°11'33.17"E	29.IV.2022	–	6.85	1588.0
7	пруд Прикордонный Prikordonnyi Pond	50°57'43.5"N 61°12'56.5"E	30.IV.2022 30.V.2022 09.IX.2022	– 14.6 –	6.81 8.07 7.55	270.8 102.5 160.9
8	Ушкотинское водохранилище Ushkotinskoye Reservoir	50°43′45.9″N, 59°35′25.5″E	09.XI.2022 03.V.2023	1.3 14.0	7.52 8.19	269.0 211.0
9	Река Казанче Kazanche River	50°59′47.1″N, 60°50′23.9″E	03.V.2023	14.7	7.38	124.5
10	Река Урал Ural River	51°45′13.1″N, 55°06′26.2″E	28.IV.2022	–	–	365.0
11	Река Восьмая бригада “Vosmaya Brigada” River	51°01′23.8″N, 60°56′05.1″E	03.V.2023 25.IX.2023	14.7 20.5	7.69 8.52	144.4 –

Примечание: “–” – данные отсутствуют.

Note: “–” – no data available.

 

Изучение ультраструктуры кремнеземных покровов обнаруженных видов проводили с использованием сканирующей электронной микроскопии (СЭМ) на микроскопе Tescan Mira3 (Tescan Brno, Czech Republic) в Центре выявления и поддержки одаренных детей “Гагарин” (Оренбургская область). Для СЭМ аликвоту свежей нефиксированной пробы наносили на алюминиевые столики, высушивали при комнатной температуре и напыляли золотом с использованием ионно-плазменной напылительной установки Quorum Q150R S plus (Quorum Technologies Ltd., Великобритания).

Таксономия обнаруженных видов приведена согласно литературным данным (Scoble, Cavalier-Smith, 2014; Kristiansen, Škaloud, 2017; Pusztai et al., 2023). Необходимо также отметить, что представители порядка Paraphysomonadales (Paraphysomonas De Saedeleer, Lepidochromonas Kristiansen (=Clathromonas Scoble et Cavalier-Smith, 2014)) относятся к так называемым амбирегнальным протистам, их положение регулируется как Международным кодексом номенклатуры водорослей, грибов и растений (International Code of Nomenclature for algae, fungi, and plants, ICN), так и Международным кодексом зоологической номенклатуры (International Code of Zoological Nomenclature, ICZN).

Результаты и обсуждения

В результате проведенных исследований, а также с учетом ранее опубликованных данных (Snitko et al., 2019; Ignatenko et al., 2022; Kapustin et al., 2023), в водоемах степной зоны Южного Урала на сегодняшний день выявлено четыре таксона рангом ниже рода из пор. Chromulinales и 15 таксонов рангом ниже рода из пор. Paraphysomonadales.

 

Рис. 1. Схематическая карта исследуемой территории и точек отбора проб: 1 – оз. Беленовское; 2 – оз. Журманколь; 3 – оз. Лиман; 4 – оз. Незаметное; 5 – оз. Таволгасай; 6 – оз. Ащисай; 7 – пруд Прикордонный; 8 – Ушкотинское водохранилище; 9 – р. Казанче; 10 – р. Урал; 11 – р. “Восьмая бригада”.

Fig. 1. Schematic map of the study area and sampling sites: 1 – Belenovskoye Lake; 2 – Zhurmankol Lake; 3 – Liman Lake; 4 – Nezametnoye Lake; 5 – Tavolgasai Lake; 6 – Aschisai Lake; 7 – Prikordonnyi Pond; 8 – Reservoir Ushkotinskoye; 9 – Kazanche River; 10 – Ural River; 11 – Vosmaya Brigada River.

 

Ниже приведен список обнаруженных водорослей, где для каждого вида указываются данные по морфологии и распространению. Сведения о местонахождениях каждого вида приведены в табл. 2. Все обнаруженные таксоны проиллюстрированы микрофотографиями, выполненными с помощью СЭМ. Также мы посчитали необходимым привести описание и выявленных нами ранее Paraphysomonas bandaiensis и P. caelifrica, поскольку предыдущие наши исследования были сконцентрированы, главным образом, на изучении покоящейся стадии этих микроорганизмов (Ignatenko et al., 2022; Kapustin et al., 2023).

Heterokontophyta Moestrup

Chrysophyceae Pascher

Chromulinales Pascher

Chrysosphaerellaceae Kapustin

Chrysosphaerella brevispina Korshikov (рис. 2, 1, 2).

Поверхность клетки покрыта овальными чешуйками двух типов: крупные 2.6–3.1 мкм × 1.4–2.1 мкм и мелкие 1.7–1.9 мкм × 0.9–1.1 мкм. Шипы прямые, раздвоенные на вершине. Длина шипов (n = 8) варьировала от 11.1 до 15.7 мкм, расстояние между базальными пластинками шипа составляло 0.7–1.2 мкм.

Распространение: космополит (Kristiansen, 2000). На территории России вид зарегистрирован в водоемах Республик Карелия (Voloshko, 2016), Коми (Siver et al., 2005), Бурятия (Bessudova et al., 2018b), Саха (Якутия) (Bessudova et al., 2021, 2022), Ленинградской (Voloshko, Gavrilova, 2001), Волгоградской (Voloshko, 2016), Нижегородской (Kulizin et al., 2021), Челябинской (Snitko et al., 2019), Иркутской (Bessudova et al., 2023а) областей, Ненецкого автономного округа (Siver et al., 2005), Красноярского края (Таймырский Долгано-Ненецкий район) (Bessudova et al., 2014, 2018c).

 

Таблица 2. Разнообразие чешуйчатых Chrysophyceae (Chromulinales, Paraphysomonadales) в водоемах степной зоны Южного Урала (Оренбургская область)

Table 2. Diversity of silica-scaled Chrysophyceae (Chromulinales, Paraphysomonadales) in reservoirs of the steppe zone of the South Urals (Orenburg Region)

Таксоны Taxa	Водоемы / Waterbodies
	1	2	3	4	5	6	7	8	9	10	11
Chrysosphaerella brevispina Korshikov		+					+	+	+	+
C. coronacircumspina Wujek et Kristiansen								+
C. rotundata Skaloudová et Skaloud								+
Spiniferomonas trioralis E. Takahashi	+				+		+	+	+	+	+
Lepidochromonas butcheri (Pennick et K.J. Clarke) Kapustin et Guiry			+	+	+	+		+	+
L. cancellata (Preisig et D.J. Hibberd) Kapustin et Guiry								+		+
L. eiffelii (H.A. Thomsen) Kapustin et Guiry		+	+						+	+	+
L. poteriophora (Moestrup et J. Kristiansen) Kapustin et Guiry										+
L. stelligera (Preisig et D.J. Hibberd) Kapustin et Guiry										+
L. subquadrangularis (Preisig et D.J. Hibberd) Kapustin et Guiry								+			+
L. subrotacea (H.A. Thomsen) Kapustin et Guiry					+		+	+			+
L. takahashii (Cronberg et Kristiansen) Kapustin et Guiry	+							+
Paraphysomonas cf. acuminata acuminata Scoble et Cavalier-Smith							+			+
P. bandaiensis Takahashi	+	+					+			+	+
P. caelifrica Preisig et D.J. Hibberd					+
P. punctata B. Zimmermann								+			+
Paraphysomonas sp. 1				+	+
Paraphysomonas sp. 2	+	+	+	+	+	+	+	+	+	+	+
Polylepidomonas vacuolata (H.A. Thomsen) Preisig et D.J. Hibberd (= Paraphysomonas vacuolata H.A. Thomsen)											+

Примечание. обозначения 1–11 соответствуют таковым, указанным на рис. 1.

Note. The numbers 1–11 correspond to those reperesented in Fig. 1.

 

Chrysosphaerella coronacircumspina Wujek et Kristiansen (≡ Spiniferomonas coronacircumspina (Wujek et Kristiansen) K. H. Nicholls) (рис. 2, 3).

Клетка покрыта пластинчатыми чешуйками овальной формы, 2.0–3.2 мкм × 1.4–1.9 мкм (n = 10). По краю чешуйки проходит широкая бесструктурная кромка, вокруг центральной области заметны перфорации. Шипы прямые, раздвоенные на вершине, 10.7–17.7 мкм длиной (n = 9), базальный диск шипа выпуклый, 4.2–4.7 мкм в диаметре.

Распространение: широко распространенный вид (Kristiansen, 2000). На территории России вид зарегистрирован в водоемах Ленинградской (Voloshko, Gavrilova, 2001; Voloshko, 2016), Вологодской (Voloshko, 2016), Челябинской (Snitko et al., 2019), Иркутской (Bessudova et al., 2023а) областей, Республик Карелия (Voloshko, 2016) и Бурятия (Bessudova et al., 2018а), Красноярского края (Таймырский Долгано-Ненецкий район) (Kristiansen et al., 1997; Bessudova et al., 2018c), Ямало-Ненецкого автономного округа (Bessudova et al., 2023b).

В нашем исследовании нам не удалось зарегистрировать выявленный ранее в альгофлоре Ушкотинского водохранилища вид Chrysosphaerella rotundata Skaloudová et Skaloud (Snitko et al., 2019). Однако, основываясь на литературных данных, мы учитываем его в общем числе видов Chromulinales, обнаруженных в водоемах степной зоны Южного Урала.

 

Рис. 2. Чешуйчатые Chrysophyceae (Chromulinales, Paraphysomonadales) в водоемах Оренбургской области (Южный Урал, Россия).

Fig. 2. Silica-scaled Chrysophyceae (Chromulinales, Paraphysomonadales) from the waterbodies of the Orenburg Region (South Urals, Russia).

1, 2 – Chrysosphaerella brevispina; 3 – C. coronacircumspina; 4 – Spiniferomonas trioralis; 5 – Lepidochromonas butcheri; 6, 7 – L. cancellata; 8 – L. eiffelii; 9 – L. poteriophora.

Масштабная линейка: 1, 2 – 5 мкм; 3 – 10 мкм; 4–8 – 2 мкм; 9 – 1 мкм.

Scale bar: 1, 2 – 5 µm; 3 – 10 µm; 4–8 – 2 µm; 9 – 1 µm.

 

Spiniferomonas trioralis E. Takahashi (рис. 2, 4).

Клетка покрыта однотипными эллиптическими чешуйками с одной лакуной. Размер чешуек 1.3–1.9 мкм × 0.9–1.3 мкм (n = 12). Шипы трехгранные, длина обнаруженных шипов варьировала от 4.9 до 9.7 мкм (n = 15).

Распространение: космополит (Kristiansen, 2000). Вид широко распространен на территории России (Voloshko, Gavrilova, 2001; Siver et al., 2005; Voloshko, 2010; Gusev, 2016; Safronova, 2014; Medvedeva, Nikulina, 2014; Firsova et al., 2015; Bessudova, Likhoshway, 2017; Bessudova et al., 2017, 2018a, b, c, 2021, 2023а, b; Gusev et al., 2018; Bessudova et al., 2022, 2023а, b).

Paraphysomonadales Cavalier-Smith et al.

Lepidochromonadaceae Kapustin et Guiry

Lepidochromonas butcheri (Pennick et K. J. Clarke) Kapustin et Guiry (≡ Paraphysomonas butcheri Pennick et K. J. Clarke; Clathromonas butcheri (Pennick et Clarke) Scoble et Cavalier-Smith) (рис. 2, 5).

Клетка покрыта чешуйками двух типов: пластинчатыми и корончатыми. Пластинчатые чешуйки эллиптические, редко округлые, 0.4–0.8 мкм × × 0.3–0.7 мкм (n = 20), с ячеистой структурой. У пластинчатых чешуек четко различимы центральная область с хаотично расположенными отверстиями неправильной формы и два окружающих ее кольца перфораций: внутреннее, образованное 7–13 отверстиями, и внешнее – 11–15. Корончатые чешуйки состоят из базального (диаметр – 0.61 мкм, n = 3) и апикального колец, соединенных между собой пятью стержнями 0.2 мкм длиной.

Распространение: космополит (Kristiansen, 2000). На территории России вид зарегистрирован в водоемах Ленинградской области (Safronova, 2014; Voloshko, 2017) Республик Карелия (Mindolina et al., 2023), Крым (Prokina et al., 2017), Саха (Якутия) (Bessudova et al., 2021, 2022), Бурятия (Bessudova et al., 2018b).

Lepidochromonas cancellata (Preisig et D. J. Hibberd) Kapustin et Guiry (≡ Paraphysomonas cancellata Preisig et D. J. Hibberd; Clathromonas cancellata (Preisig et D. J. Hibberd) Scoble et Cavalier-Smith) (рис. 2, 6, 7).

Чешуйки округло-эллиптические, перфорированные, 1.76–1.98 мкм × 1.53–1.83 мкм (n = 3). Основание чешуйки состоит из 48–50 перфораций, расположенных в несколько колец. Внешнее кольцо, образованное 18 перфорациями прямоугольной формы, отчетливо очерчено. Внутренние кольца нечеткие. В центре чешуйки имеется выступ конической (рис. 2, 6) или цилиндрической (рис. 2, 7) формы, высотой 0.86–0.92 мкм. Выступ, как и основание чешуйки, перфорирован.

Распространение: сведения крайне малочисленны. Впервые чешуйки, морфологически близкие чешуйкам L. cancellata, были зарегистрированы в 1981 г. в Дании (Thomsen et al., 1981). Однако эти авторы отметили лишь сходство обнаруженных ими чешуек с L. poteriophora (Moestrup et J. Kristiansen) Kapustin et Guiry (≡ Paraphysomonas poteriophora Moestrup et J. Kristianse) и L. quadrispina (H. A. Thomsen et J. Kristiansen) Kapustin et Guiry (≡ Paraphysomonas quadrispina H. A. Thomsen et J. Kristiansen), оставив найденные чешуйки без официального описания. Годом позже H. R. Preisig и D. J. Hibberd (Preisig, Hibberd, 1982b) выявили и описали этот вид из небольшого временного водоема в районе Кембриджа (Англия), отметив, что найденные ранее в Дании (Thomsen et al., 1981) чешуйки принадлежат к тому же виду. Третья находка L. cancellata также была зарегистрирована в Англии (Finlay, Clarke, 1999). Здесь мы сообщаем о четвертой находке этого вида в мире. Вид впервые зарегистрирован на территории России.

Следует отметить, что обнаруженные нами чешуйки отличаются от протолога (Preisig, Hibberd, 1982b) меньшим числом перфораций в основании (48–50 против 55–105; 18 во внешнем кольце против 20–35). Однако крайне недостаточный на сегодняшний день объем информации об этом виде не позволяет нам сделать заключение о том, являются ли эти отличия морфологической вариацией внутри вида или нами обнаружен другой, морфологически близкий таксон. Необходимы наблюдения в культуре и проведение молекулярно-генетических исследований.

Lepidochromonas eiffelii (H. A. Thomsen) Kapustin et Guiry (≡ Paraphysomonas eiffelii H. A. Thomsen; Clathromonas eiffelii (H. A. Thomsen) Scoble et Cavalier-Smith) (рис. 2, 8).

Клетка покрыта чешуйками двух типов: пластинчатыми и башневидными. Пластинчатые чешуйки овальной формы, 0.8–1.0 мкм × 0.6–0.8 мкм (n = 11). По краю этих чешуек проходит кольцо из 14–16 крупных перфораций, за которым следует кольцо из 17–23 мелких перфораций. В центральной части чешуйки перфорации расположены хаотично. Башневидные чешуйки 1.8–2.2 мкм длиной (n = 5) и состоят из крупноячеистого основания 0.8–1.0 мкм в диаметре и выроста, раздвоенного на конце.

Распространение: широко распространенный вид (Kristiansen, 2000). Сведения о распространении L. eiffelii на территории России немногочисленны. Впервые вид (указан как Paraphysomonas eiffelii) был зарегистрирован в канале Лугового парка Петергофа, г. Санкт-Петербург (Gogorev et al., 2018), две другие находки известны из Воронежской области (Prokina, 2019) и Республики Саха (Якутия) (Bessudova et al., 2022).

 

Рис. 3. Чешуйчатые Chrysophyceae (Paraphysomonadales) в водоемах Оренбургской области (Южный Урал, Россия).

Fig. 3. Silica-scaled Chrysophyceae (Paraphysomonadales) from the waterbodies of the Orenburg Region (South Urals, Russia).

1 – Lepidochromonas stelligera; 2 – L. subquadrangularis; 3 – L. subrotacea; 4 – L. takahashii; 5 – Paraphysomonas acuminata acuminata; 6, 7 – P. bandaiensis; 8 – P. caelifrica; 9 – P. punctata, 10 – Paraphysomonas sp. 1; 11 – Paraphysomonas sp. 2; 12 – Polylepidomonas vacuolata.

Масштабная линейка: 1, 3, 8–11 – 2 мкм; 2, 4, 12 – 1 мкм; 5, 6 – 5 мкм; 7 – 0.2 мкм.

Scale bar: 1, 3, 8–11 – 2 µm; 2, 4, 12 – 1 µm; 5, 6 – 5 µm; 7 – 0.2 µm.

 

Lepidochromonas poteriophora (Moestrup et J. Kristiansen) Kapustin et Guiry (≡ Paraphysomonas poteriophora Moestrup et J. Kristiansen; Clathromonas poteriophora (Moestrup et J. Kristiansen) Scoble et Cavalier-Smith) (рис. 2, 9).

Чешуйка сетчатая с округлым основанием 1.7 мкм в диаметре (n = 1) и центральным выступом высотой 1.1 мкм, расширяющимся на конце.

Распространение: Англия (Preisig, Hibberd, 1982b; Finlay, Clarke, 1999), Европа (Škaloud et al., 2013). Редкий для флоры России вид: впервые был зарегистрирован в р. Селенга, Республика Бурятия (Bessudova et al., 2018b), позднее отмечен в р. Керженец, Нижегородская область (Kulizin et al., 2021).

Lepidochromonas stelligera (Preisig et D. J. Hibberd) Kapustin et Guiry (≡ Paraphysomonas stelligera Preisig et D. J. Hibberd; Clathromonas stelligera (Preisig et D. J. Hibberd) Scoble et Cavalier-Smith) (рис. 3, 1).

Чешуйка (1.5 мкм × 1.16 мкм, n = 1) имеет сетчатое округлое основание и приподнятую корончатую надстройку, с выраженным окаймлением на вершине. Основание чешуйки состоит из 95 перфораций, которые расположены в 6 колец. Внешнее кольцо включает 35 перфораций меньшего размера и ограничено от остальных слегка утолщенным внутренним краем.

Распространение: Северная Америка (Nicholls, 1985), Англия (Preisig, Hibberd 1982b), Европа (Thomsen et al., 1981; Hällfors, Hällfors, 1988; Ikävalko, Thomsen, 1996; Barreto, 2005). Редкий для флоры России вид: зарегистрирован в Невской губе (Voloshko, 2017).

Lepidochromonas subquadrangularis (Preisig et D. J. Hibberd) Kapustin et Guiry (≡ Paraphysomonas subquadrangularis Preisig et D. J. Hibberd; Clathromonas subquadrangularis (Preisig et D. J. Hibberd) Scoble et Cavalier-Smith) (рис. 3, 2).

Клетка покрыта многочисленными мелкими сетчатыми чешуйками одного типа. Чешуйки пластинчатые, четырехугольные, 0.30–0.37 мкм (n = 20), с мелкими перфорациями по краям и крупными – в центральной части.

Распространение: Северная Америка (Nicholls, 1985), Англия (Preisig, Hibberd, 1982b; Finlay, Clarke, 1999), Европа (Hällfors, Hällfors, 1988; Ikävalko, 1994; Barreto, 2005). Редкий для флоры России вид: впервые был зарегистрирован в небольшом пруду Ненецкого автономного округа (указан как Paraphysomonas subquadrangularis) (Siver et al., 2005), позднее отмечен в Невской губе (Voloshko, 2017) и водоемах Петергофа (Safronova et al., 2017).

Lepidochromonas subrotacea (H. A. Thomsen) Kapustin et Guiry (≡ Paraphysomonas subrotacea H. A. Thomsen, Clathromonas subrotacea (H. A. Thomsen) Scoble et Cavalier-Smith) (рис. 3, 3).

Клетка покрыта чешуйками одного типа. Чешуйки плоские, от овальных до почти круглых, 0.7–0.9 мкм × × 0.5–0.7 мкм (n = 9), с крупными перфорациями, формирующими периферийное кольцо (содержит 10–15 перфораций) и центральную область (2–7 перфораций).

Распространение: Северная Америка (Nicholls, 1985), Европа (Thomsen et al., 1981; Ikävalko, 1994; Barreto, 2005), Южная Корея (Kim, Kim, 2011). Редкий для флоры России вид: зарегистрирован в водоемах г. Санкт-Петербурга (Safronova, 2014) и Республики Бурятия (Bessudova et al., 2018b).

Lepidochromonas takahashii (Cronberg et Kristiansen) Kapustin et Guiry (≡ Paraphysomonas takahashii Cronberg et Kristiansen; Clathromonas takahashii (Cronberg et J. Kristiansen) Scoble et Cavalier-Smith) (рис. 3, 4).

Чешуйки сетчатые, эллиптической формы, 2.3–2.5 мкм длиной, 1.4–1.7 мкм шириной (n = 3), с равномерно расположенными в несколько колец перфорациями, в центре чешуйки трехгранный вырост высотой 0.4–1.2 мкм. Общее число перфораций от 100 до 140.

Распространение: Северная Америка (Nicholls, 1985), Англия (Preisig, Hibberd, 1982а; Finlay, Clarke, 1999), Европа (Thomsen et al., 1981; Hällfors, Hällfors, 1988; Ikävalko, Thomsen, 1996; Barreto, 2005), Австралия (LeRoi, Hallegraeff, 2006). На территории России зарегистрирован в Ленинградской (Voloshko, Gavrilova, 2001), Иркутской (Bessudova et al., 2017) областях, Ненецком автономном округе (Siver et al., 2005), Красноярском крае (Bessudova, Likhoshway, 2017), Республике Саха (Якутия) (Bessudova et al., 2022).

По размеру обнаруженные нами чешуйки отличаются от протолога (Cronberg, Kristiansen, 1980), но соответствуют размерам, которые приводят H. A. Thomsen et al. (Thomsen et al., 1981) при описании L. takahashii (указан как Paraphysomonas takahashii) из водоемов Дании.

Paraphysomonadaceae Preisig et D. J. Hibberd

Paraphysomonas cf. acuminata subsp. acuminata Scoble et Cavalier-Smith (рис. 3, 5).

Основание чешуйки овальной формы (1.8–2.1 мкм × × 1.3–1.7 мкм, n = 3) без плотного ободка по краю и со слабо выраженным кольцом в центре. Из центра основания выходит шип 7.1–7.4 мкм длиной, заканчивающийся коротким заостренным кончиком. Ширина основания шипа – 0.21–0.24 мкм, ширина кончика шипа – 0.12–0.14 мкм.

Распространение: Украина (Kapustin et al., 2020). На территории России вид зарегистрирован в Республиках Саха (Якутия) (Bessudova et al., 2022) и Бурятия (Bessudova et al., 2018а, b).

1. acuminata acuminata был описан J. M. Scoble и T. Cavalier-Smith (Scoble, Cavalier-Smith, 2014) на основе анализа данных секвенирования гена 18S рибосомальной РНК и трансмиссионной электронной микроскопии 59 клональных культур Paraphysomonas. Ранее виды, обладающие неперфорированными чешуйками, без утолщенного края по периферии основания и выходящим из центра основания шипом, оканчивающимся резко заостренным кончиком, относили к Paraphysomonas imperforata I.A.N. Lucas (Scoble, Cavalier-Smith, 2014). Последний был описан в 1967 г. (Lucas, 1967). Согласно протологу чешуйки P. imperforata имеют округлое основание 0.77 мкм (0.7–0.85 мкм) в диаметре и центральный шип высотой 1.0 мкм (0.875–1.125 мкм). В работе H. R. Preisig и D. J. Hibberd (Preisig, Hibberd, 1982а) диагноз вида был расширен (диаметр основания – 0.8–2.8 (0.4–3.3) мкм, высота шипа –1.0–25.0 (0.8–13.0) мкм). J. M. Scoble и T. Cavalier-Smith (Scoble, Cavalier-Smith, 2014) указали на ошибочность подобных объединений. Они выявили высокое генетическое разнообразие, а также значительное соответствие между вариациями в морфологии чешуек и последовательностях гена 18S рРНК, показав, таким образом, что “вид” P. imperforata представляет собой совокупность нескольких видов.

В виду вышесказанного, несмотря на то, что длина шипа обнаруженных нами чешуек превышала размеры, указанные в протологе (7.1–7.4 мкм против 4.2–6.7 мкм), мы сочли правильным идентифицировать их как принадлежащих P. cf. acuminata acuminata, чем относить к сборному виду P. imperforata.

Paraphysomonas bandaiensis Takahashi (рис. 3, 6, 7).

Клетка покрыта многочисленными мелкими однотипными чешуйками. Основание чешуйки имеет утолщенный край, диаметр основания – 0.25–0.26 мкм (n = 10). Длина шипа равна или чуть больше диаметра основания, 0.25–0.3 мкм.

Распространение: Англия (Hibberd, 1979, Preisig, Hibberd, 1982а; Finlay, Clarke, 1999), Европа (Barreto, 2005), Япония (Takahashi, 1976), Австралия (LeRoi, Hallegraeff, 2006). О находках P. bandaiensis на территории России сообщалось рядом авторов (Siver et al., 2005; Safronova, 2018; Bessudova et al., 2018b; Prokina, 2019). Однако, как было отмечено нами ранее (Ignatenko et al., 2022), чешуйки, проиллюстрированные в вышеупомянутых работах, выражено отличаются от протолога (Takahashi, 1976) и, вероятно, могут принадлежать другому, еще неописанному таксону. Чешуйки, соответствующие протологу, зарегистрированы в Иркутской области (Bessudova et al., 2023а).

Paraphysomonas caelifrica Preisig et D. J. Hibberd (рис. 3, 8).

Нами обнаружен один из двух типов чешуек, характерных для данного вида. Найденные чешуйки пластинчатые, эллиптической формы, 0.63–0.83 мкм × × 0.37–0.56 мкм (n = 20). По периферии чешуйки проходит возвышающийся валик с неровным краем. Центральная область чешуйки покрыта 21–42 выступами.

Распространение: космополит (Kristiansen, 2000). Редкий для флоры России вид: зарегистрирован в водоемах г. Санкт-Петербурга (Safronova, 2014) и р. Баргузин, Республика Бурятия (Bessudova et al., 2018b).

Paraphysomonas punctata B. Zimmermann (рис. 3, 9).

Чешуйки пластинчатые, эллиптической формы, 1.7–1.8 мкм × 1.2–1.3 мкм (n = 2). По периферии чешуйки проходит бесструктурная кромка шириной 0.15–0.21 мкм, центральная область покрыта многочисленными мелкими выступами, расположенными прямыми рядами.

Распространение: Северная Америка (Nicholls, 1984), Англия (Preisig, Hibberd 1982b; Finlay, Clarke, 1999), Европа (Thomsen et al., 1981; Hällfors, Hällfors, 1988; Ikävalko, 1994; Ikävalko, Thomsen, 1996; Olsen et al., 1999; Barreto, 2005). На территории России вид отмечен в водоемах Ленинградской области (Voloshko, Gavrilova, 2001; Voloshko, 2017), Республик Бурятия (Bessudova et al., 2018b) и Саха (Якутия) (Bessudova et al., 2021, 2022).

Paraphysomonas sp. 1 (рис. 3, 10).

Основание чешуйки округлое, 0.46–0.62 мкм в диаметре (n = 33), с плотным ободком по краю. Шип 0.88–1.07 мкм длиной заканчивается закругленным кончиком.

Мы не смогли идентифицировать найденные чешуйки до уровня вида. Высокая степень сходства обнаруженных нами чешуек прослеживается с Paraphysomonas hebetispina hebetispina J. M. Scoble et T. Cavalier-Smith. Однако от последнего они отличаются отсутствием кольцевого пространства вокруг основания шипа и более выраженным плотным ободком по краю основания чешуйки. Кроме того, P. hebetispina hebetispina описан как морской вид (Scoble, Cavalier-Smith, 2014), а найденные нами чешуйки выявлены в пресных водоемах. От близкого по размерам P. lucasii J. M. Scoble et T. Cavalier-Smith обнаруженные чешуйки отличаются наличием плотного ободка по краю основания чешуйки и слегка суживающимся к вершине шипом, тогда как шип P. lucasii имеет утолщенную проксимальную часть и более тонкую дистальную, а основание чешуйки лишено утолщения по периферии. P. lucasii также является морским видом (Scoble, Cavalier-Smith, 2014). От других мелкочешуйчатых Paraphysomonas с закругленными на концах шипами обнаруженные нами чешуйки отличаются большими размерами (в отличие от P. bandaiensis), формой основания (P. ovalis J. M. Scoble et T. Cavalier-Smith), длиной и формой шипа (P. segmenta J. M. Scoble et T. Cavalier-Smith).

Paraphysomonas sp. 2 (рис. 3, 11).

Основание чешуйки округлое, 1.51–2.23 мкм (n = 14) в диаметре, с плотным ободком по краю. Шип 1.9–3.9 мкм длиной, сужающийся к заостренной вершине.

Эти чешуйки мы также не смогли идентифицировать до уровня вида. Согласно ранним исследованиям чешуйки подобной морфологии (округлое основание 1.0–3.2 мкм в диаметре, с утолщенным ободком по периферии и с выходящим из центра основания шипом до 12.5 мкм длиной) относили к P. vestita (A. C. Stokes) De Saedeleer (Manton, Leedale, 1961; Takahashi, 1976; Preisig, Hibberd, 1982а). Однако позднее на основе критического анализа морфологии и молекулярно-генетических данных было установлено, что P. vestita является сборным видом (Scoble, Cavalier-Smith, 2014). Наибольшее сходство обнаруженных нами чешуек прослеживается с P. vulgaris subsp. brevispina J. M. Scoble et T. Cavalier-Smith. Однако отсутствие у наших чешуек вздутия у основания шипа, характерного для P. vulgaris subsp. brevispina, не позволяет нам достоверно отнести их к указанному виду.

Polylepidomonas vacuolata (H. A. Thomsen) Preisig et D. J. Hibberd (≡ Paraphysomonas vacuolata H. A. Thomsen) (рис. 3, 12).

Чешуйки (n = 3) пластинчатые, овальной формы, 1.1–1.15 мкм длиной, 0.8–0.82 мкм шириной. По краю чешуйки проходит узкий бесструктурный ободок (0.1–0.12 мкм шириной), в центральной области располагаются 21–23 закругленных прямоугольных перфорации.

Распространение: Англия (Preisig, Hibberd, 1983), Европа (Thomsen et al., 1981; Ikävalko, 1994; Hällfors, 2004; Guiry, Guiry, 2023). Вид впервые зарегистрирован на территории России.

Заключение

Таким образом, в результате предыдущих и настоящего исследований в водоемах степной зоны Южного Урала зарегистрировано 19 видов чешуйчатых Chrysophyceae, принадлежащих порядкам Chromulinales и Paraphysomonadales. Среди них 16 таксонов рангом ниже рода впервые отмечены для указанной территории, два вида (Lepidochromonas cancellata, Polylepidomonas vacuolata) являются новыми для флоры России. Установлены новые местонахождения четырех редких видов: L. poteriophora, L. stelligera, L. subrotacea, Paraphysomonas caelifrica. Два таксона мы не смогли идентифицировать до видового уровня, и, вероятно, они могут быть новыми видами для науки. Среди обнаруженных таксонов были как часто встречающиеся, такие как Paraphysomonas sp. 2, L. butcheri, Spiniferomonas trioralis (выявлены более чем в половине или в каждом из исследуемых водоемов), так и виды, зарегистрированные только в одном локалитете: Chrysosphaerella coronacircumspina, L. poteriophora, L. stelligera, Paraphysomonas caelifrica, Polylepidomonas vacuolata.

Благодарности

Авторы выражают искреннюю благодарность к. б. н. старшему научному сотруднику отдела ландшафтной экологии Института степи Оренбургского федерального исследовательского центра Ольге Геннадьевне Калмыковой, сотрудникам биологического заказника областного значения “Светлинский”, а также директору ГКУ Оренбургской области “Дирекция ООПТ” Александру Андреевичу Семенову за оказанную помощь в проведении полевых сборов.

Исследование выполнено при поддержке гранта Российского научного фонда № 23-24-10056, https://rscf.ru/project/23-24-10056/

About the authors

M. E. Ignatenko

Institute for Cellular and Intracellular Symbiosis RAS Orenburg Federal Research Center

Author for correspondence.
Email: ignatenko_me@mail.ru

 

 

Russian Federation, Pionerskaya Str., Orenburg, 460000

T. N. Yatsenko-Stepanova

Institute for Cellular and Intracellular Symbiosis RAS Orenburg Federal Research Center

Email: yacenkostn@gmail.com
Russian Federation, Pionerskaya Str., Orenburg, 460000

Yu. V. Mindolina

Institute for Cellular and Intracellular Symbiosis RAS Orenburg Federal Research Center

Email: yliamindolina@mail.ru
Russian Federation, Pionerskaya Str., Orenburg, 460000

M. A. Nasyrova

Institute for Cellular and Intracellular Symbiosis RAS Orenburg Federal Research Center

Email: marina_lavrenova_95@mail.ru
Russian Federation, Pionerskaya Str., Orenburg, 460000

References

Supplementary files