Влияние арбускулярной микоризы на экспрессию генов SWEET транспортеров у Medicago lupulina вусловиях высокого уровня доступного фосфора

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Актуальность. Согласно современным представлениям, семейство SWEET может оказаться единственным семейством растительных транспортеров сахаров, включающим гены, специфически экспрессируемые при образовании и развитии симбиоза растений с грибами арбускулярной микоризы. Данные о ключевых генетических маркерах развития эффективного симбиоза, арбускулярной микоризы, могут послужить активному развитию биологического земледелия в различных условиях доступности фосфора в почве.

Цель — оценить влияние арбускулярной микоризы на экспрессию генов семейства SWEET у M. lupulina L. в ключевые фазы развития растения-хозяина (фазы розетки, начала стеблевания, стеблевания, начала бокового ветвления, бокового ветвления и цветения).

Материалы и методы. Исследование выполнено с использованием высокоэффективной растительно-микробной системы «Medicago lupulina + Rhizophagus irregularis», выращенной в условиях высокого содержания доступного фосфора в субстрате.

Результаты. При высоком содержании фосфора в субстрате впервые показано, что гены MlSWEET1b и MlSWEET3с в листьях люцерны характеризовались специфической экспрессией при микоризации.

Выводы. MlSWEET1b и MlSWEET3с и их ортологи могут рассматриваться в качестве генов-маркеров развития эффективного симбиоза, как инструмент биотехнологии для повышения продуктивности сельского хозяйства при применении биостимуляторов на основе грибов арбускулярной микоризы.

Об авторах

Татьяна Руслановна Кудряшова

Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии; Санкт-Петербургский политехнический университет Петра Великого

Email: t.kudryashova@arriam.ru
ORCID iD: 0000-0001-5120-7229
SPIN-код: 6716-9431
Россия, Пушкин, Санкт-Петербург; Санкт-Петербург

Алексей Анатольевич Крюков

Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии

Email: aa.krukov@arriam.ru
ORCID iD: 0000-0002-8715-6723
SPIN-код: 4685-2723

канд. биол. наук

Россия, Пушкин, Санкт-Петербург

Анастасия Олеговна Горбунова

Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии

Email: a.gorbunova@arriam.ru
SPIN-код: 3515-6450
Россия, Пушкин, Санкт-Петербург

Анастасия Игоревна Горенкова

Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии; Санкт-Петербургский государственный университет

Email: nastya.gorenkova.2016@mail.ru
SPIN-код: 3888-9050
Россия, Пушкин, Санкт-Петербург; Санкт-Петербург

Анастасия Игоревна Ковальчук

Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии

Email: a.kovalchuk@arriam.ru
SPIN-код: 7051-0285
Россия, Пушкин, Санкт-Петербург

Мария Федоровна Шишова

Санкт-Петербургский государственный университет

Email: mshishova@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-3657-2986
SPIN-код: 7842-7611

д-р биол. наук, профессор

Россия, Санкт-Петербург

Андрей Павлович Юрков

Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии

Автор, ответственный за переписку.
Email: ap.yurkov@arriam.ru
ORCID iD: 0000-0002-1072-5166
SPIN-код: 9909-4280

канд. биол. наук

Россия, Пушкин, Санкт-Петербург

Список литературы

  1. Smith S.E., Read D.J. Mycorrhizal symbiosis. Academic press, 2010.
  2. Schüßler A. Glomeromycota species list. Режим доступа: http://www.amf-phylogeny.com
  3. Chen L.-Q., Hou B.-H., Lalonde S., et al. Sugar transporters for intercellular exchange and nutrition of pathogens // Nature. 2010. Vol. 468, N 7323. P. 527–532. doi: 10.1038/nature09606
  4. Крюков А.А., Горбунова А.О., Кудряшова Т.Р., и др. Транспортеры сахаров семейства SWEET и их роль в арбускулярной микоризе // Вавиловский журнал генетики и селекции. 2021. Т. 25, № 7. С. 754–760. doi: 10.18699/VJ21.086 EDN: PNTAAU
  5. Chen L.-Q., Cheung L.-S., Feng L., et al. Transport of sugars // Annu Rev Biochem. 2015. Vol. 84, N 1. P. 865–894. doi: 10.1146/annurev-biochem-060614-033904
  6. Chen L.-Q., Qu X.-Q., Hou B.-H., et al. Sucrose efflux mediated by SWEET proteins as a key step for phloem transport // Science. 2012. Vol. 335, N 6065. P. 207–211. doi: 10.1126/science.1213351
  7. Feng C.-Y., Han J.-X., Han X.-X., Jiang J. Genome-wide identification, phylogeny, and expression analysis of the SWEET gene family in tomato // Gene. 2015. Vol. 573, N 2. P. 261–272. doi: 10.1016/j.gene.2015.07.055
  8. Hu B., Wu H., Huang W., et al. SWEET gene family in Medicago truncatula: genome-wide identification, expression and substrate specificity analysis // Plants. 2019. Vol. 8, N 9. ID 338. doi: 10.3390/plants8090338
  9. Kanno Y., Oikawa T., Chiba Y., et al. AtSWEET13 and AtSWEET14 regulate gibberellin-mediated physiological processes // Nat Commun. 2016. Vol. 7, N 1. ID 13245. doi: 10.1038/ncomms13245
  10. Manck-Götzenberger J., Requena N. Arbuscular mycorrhiza symbiosis induces a major transcriptional reprogramming of the potato SWEET sugar transporter family // Front Plant Sci. 2016. Vol. 7. ID 487. doi: 10.3389/fpls.2016.00487
  11. Yurkov A.P., Jacobi L.M., Gapeeva N.E., et al. Development of arbuscular mycorrhiza in highly responsive and mycotrophic host plant–black medick (Medicago lupulina L.) // Russian Journal of Developmental Biology. 2015. Vol. 46. P. 263–275. doi: 10.1134/S1062360415050082
  12. Yurkov A.P., Afonin A.M., Kryukov A.A., et al. The effects of Rhizophagus irregularis inoculation on transcriptome of Medicago lupulina leaves at early vegetative and flowering stages of plant development // Plants. 2023. Vol. 12, N 20. ID 3580. doi: 10.3390/plants12203580
  13. Крюков А.А., Горбунова А.О., Кудряшова Т.Р., и др. SWEET транспортеры Medicagolupulina в арбускулярно-микоризной системе в условиях среднего уровня доступного фосфора // Вавиловский журнал генетики и селекции. 2023. Т. 27, № 3. С. 189–196. doi: 10.18699/VJGB-23-25 EDN: NHSLXC
  14. Крюков А.А., Юрков А.П. Оптимизация процедуры молекулярно-генетической идентификации грибов арбускулярной микоризы в симбиотическую фазу на примере двух близкородственных штаммов // Микология и фитопатология. 2018. Т. 52, № 1. С. 38–48. EDN: YQLCGE
  15. Yurkov A.P., Puzanskiy R.K., Avdeeva G.S., et al. Mycorrhiza-induced alterations in metabolome of Medicago lupulina leaves during symbiosis development // Plants. 2021. Vol. 10, N 11. ID 2506. doi: 10.3390/plants10112506
  16. Yurkov A., Kryukov A., Gorbunova A., et al. AM-induced alteration in the expression of genes, encoding phosphorus transporters and enzymes of carbohydrate metabolism in Medicago lupulina // Plants. 2020. Vol. 9, N 4. ID 486. doi: 10.3390/plants9040486
  17. Yurkov A.P., Puzanskiy R.K., Kryukov A.A., et al. The role of Medicago lupulina interaction with Rhizophagus irregularis in the determination of root metabolome at early stages of am symbiosis // Plants. 2022. Vol. 11, N 18. ID 2338. doi: 10.3390/plants11182338
  18. Клечковский В.М., Петербургский А.В. Агрохимия. Москва: Колос, 1967. 584 с.
  19. Соколов А.В. Агрохимические методы исследования почв. Москва: Наука, 1975. 656 с.
  20. MacRae E. Extraction of plant RNA. В кн.: Protocols for nucleic acid analysis by nonradioactive probes. Methods in molecular biology. Vol. 353 / E. Hilario, J. Mackay, editors. Humana Press, 2007. P. 15–24. doi: 10.1385/1-59745-229-7:15
  21. Phillips J.M., Hayman D.S. Improved procedures for clearing roots and staining parasitic and vesicular-arbuscular mycorrhizal fungi for rapid assessment of infection // Trans Br Mycol Soc. 1970. Vol. 55, N 1. P. 158–161 IN16–IN18. doi: 10.1016/S0007-1536(70)80110-3
  22. Trouvelot A., Kough J.L., Gianinazzi-Pearson V. Mesure du taux de mycorhization VA d’un système radiculaire. Recherche de méthodes ayant une signification fonctionnelle. В кн.: Physiological and genetical aspects of mycorrhizae / V. Gianinazzi-Pearson, S. Gianinazzi, editors. Paris: INRA-Press, 1986. P. 217–221.
  23. Свидетельство о регистрации программы для ЭВМ № 2010612112/ 02.12.2016. Воробьев Н.И., Юрков А.П., Проворов Н.А. Программа для расчета показателей микоризации корней растений. Москва: Роспатент, 2016.
  24. Kaur S., Campbell B.J., Suseela V. Root metabolome of plant–arbuscular mycorrhizal symbiosis mirrors the mutualistic or parasitic mycorrhizal phenotype // New Phytol. 2022. Vol. 234, N 2. P. 672–687. doi: 10.1111/nph.17994
  25. An J., Zeng T., Ji C., et al. A Medicago truncatula SWEET transporter implicated in arbuscule maintenance during arbuscular mycorrhizal symbiosis // New Phytol. 2019. Vol. 224, N 1. P. 396–408. doi: 408 10.1111/nph.15975
  26. Tamayo E., Figueira-Galán D., Manck-Götzenberger J., Requena N. Overexpression of the potato monosaccharide transporter StSWEET7a promotes root colonization by symbiotic and pathogenic fungi by increasing root sink strength // Front Plant Sci. 2022. Vol. 13. ID 837231. doi: 10.3389/fpls.2022.837231
  27. Pu C., Yang G., Li P., et al. Arbuscular mycorrhiza alters the nutritional requirements in Salvia miltiorrhiza and low nitrogen enhances the mycorrhizal efficiency // Sci Rep. 2022. Vol. 12, N 1. ID 19633. doi: 10.1038/s41598-022-17121-2
  28. Calonne-Salmon M., Plouznikoff K., Declerck S. The arbuscular mycorrhizal fungus Rhizophagus irregularis MUCL 41833 increases the phosphorus uptake and biomass of Medicago truncatula, a benzo[a]pyrene-tolerant plant species // Mycorrhiza. 2018. Vol. 28, N 8. P. 761–771. doi: 10.1007/s00572-018-0861-9
  29. Doidy J., Vidal U., Lemoine R. Sugar transporters in Fabaceae, featuring SUT MST and SWEET families of the model plant Medicago truncatula and the agricultural crop Pisum sativum // PLoS One. 2019. Vol. 14, N 9. ID e0223173. doi: 10.1371/journal.pone.0223173
  30. Bui V.C., Franken P. Acclimatization of Rhizophagus irregularis enhances Zn tolerance of the fungus and the mycorrhizal plant partner // Front Microbiol. 2018. Vol. 9. ID 3156. doi: 10.3389/fmicb.2018.03156
  31. Schweiger R., Baier M.C., Persicke M., Müller C. High specificity in plant leaf metabolic responses to arbuscular mycorrhiza // Nat Commun. 2014. Vol. 5, N 1. ID 3886. doi: 10.1038/ncomms4886
  32. Cope K., Kafle A., Yakha J.K., et al. Physiological and transcriptomic response of Medicago truncatula to colonization by high-or low-benefit arbuscular mycorrhizal fungi // Mycorrhiza. 2022. Vol. 32, N 3. P. 281–303. doi: 10.1007/s00572-022-01077-2
  33. Chandran D. Co-option of developmentally regulated plant SWEET transporters for pathogen nutrition and abiotic stress tolerance // IUBMB life. 2015. Vol. 67, N 7. P. 461–471. doi: 10.1002/iub.1394
  34. Ho L.-H., Klemens P.A.W., Neuhaus H.E., et al. SlSWEET1a is involved in glucose import to young leaves in tomato plants // J Exp Bot. 2019. Vol. 70, N 12. P. 3241–3254. doi: 10.1093/jxb/erz154
  35. Gautam T., Saripalli G., Gahlaut V., et al. Further studies on sugar transporter (SWEET) genes in wheat (Triticum aestivum L.) // Mol Biol Rep. 2019. Vol. 46. P. 2327–2353. doi: 10.1007/s11033-019-04691-0
  36. Li M., Xie H., He M., et al. Genome-wide identification and expression analysis of the StSWEET family genes in potato (Solanum tuberosum L.) // Genes and Genomics. 2020. Vol. 42. P. 135–153. doi: 10.1007/s13258-019-00890-y
  37. Li X., Si W., Qin Q., et al. Deciphering evolutionary dynamics of SWEET genes in diverse plant lineages // Sci Rep. 2018. Vol. 8, N 1. ID 13440. doi: 10.1038/s41598-018-31589-x
  38. Sugiyama A., Saida Y., Yoshimizu M., et al. Molecular characterization of LjSWEET3, a sugar transporter in nodules of Lotus japonicus // Plant Cell Physiol. 2017. Vol. 58, N 2. P. 298–306. doi: 10.1093/pcp/pcw190

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
2. Приложение
3. Рис. 1. Параметры микоризации и эффективности арбускулярной микоризы (АМ) у растений Medicago lupulina в различные фазы развития при инокуляции грибом Rhizophagus irregularis в условиях при высоком содержании доступного фосфора в субстрате: a — встречаемость АМ (F, %); b — обилие арбускул в корне (А, %); c — обилие везикул в корне (B, %); d — эффективность АМ, рассчитанная по высоте стебля, %; е — эффективность АМ, рассчитанная по сырому весу надземных частей; f — эффективность АМ, рассчитанная по сырому весу корней, %. Разными буквами отмечены достоверно (р <0,05) различающиеся значения показателей.

Скачать (211KB)
4. Рис. 2. Относительный уровень транскриптов (нормализованное значение 2–ΔΔCt) основных генов семейства SWEET в листьях M. lupulina при высоком содержании доступного фосфора. Представлены средние значения с ошибкой среднего. *Экспрессия достоверно (p <0,05) отличается в варианте с арбускулярной микоризой (АМ, «песочный» столбец) в сравнении с контролем без инокуляции АМ-грибом (серый столбец); ***специфическая экспрессия в условиях микоризации, то есть наличие экспрессии в варианте с инокуляцией грибом АМ при отсутствии экспрессии в контрольном варианте без инокуляции грибом АМ. Экспрессия генов MlSWEET1a и MlSWEET11 отсутствовала, поэтому данные не представлены. © Крюков А.А. и соавт., 2023. Разрешено использование на условиях лицензии CC-BY 4.0. Заимствовано из [13].

Скачать (268KB)
5. Рис. 3. Относительный уровень транскриптов (нормализованное значение 2–ΔΔCt) основных генов семейства SWEET в корнях M. lupulina при высоком содержании доступного фосфора. *Экспрессия достоверно (p <0,05) отличается в варианте с арбускулярной микоризой (АМ) в сравнении с контролем без инокуляции АМ-грибом; ***специфическая экспрессия в условиях микоризации. Экспрессия генов MlSWEET1a, MlSWEET7, MlSWEET11 и MlSWEET14 отсутствовала, поэтому эти данные не представлены на рисунке.

Скачать (283KB)

© Эко-Вектор, 2025

Ссылка на описание лицензии: https://eco-vector.com/for_authors.php#07
 


Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».