Пути эндоцитоза вирусоподобных частиц и презентация поглощенных антигенов

Обложка

Цитировать

Полный текст

Аннотация

Белки многих вирусов могут собираться в строго организованные структуры — вирусоподобные частицы, которые несут антигены исходных вирусов, а также могут быть искусственно «декорированы» антигенами других возбудителей. Эти частицы не содержат вирусного генома и лишены инфекционности, но могут обладать высокой иммуногенностью и поэтому активно используются для разработки вакцин. Не вызывает сомнения, что при конструировании вакцин необходимо учитывать сведения о взаимодействии их компонентов с иммунной системой, в частности, с антигенпрезентирующими клетками. Особенно важно это для вирусоподобных частиц, поскольку они, подобно другим частицам нанометровых размеров, могут проникать в антигенпрезентирующие клетки с помощью различных путей эндоцитоза. Эти пути используют множество рецепторов, генерируют эндоцитарные везикулы разного размера и, что особенно актуально, ассоциированы с различной судьбой поглощенного материала. В обзоре описаны механизмы фагоцитоза, макропиноцитоза, клатрин-опосредованного эндоцитоза, быстрого эндофилин-опосредованного эндоцитоза и несколько эндоцитарных путей, ассоциированных с липидными рафтами. Приведены данные о связи различных эндоцитарных путей с сортировкой поглощенного груза в ранних эндосомах и ферментативной деградацией содержимого поздних эндосом. Обсуждаются механизмы распределения поглощенных антигенов внутри антигенпрезентирующих клеток для загрузки на молекулы главного комплекса гистосовместимости I и II классов. Представлены данные об эндоцитозе различных вирусов при инфицировании клеток, а также сравнительный анализ путей эндоцитоза вирусоподобных частиц и родственных им вирусов. Отмечается, что вирусоподобные частицы, наряду с путем поглощения, специфичным для исходного вируса, могут использовать дополнительные эндоцитарные пути, а также могут быть искусственно «нацелены» на определенный рецептор и соответствующий ему путь поглощения. Это дает возможность выбора или конструирования частиц с оптимальными показателями эндоцитоза и презентации антигенов для индукции протективного иммунного ответа при вакцинации. Следует предположить, что для большинства профилактических вакцин нужны частицы, которые хорошо поглощаются антигенпрезентирующими клетками и направляют материал на эндолизосомальную деградацию, или частицы, поглощение которых направляет материал как в поздние, так и в статические ранние эндосомы, обеспечивая доступность антигенов для «прямой» и перекрестной антигенной презентации. Наконец, в обзоре обсуждаются вирусоподобные частицы для доставки лекарств или генно-инженерных конструкций и оптимальные эндоцитарные пути, которые должны защищать полезную нагрузку этих частиц от эндолизосомной деградации.

Об авторах

Владимир Юрьевич Талаев

ФБУН Нижегородский научно-исследовательский институт эпидемиологии и микробиологии им. академика И.Н. Блохиной Роспотребнадзора

Автор, ответственный за переписку.
Email: talaev@inbox.ru

д.м.н., профессор, зав. лабораторией клеточной иммунологии

Россия, Нижний Новгород

Ирина Евгеньевна Заиченко

ФБУН Нижегородский научно-исследовательский институт эпидемиологии и микробиологии им. академика И.Н. Блохиной Роспотребнадзора

Email: talaev@inbox.ru

к.б.н., ведущий научный сотрудник лаборатории клеточной иммунологии

Россия, Нижний Новгород

Ольга Николаевна Бабайкина

ФБУН Нижегородский научно-исследовательский институт эпидемиологии и микробиологии им. академика И.Н. Блохиной Роспотребнадзора

Email: talaev@inbox.ru

к.м.н., старший научный сотрудник лаборатории клеточной иммунологии

Россия, Нижний Новгород

Мария Владимировна Светлова

ФБУН Нижегородский научно-исследовательский институт эпидемиологии и микробиологии им. академика И.Н. Блохиной Роспотребнадзора

Email: talaev@inbox.ru

к.б.н., старший научный сотрудник лаборатории клеточной иммунологии

Россия, Нижний Новгород

Елена Викторовна Воронина

ФБУН Нижегородский научно-исследовательский институт эпидемиологии и микробиологии им. академика И.Н. Блохиной Роспотребнадзора

Email: talaev@inbox.ru

к.б.н., старший научный сотрудник лаборатории клеточной иммунологии

Россия, Нижний Новгород

Список литературы

  1. Казачинская Е.И., Арипов В.С., Иванова А.В., Шестопалов А.М. Лихорадка Ласса. Часть 2. Лабораторная диагностика, лечение, разработки лекарственных препаратов // Инфекция и иммунитет. 2022. Т. 12, № 4. C. 609–623. [Kazachinskaia E.I., Aripov V.S., Ivanova A.V., Shestopalov A.M. Lassa fever. Part 2. Laboratory diagnostics, treatment, development of medications. Infektsiya i immunitet = Russian Journal of Infection and Immunity, 2022, vol. 12, no. 4, pp. 609–623. (In Russ.)] doi: 10.15789/2220-7619-LFL-1815
  2. Новиков Д.В., Мелентьев Д.А. Энтеровирусные (Picornaviridae: Enterovirus) (неполио) вакцины // Вопросы вирусологии. 2022. Т. 67, № 3. C. 185–192. [Novikov D.V., Melentev D.A. Enteroviral (Picornaviridae: Enterovirus) (nonpolio) vaccines. Voprosy virusologii = Problems of Virology, 2022, vol. 67, no. 3, pp. 185–192. (In Russ.)] doi: 10.36233/0507-4088-111
  3. Acosta E.G., Castilla V., Damonte E.B. Functional entry of dengue virus into Aedes albopictus mosquito cells is dependent on clathrin-mediated endocytosis. J. Gen. Virol., 2008, vol. 89, no. 2, pp. 474–484. doi: 10.1099/vir.0.83357-0
  4. Agrelli A., de Moura R.R., Crovella S., Brandão L.A.C. Zika virus entry mechanisms in human cells. Infect. Genet. Evol., 2019, vol. 69, pp. 22–29. doi: 10.1016/j.meegid.2019.01.018
  5. Akula S.M., Naranatt P.P., Walia N.S., Wang F.Z., Fegley B., Chandran B. Kaposi’s sarcoma-associated herpesvirus (human herpesvirus 8) infection of human fibroblast cells occurs through endocytosis. J. Virol., 2003, vol. 77, no. 14, pp. 7978–7990. doi: 10.1128/jvi.77.14.7978-7990.2003
  6. Aleksandrowicz P., Marzi A., Biedenkopf N., Beimforde N., Becker S., Hoenen T., Feldmann H., Schnittler H.J. Ebola virus enters host cells by macropinocytosis and clathrin-mediated endocytosis. J. Infect. Dis., 2011, vol. 204, no. 3, pp. 957–967. doi: 10.1093/infdis/jir326
  7. Alkafaas S.S., Abdallah A.M., Ghosh S., Loutfy S.A., Elkafas S.S., Abdel Fattah N.F., Hessien M. Insight into the role of clathrin-mediated endocytosis inhibitors in SARS-CoV-2 infection. Rev. Med. Virol., 2022, vol. 33, no. 1: e2403. doi: 10.1002/rmv.2403
  8. Amstutz B., Gastaldelli M., Kälin S., Imelli N., Boucke K., Wandeler E., Mercer J., Hemmi S., Greber U.F., Subversion of CtBP1-controlled macropinocytosis by human adenovirus serotype 3. EMBO J., 2008, vol. 27, no. 7, pp. 956–969. doi: 10.1038/emboj.2008.38
  9. Bachmann M.F., Zinkernagel R.M. Neutralizing antiviral B cell responses. Annu. Rev. Immunol., 1997, vol. 15, pp. 235–270. doi: 10.1146/annurev.immunol.15.1.235
  10. Bachmann M.F., Jennings G.T. Vaccine delivery: a matter of size, geometry, kinetics and molecular patterns. Nat. Rev. Immunol., 2010, vol. 10, pp. 787–796. doi: 10.1038/nri2868
  11. Baljon J.J., Wilson J.T. Bioinspired vaccines to enhance MHC class-I antigen cross-presentation. Curr. Opin. Immunol., 2022, vol. 77: 102215. doi: 10.1016/j.coi.2022.102215
  12. Bantel-Schaal U., Hub B., Kartenbeck J. Endocytosis of adeno-associated virus type 5 leads to accumulation of virus particles in the Golgi compartment. J. Virol., 2002, vol. 76, no. 5, pp. 2340–2349. doi: 10.1128/jvi.76.5.2340-2349.2002
  13. Bartlett J.S., Wilcher R., Samulski R.J. Infectious entry pathway of adeno-associated virus and adeno-associated virus vectors. J. Virol., 2000, vol. 74, no. 6, pp. 2777–2785. doi: 10.1128/jvi.74.6.2777-2785.2000
  14. Becker M., Dominguez M., Greune L., Soria-Martinez L., Pfleiderer M.M., Schowalter R., Buck C.B., Blaum B.S., Schmidt M.A., Schelhaas M. Infectious entry of merkel cell polyomavirus. J. Virol., 2019, vol. 93, no. 6: e02004-18. doi: 10.1128/JVI.02004-18
  15. Besson S., Laurin D., Chauvière C., Thépaut M., Kleman J.P., Pezet M., Manches O., Fieschi F., Aspord C., Fender P. Adenovirus-inspired virus-like-particles displaying melanoma tumor antigen specifically target human DC subsets and trigger antigen-specific immune responses. Biomedicines, 2022, vol. 10, no. 11: 2881. doi: 10.3390/biomedicines10112881
  16. Blanchard E., Belouzard S., Goueslain L., Wakita T., Dubuisson J., Wychowski C., Rouillé Y. Hepatitis C virus entry depends on clathrin-mediated endocytosis. J. Virol., 2006, vol. 80, no. 14, pp. 6964–6972. doi: 10.1128/JVI.00024-06
  17. Bookstaver M.L., Hess K.L., Jewell C.M. Self-assembly of immune signals improves codelivery to antigen presenting cells and accelerates signal internalization, processing kinetics, and immune activation. Small, 2018, vol. 14, no. 38: e1802202. doi: 10.1002/smll.201802202
  18. Boucrot E., Ferreira A., Almeida-Souza L., Debard S., Vallis Y., Howard G., Bertot L., Sauvonnet N., McMahon H.T. Endophilin marks and controls a clathrin-independent endocytic pathway. Nature, 2015, vol. 517, pp. 460–465. doi: 10.1038/nature14067
  19. Bousarghin L., Hubert P., Franzen E., Jacobs N., Boniver J., Delvenne P. Human papillomavirus 16 virus-like particles use heparan sulfates to bind dendritic cells and colocalize with langerin in Langerhans cells. J. Gen. Virol., 2005, vol. 86, no. 5, pp. 1297–1305. doi: 10.1099/vir.0.80559-0
  20. Bousarghin L., Touzé A., Sizaret P.Y., Coursaget P. Human papillomavirus types 16, 31, and 58 use different endocytosis pathways to enter cells. J. Virol., 2003, vol. 77, no. 6, pp. 3846–3850. doi: 10.1128/jvi.77.6.3846-3850.2003
  21. Burgdorf S., Kurts C. Endocytosis mechanisms and the cell biology of antigen presentation. Curr. Opin. Immunol., 2008, vol. 20, no. 1, pp. 89–95. doi: 10.1016/j.coi.2007.12.002
  22. Buseyne F., Le Gall S., Boccaccio C., Abastado J.P., Lifson J.D., Arthur L.O., Riviere Y., Heard J.M., Schwartz O. MHC-I-restricted presentation of HIV-1 virion antigens without viral replication. Nat. Med., 2001, vol. 7, pp. 344–349. doi: 10.1038/85493
  23. Caulier B., Stofleth G., Hannani D., Guidetti M., Josserand V., Laurin D., Chroboczek J., Mossuz P., Plantaz D. Evaluation of the human type 3 adenoviral dodecahedron as a vector to target acute myeloid leukemia. Mol. Ther. Methods. Clin. Dev., 2020, vol. 20, pp. 181–190. doi: 10.1016/j.omtm.2020.11.009
  24. Champion J.A., Mitragotri S. Role of target geometry in phagocytosis. Proc. Natl Acad. Sci. USA, 2006, vol. 103, no. 13, pp. 4930–4934. doi: 10.1073/pnas.0600997103
  25. Charpentier J.C., King P.D. Mechanisms and functions of endocytosis in T cells. Cell Commun Signal, 2021, vol. 19: 92. doi: 10.1186/s12964-021-00766-3
  26. Chen S.L., Liu Y.G., Zhou Y.T., Zhao P., Ren H., Xiao M., Zhu Y.Z., Qi Z.T. Endophilin-A2-mediated endocytic pathway is critical for enterovirus 71 entry into caco-2 cells. Emerg. Microbes Infect., 2019, vol. 8, no. 1, pp. 773–786. doi: 10.1080/22221751.2019.1618686
  27. Chung S.K., Kim J.Y., Kim I.B., Park S.I., Paek K.H., Nam J.H. Internalization and trafficking mechanisms of coxsackievirus B3 in HeLa cells. Virology, 2005, vol. 333, no. 1, pp. 31–40. doi: 10.1016/j.virol.2004.12.010
  28. Colbert J.D., Cruz F.M., Rock K.L. Cross-presentation of exogenous antigens on MHC I molecules. Curr. Opin. Immunol., 2020, vol. 64, pp. 1–8. doi: 10.1016/j.coi.2019.12.005
  29. Cooper A., Shaul Y. Clathrin-mediated endocytosis and lysosomal cleavage of hepatitis B virus capsid-like core particles. J. Biol. Chem., 2006, vol. 281, no. 24, pp. 16563–16569. doi: 10.1074/jbc.M601418200
  30. Coste B., Xiao B., Santos J.S., Syeda R., Grandl J., Spencer K.S., Kim S.E., Schmidt M., Mathur J., Dubin A.E., Montal M., Patapoutian A. Piezo proteins are pore-forming subunits of mechanically activated channels. Nature, 2012, vol. 483, pp. 176–181. doi: 10.1038/nature10812
  31. Culter C.W., Jotwani R. Dendritic cells at the oral mucosal interface. J. Dent. Res., 2006, vol. 85, pp. 678-689. doi: 10.1177/ 154405910608500801
  32. Damm E.M., Pelkmans L., Kartenbeck J., Mezzacasa A., Kurzchalia T., Helenius A. Clathrin- and caveolin-1-independent endocytosis: entry of simian virus 40 into cells devoid of caveolae. J. Cell. Biol., 2005, vol. 168, no. 3, pp. 477–488. doi: 10.1083/jcb.200407113
  33. Danthi P., Guglielmi K.M., Kirchner E., Mainou B., Stehle T., Dermody T.S. From touchdown to transcription: the reovirus cell entry pathway. Curr. Top. Microbiol. Immunol., 2010, vol. 343, pp. 91–119. doi: 10.1007/82_2010_32
  34. Day P.M., Lowy D.R., Schiller J.T. Papillomaviruses infect cells via a clathrin-dependent pathway. Virology, 2003, vol. 307, no. 1, pp. 1–11. doi: 10.1016/s0042-6822(02)00143-5
  35. Delamarre L., Pack M., Chang H., Mellman I., Trombetta E.S. Differential lysosomal proteolysis in antigen-presenting cells determines antigen fate. Science, 2005, vol. 307, pp. 1630–1634. doi: 10.1126/science.1108003
  36. Ding W., Zhang L., Yan Z., Engelhardt J.F. Intracellular trafficking of adeno-associated viral vectors. Gene Ther., 2005, vol. 12, pp. 873–880. doi: 10.1038/sj.gt.3302527
  37. Duan D., Li Q., Kao A.W., Yue Y., Pessin J.E., Engelhardt J.F. Dynamin is required for recombinant adeno-associated virus type 2 infection. J. Virol., 1999, vol. 73, no. 12, pp. 10371–10376. doi: 10.1128/JVI.73.12.10371-10376.1999
  38. Elsen S., Doussière J., Villiers C.L., Faure M., Berthier R., Papaioannou A., Grandvaux N., Marche P.N., Vignais P.V. Cryptic O2–-generating NADPH oxidase in dendritic cells. J. Cell. Sci., 2004, vol. 117, no. 11, pp. 2215–2226. doi: 10.1242/jcs.01085
  39. Fender P., Schoehn G., Perron-Sierra F., Tucker G.C., Lortat-Jacob H. Adenovirus dodecahedron cell attachment and entry are mediated by heparan sulfate and integrins and vary along the cell cycle. Virology, 2008, vol. 371, no. 1, pp. 155–164. doi: 10.1016/ j.virol.2007.09.026
  40. Geng J., Shi Y., Zhang J., Yang B., Wang P., Yuan W., Zhao H., Li J., Qin F., Hong L., Xie C., Deng X., Sun Y., Wu C., Chen L., Zhou D. TLR4 signalling via Piezo1 engages and enhances the macrophage mediated host response during bacterial infection. Nat. Commun. 2021, vol. 12: 3519. doi: 10.1038/s41467-021-23683-y
  41. Gonçalves-Carneiro D., McKeating J.A., Bailey D. The measles virus receptor SLAMF1 can mediate particle endocytosis. J. Virol.,2017, vol. 91, no. 7: e02255-16. doi: 10.1128/JVI.02255-16
  42. Grosse S., Aron Y., Thévenot G., François D., Monsigny M., Fajac I. Potocytosis and cellular exit of complexes as cellular pathways for gene delivery by polycations. J. Gene Med., 2005, vol. 7, no. 10, pp. 1275–1286. doi: 10.1002/jgm.772
  43. Grunert H.P., Wolf K.U., Langner K.D., Sawitzky D., Habermehl K.O., Zeichhardt H. Internalization of human rhinovirus 14 into HeLa and ICAM-1-transfected BHK cells. Med. Microbiol. Immunol., 1997, vol. 186, no. 1, pp. 1–9. doi: 10.1007/s004300050039
  44. Guermonprez P., Valladeau J., Zitvogel L., Thery C., Amigorena S. Antigen presentation and T cell stimulation by dendritic cells. Annu. Rev. Immunol., 2002, vol. 20, pp. 621–667. doi: 10.1146/annurev.immunol.20.100301.064828
  45. Guo Y.Y., Gao Y., Hu Y.R., Zhao Y., Jiang D., Wang Y., Zhang Y., Gan H., Xie C., Liu Z., Zhong B., Zhang Z.D., Yao J. The transient receptor potential vanilloid 2 (TRPV2) channel facilitates virus infection through the Ca2+ -LRMDA axis in myeloid cells. Adv. Sci. (Weinh)., 2022, vol. 9, no. 34: e2202857. doi: 10.1002/advs.202202857
  46. Guo J., Hou L., Zhou J., Wang D., Cui Y., Feng X., Liu J. Porcine circovirus type 2 vaccines: commercial application and research advances. Viruses, 2022, vol. 14, no. 9: 2005. doi: 10.3390/v14092005
  47. Hall A., Ekiel I., Mason R.W., Kasprzykowski F., Grubb A., Amrahamson M. Structural basis for different inhibitory specificities of human cystatins C and D. Biochemistry, 1998, vol. 37, pp. 4071–4079. doi: 10.1021/bi971197j
  48. Harding C.V., Song R. Phagocytic processing of exogenous particulate antigens by macrophages for presentation by class I MHC molecules. J. Immunol., 1994, vol. 153, no. 11, pp. 4925–4933.
  49. Heikkilä O., Susi P., Tevaluoto T., Härmä H., Marjomäki V., Hyypiä T., Kiljunen S. Internalization of coxsackievirus A9 is mediated by {beta}2-microglobulin, dynamin, and Arf6 but not by caveolin-1 or clathrin. J. Virol., 2010, vol. 84, no. 7, pp. 3666–3681. doi: 10.1128/JVI.01340-09
  50. Herrscher C., Pastor F., Burlaud-Gaillard J., Dumans A., Seigneuret F., Moreau A., Patient R., Eymieux S., de Rocquigny H., Hourioux C., Roingeard P., Blanchard E. Hepatitis B virus entry into HepG2-NTCP cells requires clathrin-mediated endocytosis. Cell. Microbiol., 2020, vol. 22, no. 8: e13205. doi: 10.1111/cmi.13205
  51. Holla P., Ahmad I., Ahmed Z., Jameel S. Hepatitis E virus enters liver cells through a dynamin-2, clathrin and membrane cholesterol-dependent pathway. Traffic, 2015, vol. 16, no. 4, pp. 398–416. doi: 10.1111/tra.12260
  52. Huang H.C., Chen C.C., Chang W.C., Tao M.H., Huang C. Entry of hepatitis B virus into immortalized human primary hepatocytes by clathrin-dependent endocytosis. J. Virol., 2012, vol. 86, no. 17, pp. 9443–9453. doi: 10.1128/JVI.00873-12
  53. Jutras I., Desjardins M. Phagocytosis: at the crossroads of innate and adaptive immunity. Annu. Rev. Cell. Dev. Biol., 2005, vol. 21, pp. 511–527. doi: 10.1146/annurev.cellbio.20.010403.102755
  54. Kapur N., Thakral D., Durgapal H., Panda S.K. Hepatitis E virus enters liver cells through receptor-dependent clathrin-mediated endocytosis. J. Viral. Hepat., 2012, vol. 19, no. 6, pp. 436–448. doi: 10.1111/j.1365-2893.2011.01559.x
  55. Katsarou K., Lavdas A.A., Tsitoura P., Serti E., Markoulatos P., Mavromara P., Georgopoulou U. Endocytosis of hepatitis C virus non-enveloped capsid-like particles induces MAPK-ERK1/2 signaling events. Cell. Mol. Life Sci., 2010, vol. 67, no. 14, pp. 2491–2506. doi: 10.1007/s00018-010-0351-5
  56. Kovacsovics-Bankowski M., Clark K., Benacerraf B., Rock K.L. Efficient major histocompatibility complex class I presentation of exogenous antigen upon phagocytosis by macrophages. Proc. Natl Acad. Sci. USA, 1993, vol. 90, no. 11, pp. 4942–4926. doi: 10.1073/pnas.90.11.4942
  57. Lennon-Dumenil A.M., Bakker A.H., Maehr R., Fiebiger E., Overkleeft H.S., Rosemblatt M., Ploegh H.L., Lagaudrière-Gesbert C. Analysis of protease activity in live antigen-presenting cells shown regulation of the phagosomal proteolytic contents during dendritic cell activation. J. Exp. Med., 2002, vol. 196, pp. 529–540. doi: 10.1084/jem.20020327
  58. El-Sayed A., Harashima H. Endocytosis of gene delivery vectors: from clathrin-dependent to lipid raft-mediated endocytosis. Mol. Ther., 2013, vol. 21, no. 6, pp. 1118–1130. doi: 10.1038/mt.2013.54
  59. Macovei A., Radulescu C., Lazar C., Petrescu S., Durantel D., Dwek R.A., Zitzmann N., Nichita N.B. Hepatitis B virus requires intact caveolin-1 function for productive infection in HepaRG cells. J. Virol., 2010, vol. 84, no. 1, pp. 243–253. doi: 10.1128/JVI.01207-09
  60. Makarkov A.I., Golizeh M., Ruiz-Lancheros E., Gopal A.A., Costas-Cancelas I.N., Chierzi S., Pillet S., Charland N., Landry N., Rouiller I., Wiseman P.W., Ndao M., Ward B.J. Plant-derived virus-like particle vaccines drive cross-presentation of influenza A hemagglutinin peptides by human monocyte-derived macrophages. NPJ Vaccines, 2019, vol. 4: 17. doi: 10.1038/s41541-019-0111-y
  61. Marchant D., Sall A., Si X., Abraham T., Wu W., Luo Z., Petersen T., Hegele R.G., McManus B.M. ERK MAP kinase-activated Arf6 trafficking directs coxsackievirus type B3 into an unproductive compartment during virus host-cell entry. J. Gen. Virol., 2009, vol. 90, no. 4, pp. 854–862. doi: 10.1099/vir.0.005868-0
  62. Marjomäki V., Pietiäinen V., Matilainen H., Upla P., Ivaska J., Nissinen L., Reunanen H., Huttunen P., Hyypiä T., Heino J. Internalization of echovirus 1 in caveolae. J. Virol., 2002, vol. 76, no. 4, pp. 1856–1865. doi: 10.1128/jvi.76.4.1856-1865.2002
  63. Marsac D., Loirat D., Petit C., Schwartz O., Michel M.L. Enhanced presentation of major histocompatibility complex class I-restricted human immunodeficiency virus type 1 (HIV-1) Gag-specific epitopes after DNA immunization with vectors coding for vesicular stomatitis virus glycoprotein-pseudotyped HIV-1 Gag particles. J. Virol., 2002, vol. 76, no. 15, pp. 7544–7553. doi: 10.1128/jvi.76.15.7544-7553.2002
  64. Matlin K.S., Reggio H., Helenius A., Simons K. Infectious entry pathway of influenza virus in a canine kidney cell line. J. Cell. Biol., 1981, vol. 91, no. 3, pp. 601–613. doi: 10.1083/jcb.91.3.601
  65. Matlin K.S., Reggio H., Helenius A., Simons K. Pathway of vesicular stomatitis virus entry leading to infection. J. Mol. Biol., 1982, vol. 156, no. 3, pp. 609–631. doi: 10.1016/0022-2836(82)90269-8
  66. Mayberry C.L., Soucy A.N., Lajoie C.R., DuShane J.K., Maginnis M.S. JC polyomavirus entry by clathrin-mediated endocytosis is driven by β-arrestin. J. Virol., 2019, vol. 93, no. 8: e01948-18. doi: 10.1128/JVI.01948-18
  67. Meertens L., Bertaux C., Dragic T. Hepatitis C virus entry requires a critical postinternalization step and delivery to early endosomes via clathrin-coated vesicles. J. Virol., 2006, vol. 80, no. 23, pp. 11571–11578. doi: 10.1128/JVI.01717-06
  68. Meier O., Boucke K., Hammer S.V., Keller S., Stidwill R.P., Hemmi S., Greber U.F. Adenovirus triggers macropinocytosis and endosomal leakage together with its clathrin-mediated uptake. J. Cell. Biol., 2002, vol. 158, no. 6, pp. 1119–1131. doi: 10.1083/jcb.200112067
  69. Meier O., Greber U.F. Adenovirus endocytosis. J. Gene. Med., 2004, vol. 6, no, 1, pp. 152–163. doi: 10.1002/jgm.553
  70. Mercer J., Helenius A. Vaccinia virus uses macropinocytosis and apoptotic mimicry to enter host cells. Science, 2008, vol. 320, no. 5875, pp. 531–535. doi: 10.1126/science.1155164
  71. Mercer J., Schelhaas M., Helenius A. Virus entry by endocytosis. Annu. Rev. Biochem., 2010, vol. 79, pp. 803–833. doi: 10.1146/annurev-biochem-060208-104626
  72. Mittler E., Dieterle M.E., Kleinfelter L.M., Slough M.M., Chandran K., Jangra R.K. Hantavirus entry: Perspectives and recent advances. Adv. Virus. Res., 2019, vol. 104, pp. 185–224. doi: 10.1016/bs.aivir.2019.07.002
  73. Moffat J.M., Cheong W.S., Villadangos J.A., Mintern J.D., Netter H.J. Hepatitis B virus-like particles access major histocompatibility class I and II antigen presentation pathways in primary dendritic cells. Vaccine, 2013, vol. 31, no. 18, pp. 2310–2316. doi: 10.1016/j.vaccine.2013.02.042
  74. Mohsen M.O., Bachmann M.F. Virus-like particle vaccinology, from bench to bedside. Cell. Mol. Immunol., 2022, vol. 19, pp. 993–1011. doi: 10.1038/s41423-022-00897-8
  75. Nanbo A., Imai M., Watanabe S., Noda T., Takahashi K., Neumann G., Halfmann P., Kawaoka Y. Ebolavirus is internalized into host cells via macropinocytosis in a viral glycoprotein-dependent manner. PLoS Pathog., 2010, vol. 6, no. 9: e1001121. doi: 10.1371/journal.ppat.1001121
  76. Nichols B. Caveosomes and endocytosis of lipid rafts. J. Cell. Sci., 2003, vol. 116, no. 23, pp. 4707–4714. doi: 10.1242/jcs.00840
  77. Nishi K., Saigo K. Cellular internalization of green fluorescent protein fused with herpes simplex virus protein VP22 via a lipid raft-mediated endocytic pathway independent of caveolae and Rho family GTPases but dependent on dynamin and Arf6. J. Biol. Chem., 2007, vol. 282, no. 37, pp. 27503–27517. doi: 10.1074/jbc.M703810200
  78. Nonnenmacher M., Weber T. Adeno-associated virus 2 infection requires endocytosis through the CLIC/GEEC pathway. Cell. Host. Microbe, 2011, vol. 10, no. 6, pp. 563–576. doi: 10.1016/j.chom.2011.10.014
  79. Nooraei S., Bahrulolum H., Hoseini Z.S., Katalani C., Hajizade A., Easton A.J., Ahmadian G. Virus-like particles: preparation, immunogenicity and their roles as nanovaccines and drug nanocarriers. J. Nanobiotechnol., 2021, vol. 19, no. 1: 59. doi: 10.1186/s12951-021-00806-7
  80. Norbury C.C. Drinking a lot is good for dendritic cells. Immunology, 2006, vol. 117, pp. 443–451. doi: 10.1111/j.1365-2567.2006. 02335.x
  81. Owczarek K., Chykunova Y., Jassoy C., Maksym B., Rajfur Z., Pyrc K. Zika virus: mapping and reprogramming the entry. Cell. Commun. Signal., 2019, vol. 17, no. 1: 41. doi: 10.1186/s12964-019-0349-z
  82. Pelkmans L., Kartenbeck J., Helenius A. Caveolar endocytosis of simian virus 40 reveals a new two-step vesicular-transport pathway to the ER. Nat. Cell. Biol., 2001, vol. 3, no. 5, pp. 473–483. doi: 10.1038/35074539
  83. Raghu H., Sharma-Walia N., Veettil M.V., Sadagopan S., Chandran B. Kaposi’s sarcoma-associated herpesvirus utilizes an actin polymerization-dependent macropinocytic pathway to enter human dermal microvascular endothelial and human umbilical vein endothelial cells. J. Virol., 2009, vol. 83, no. 10, pp. 4895–4911. doi: 10.1128/JVI.02498-08
  84. Reits E., Griekspoor A., Neijssen J., Groothuis T., Jalink K., van Veelen P., Janssen H., Calafat J., Drijfhout J.W., Neefjes J. Peptide diffusion, protection, and degradation in nuclear and cytoplasmic compartments before antigen presentation by MHC class I. Immunity, 2003, vol. 18, no. 1, pp. 97–108. doi: 10.1016/s1074-7613(02)00511-3
  85. Rejman J., Oberle V., Zuhorn I.S., Hoekstra D. Size-dependent internalization of particles via the pathways of clathrin- and caveolae-mediated endocytosis. Biochem. J., 2004, vol. 377, no. 1, pp. 159–169. doi: 10.1042/BJ20031253
  86. Renard H.F., Boucrot E. Unconventional endocytic mechanisms. Curr. Opin. Cell. Biol., 2021, vol. 71, pp. 120–129. doi: 10.1016/ j.ceb.2021.03.001
  87. Richterová Z., Liebl D., Horák M., Palková Z., Stokrová J., Hozák P., Korb J., Forstová J. Caveolae are involved in the trafficking of mouse polyomavirus virions and artificial VP1 pseudocapsids toward cell nuclei. J. Virol., 2001, vol. 75, no. 22, pp. 10880–10891. doi: 10.1128/JVI.75.22.10880-10891.2001
  88. Roberts A.D., Davenport T.M., Dickey A.M., Ahn R., Sochacki K.A., Taraska J.W. Structurally distinct endocytic pathways for B cell receptors in B lymphocytes. Mol. Biol. Cell, 2020, vol. 31, no. 25, pp. 2826–2840. doi: 10.1091/mbc.E20-08-0532
  89. Roger E., Lagarce F., Garcion E., Benoit J.P. Lipid nanocarriers improve paclitaxel transport throughout human intestinal epithelial cells by using vesicle-mediated transcytosis. J. Control. Release, 2009, vol. 140, no. 2, pp. 174–181. doi: 10.1016/j.jconrel.2009.08.010
  90. Rust M.J., Lakadamyali M., Zhang F., Zhuang X. Assembly of endocytic machinery around individual influenza viruses during viral entry. Nat. Struct. Mol. Biol., 2004, vol. 11, no. 6, pp. 567–573. doi: 10.1038/nsmb769
  91. Saeed M.F., Kolokoltsov A.A., Albrecht T., Davey R.A. Cellular entry of ebola virus involves uptake by a macropinocytosis-like mechanism and subsequent trafficking through early and late endosomes. PLoS Pathog., 2010, vol. 6, no. 9: e1001110. doi: 10.1371/journal.ppat.1001110
  92. Sánchez-San Martín C., López T., Arias C.F., López S. Characterization of rotavirus cell entry. J. Virol., 2004, vol. 78, no. 5, pp. 2310–2318. doi: 10.1128/jvi.78.5.2310-2318.2004
  93. Savina A., Amigorena S. Phagocytosis and antigen presentation in dendritic cells. Immunol. Rev., 2007, vol. 219, pp. 143–156. doi: 10.1111/j.1600-065X.2007.00552.x
  94. Shafaq-Zadah M., Dransart E., Johannes L. Clathrin-independent endocytosis, retrograde trafficking, and cell polarity. Curr. Opin. Cell Biol., 2020, vol. 65, pp. 112–121. doi: 10.1016/j.ceb.2020.05.009
  95. Shrimpton R.E., Butler M., Morel A.-S., Eren E., Hue S.S., Ritter M.A. CD205 (DEC-205): a recognition receptor for apoptotic and necrotic self. Mol. Immunol., 2009, vol. 46, no. 6, pp. 1229–1239. doi: 10.1016/j.molimm.2008.11.016
  96. Sousa de Almeida M., Susnik E., Drasler B., Taladriz-Blanco P., Petri-Fink A., Rothen-Rutishauser B. Understanding nanoparticle endocytosis to improve targeting strategies in nanomedicine. Chem. Soc. Rev., 2021, vol. 50, no. 9, pp. 5397–5434. doi: 10.1039/d0cs01127d
  97. Tse D., Armstrong D.A., Oppenheim A., Kuksin D., Norkin L., Stan R.V. Plasmalemmal vesicle associated protein (PV1) modulates SV40 virus infectivity in CV-1 cells. Biochem. Biophys. Res. Commun., 2011, vol. 412, no. 2, pp. 220–225. doi: 10.1016/j.bbrc.2011.07.063
  98. Tsunetsugu-Yokota Y., Morikawa Y., Isogai M., Kawana-Tachikawa A., Odawara T., Nakamura T., Grassi F., Autran B., Iwamoto A. Yeast-derived human immunodeficiency virus type 1 p55(gag) virus-like particles activate dendritic cells (DCs) and induce perforin expression in Gag-specific CD8(+) T cells by cross-presentation of DCs. J. Virol., 2003, vol. 77, no. 19, pp. 10250–10259. doi: 10.1128/jvi.77.19.10250-10259.2003
  99. Wang Z., Tiruppathi C., Minshall R.D., Malik A.B. Size and dynamics of caveolae studied using nanoparticles in living endothelial cells. ACS Nano, 2009, vol. 3, no. 12, pp. 4110–4116. doi: 10.1021/nn9012274
  100. West M.A., Prescott A.R., Chan K.M., Zhou Z., Rose-John S., Scheller J., Watts C. TLR ligand-induced podosome disassembly in dendritic cells is ADAM17 dependent. J. Cell Biol., 2008, vol. 182, no. 5, pp. 993–1005. doi: 10.1083/jcb.200801022
  101. Wickham T.J., Mathias P., Cheresh D.A., Nemerow G.R. Integrins alpha v beta 3 and alpha v beta 5 promote adenovirus internalization but not virus attachment. Cell, 1993, vol. 73, no. 2, pp. 309–319. doi: 10.1016/0092-8674(93)90231-e
  102. Wu Y., Wu W., Wong W.M., Ward E., Thrasher A.J., Goldblatt D., Osman M., Digard P., Canaday D.H., Gustafsson K. Human gamma delta T cells: a lymphoid lineage cell capable of professional phagocytosis. J. Immunol., 2009, vol. 183, no. 9, pp. 5622–5629. doi: 10.4049/jimmunol.0901772
  103. Yan M., Peng J., Jabbar I.A., Liu X., Filgueira L., Frazer I.H., Thomas R. Despite differences between dendritic cells and Langerhans cells in the mechanism of papillomavirus-like particle antigen uptake, both cells cross-prime T cells. Virology, 2004, vol. 324, no. 2, pp. 297–310. doi: 10.1016/j.virol.2004.03.045
  104. Ye D., Zimmermann T., Demina V., Sotnikov S., Ried C.L., Rahn H., Stapf M., Untucht C., Rohe M., Terstappen G.C., Wicke K., Mezler M., Manninga H., Meyer A.H. Trafficking of JC virus-like particles across the blood-brain barrier. Nanoscale Adv., 2021, vol. 3, no. 9, pp. 2488–2500. doi: 10.1039/d0na00879f
  105. Yrlid U., Svensson M., Johansson C., Wick M.J. Salmonella infection of bone marrow-derived macrophages and dendritic cells: influence on antigen presentation and initiating an immune response. FEMS Immunol. Med. Microbiol., 2000, vol. 27, no. 4, pp. 313–320. doi: 10.1111/j.1574-695X.2000.tb01445.x
  106. Zackova Suchanova J., Hejtmankova A., Neburkova J., Cigler P., Forstova J., Spanielova H. The protein corona does not influence receptor-mediated targeting of virus-like particles. Bioconjug. Chem., 2020, vol. 31, no. 5, pp. 1575–1585. doi: 10.1021/acs.bioconjchem.0c00240
  107. Zepeda-Cervantes J., Ramírez-Jarquín J.O., Vaca L. Interaction between virus-like particles (VLPs) and pattern recognition receptors (PRRs) from dendritic cells (DCs): toward better engineering of VLPs. Front. Immunol., 2020, vol. 11: 1100. doi: 10.3389/fimmu.2020.01100
  108. Zhu Y., Wang H., Xu Y., Hu Y., Chen H., Cui L., Zhang J., He W. Human γδ T cells augment antigen presentation in Listeria monocytogenes infection. Mol. Med., 2016, vol. 22, pp. 737–746. doi: 10.2119/molmed.2015.00214

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать

© Талаев В.Ю., Заиченко И.Е., Бабайкина О.Н., Светлова М.В., Воронина Е.В., 2023

Creative Commons License
Эта статья доступна по лицензии Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».