Экологический сценарий видообразования микроба чумы Yersinia pestis как основа адекватной молекулярной эволюционной модели

Обложка

Цитировать

Полный текст

Аннотация

Известно, что прямым предком возбудителя чумы — микроба Yersinia pestis — является психрофильный псевдотуберкулезный микроб 1-го серотипа (Y. pseudotuberculosis 0:1b) — возбудитель дальневосточной скарлатиноподобной лихорадки (ДСЛ) — кишечной инфекции широкого круга беспозвоночных и позвоночных животных, обитающих в холодных районах Северной и Центральной Азии и Дальнего Востока. Однако механизм видообразования Y. pestis остается не вполне ясным. Многочисленные филогении возбудителя, созданные на основе молекулярно-генетических (МГ) технологий, во многом противоречивы, не согласуются с надежными фактами классических естественнонаучных направлений — экологии, эпизоотологии, биогеографии, палеонтологии и других и не соответствуют положениям современного эволюционного учения (синтетической теории эволюции). На вопросы, где, когда, каким образом и при каких обстоятельствах возник вид Y. pestis, МГ-подход доверительного ответа не дает. Одной из причин сложившейся ситуации видится неадекватность используемой в филогенетике Y. pestis молекулярной эволюционной модели. Знание жизненных циклов предкового псевдотуберкулезного и производного чумного микробов и их уникальных экологических особенностей позволяет создать доверительную экологическую модель эволюции чумного микроба, на основе которой следует оценивать закономерности молекулярной изменчивости и выстраивать адекватную молекулярную модель, которую можно будет принять для МГ-реконструкции истории этого патогена. Согласно экологической модели, вид Y. pestis сформировался тритопно (почти) одновременно из клонов (популяций) возбудителя ДСЛ в трех географических популяциях монгольского сурка-тарбагана (Marmota sibirica) и паразитирующей на нем блохи Oropsylla silantiewi. Индуктором видообразования послужило последнее максимальное (сартанское) похолодание в Центральной Азии, имевшее место 22–15 тыс. лет назад. Похолодание и глубокое промерзание грунта стало причиной изменения поведения личинок сурочьей блохи — возникновения факультативной гематофагии, которая, в свою очередь, привела к уникальному, травматическому (не традиционному алиментарному), способу заражения спящих сурков ДСЛ и, как следствие, к уникальному способу видообразования Y. pestis. Молекулярная модель должна предусматривать перипатрическое тритопное видообразование Y. pestis, наличие многочисленных параллелизмов внутривидовой изменчивости, связанной с тритопным видообразованием, и квантовый принцип видообразования в высокоизменчивой гетеротермной (гетероиммунной) стрессовой гостально-векторной среде сурок–блоха (Marmota sibirica — Oropsylla silantiewi) с участием стресс-индуцированного мутагенеза. Такая молекулярная модель эволюции может быть полезной для совершенствования молекулярной методологии филогенетических построений других паразитических микроорганизмов.

Об авторах

В. В. Сунцов

Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: vvsuntsov@rambler.ru

д.б.н., ведущий научный сотрудник лаборатории популяционной экологии

Россия, Москва

Список литературы

  1. Балахонов С.В., Ярыгина М.Б., Гладких А.С., Миронова Л.В., Феранчук С.И., Бочалгин Н.О., Рождественский Е.Н., Витязева С.А., Нацагдорж Б., Цэрэнноров Д., Цогбадрах Н., Косилко С.А., Корзун В.М. Молекулярно-генетическая характеристика штаммов Yersinia pestis, выделенных на монгольской территории трансграничного Сайлюгемского природного очага чумы // Проблемы особо опасных инфекций. 2019. № 3. С. 34–42. [Balakhonov S.V., Yarygina M.B., Gladkikh A.S., Mironova L.V., Feranchuk S.I., Bochalgin N.O., Rozhdestvensky E.N., Vityazeva S.A., Natsagdorzh B., Tserennorov D., Tsogbadrakh N., Kosilko S.A., Korzun V.M. Molecular-genetic characteristics of Yersinia pestis strains isolated in the mongolian territory of transboundary Sailyugem natural plague focus. Problemy osobo opasnykh infektsii = Problems of Particularly Dangerous Infections, 2019, no. 3, pp. 34–42. (In Russ.)] doi: 10.21055/0370-1069-2019-3-34-42
  2. Банников А.Г. Млекопитающие Монгольской Народной Республики. М.: Изд-во АН СССР, 1954. 670 с. [Bannikov A.G. Mammals of Mongol People Republic. Moscow: Acad. Sci. USSR, 1954. 670 p. (In Russ.)]
  3. Ерошенко Г.А., Попов Н.В., Краснов Я.М., Никифоров К.А., Кузнецов А.А., Матросов А.Н., Кутырев В.В. Природный мегаочаг основного подвида Yersinia pestis античного биовара филогенетической ветви 4.ANT в Горном Алтае // Проблемы особо опасных инфекций. 2018. № 2. С. 49–56. [Eroshenko G.A., Popov N.V., Krasnov Y.M., Nikiforov K.A., Kuznetsov A.A., Matrosov A.N., Kutyrev V.V. Natural mega-focus of Yersinia pestis main subspecies, antique biovar, phylogenetic line 4.ANT in Gorny Altai. Problemy osobo opasnykh infektsii = Problems of Particularly Dangerous Infections, 2018, no. 2, pp. 49–56. (In Russ.)] doi: 10.21055/0370-1069-2018-2-49-56
  4. Куклева Л.М., Шавина Н.Ю., Одиноков Г.Н., Оглодин Е.Г., Носов Н.Ю., Виноградова Н.А., Гусева Г.А., Ерошенко Г.А., Кутырев В.В. Анализ разнообразия и определение геновариантов штаммов возбудителя чумы из очагов Монголии // Генетика. 2015. Т. 51, № 3. С. 298–305. [Kukleva L.M., Shavina N.Yu., Odinokov G.N., Oglodin E.G., Nosov N.Yu., Vinogradova N.A., Guseva N.P., Eroshenko G.A., Kutyrev V.V. Analysis of diversity and identification of the genovariants of plague agent strains from mongolian foci. Genetika = Genetics, 2015, vol. 51, no. 3, pp. 298–305. (In Russ.)]
  5. Кучерук В.В. Вопросы палеогенезиса природных очагов чумы в связи с историей фауны грызунов // Фауна и экология грызунов. 1965. № 7. С. 5–86. [Kucheruk V.V. Issues of paleogenesis of natural foci of plague in connection with the history of the rodent fauna. Fauna i ekologiya gryzunov = Fauna and Ecology of Rodents, 1965, no. 7, pp. 5–86. (In Russ.)]
  6. Павлова А.И., Ерошенко Г.А., Одиноков Г.Н., Куклева Л.М., Шавина Н.Ю., Краснов Я.М., Кутырев В.В. Анализ генетической изменчивости штаммов Yersinia pestis средневекового биовара из природных очагов чумы России и Монголии // Проблемы особо опасных инфекций. 2012. № 114. С. 49–53. [Pavlova A.I., Eroshenko G.A., Odinokov G.N., Koukleva L.M., Shavina N.Yu., Krasnov Ya.M., Kutyrev V.V. Analysis of genetic variability of Yersinia pestis strains (medieval biovar) isolated in natural plague foci of the Russian Federation and Mongolia. Problemy osobo opasnykh infektsii = Problems of Particularly Dangerous Infections, 2012, no. 114, pp. 49–53. (In Russ.)]
  7. Ралль Ю.М. Природная очаговость и эпизоотология чумы. М.: Медицина, 1965. 363 с. [Rall’ Yu.M. Natural focility and epizootologe of plague. Moscow: Medicina, 1965. 363 p. (In Russ.)]
  8. Сомов Г.П. Дальневосточная скарлатиноподобная лихорадка. М.: Медицина, 1979. 184 с. [Somov G.P. Far Eastern scarlet-like fever. Moscow: Medicina, 1979. 184 p. (In Russ.)]
  9. Сунцов В.В. Исключительная роль специфической блохи сурков Oropsylla silantiewi (Ceratophyllidae: Siphonaptera) в видообразовании микроба чумы Yersinia pestis // Паразитология. 2018. Т. 52, № 1. С. 3–18. [Suntsov V.V. The exceptional role of the specific marmot flea Oropsylla silantiewi (Ceratophyllidae: Siphonaptera) in the speciation of the plague microbe Yersinia pestis. Parazitologiya = Parazitologiya, 2018, vol. 1, pp. 3–18. (In Russ.)]
  10. Сунцов В.В. Политопное видообразование микроба чумы Yersinia pestis как причина филогенетической трихотомии в географических популяциях монгольского сурка-тарбагана (Marmota sibirica) // Журнал общей биологии. 2021. Т. 82, № 6. С. 431–444. [Suntsov V.V. Polytopic speciation of the plague microbe Yersinia pestis as a cause of phylogenetic trichotomy in geographical populations of the Mongolian marmot-tarbagan (Marmota sibirica). Zhurnal obshchei biologii = Biology Bulletin Reviews, 2021, vol. 82, no. 6, pp. 431–444. (In Russ.)] doi: 10.31857/S0044459621060075
  11. Сунцов В.В., Сунцова Н.И. Чума. Происхождение и эволюция эпизоотической системы (экологические, географические и социальные аспекты). М.: КМК, 2006. 247 с. [Suntsov V.V., Suntsova N.I. The plague. Origin and evolution of epizootic system (ecological, geographical and social aspects). Moscow: KMK, 2006. 247 p. (In Russ.)]
  12. Achtman M., Morelli G., Zhu P.,Wirth T., Diehl I., Kusecek B., Vogler A.J., Wagner D.M., Allender C.J., Easterday W.R., Chenal-Francisque V., Worsham P., Thomson N.R., Parkhill J., Lindler L.E., Carniel E., Keim P. Microevolution and history of the plague bacillus, Yersinia pestis. PNAS, 2004, vol. 101, no. 51, pp. 17837–17842. doi: 10.1073pnas.0408026101
  13. Achtman M., Zurth K., Morelli G., Torrea G., Guiyoule A., Carniel E. Yersinia pestis, the cause of plague, is a recently emerged clone of Yersinia pseudotuberculosis. PNAS, 1999, vol. 96, no. 24, pp. 14043–14048. doi: 10.1073/pnas.96.24.14043
  14. Bouma H.R., Carey H.V., Kroese F.G.M. Hibernation: the immune system at rest? J. Leukoc. Biol., 2010, vol. 88, pp. 619–624. doi: 10.1189/jlb.0310174
  15. Brandler O. Molecular diversity and taxonomy in marmots. Marmots of the old and new world: Proceed. 7th Intern. Conf. on the Genus Marmota. Ulan-Bator, 2018, pp. 97–104.
  16. Cui Y., Yu C., Yan Y., Li D., Li Y., Jombart T., Weinert L.A., Wang Z., Guo Z., Xu L., Zhang Y., Zheng H., Qin N., Xiao X., Wu M., Wang X., Zhou D., Qi Z, Du Z., Wu H., Yang X., Cao H., Wang H., Wang J., Yao S., Rakin A., Li Y., Falush D., Balloux F., Achtman M., Song Y., Wang J., Yang R. Historical variations in mutation rate in an epidemic pathogen, Yersinia pestis. PNAS, 2013, vol. 110, no. 2, pp. 577–582. doi: 10.1073/pnas.1205750110
  17. Demeure C.E., Dussurget O., Fiol G.M., Le Guern A.-S., Savin C., Pizarro-Cerdá J. Yersinia pestis and plague: an updated view on evolution, virulence determinants, immune subversion, vaccination, and diagnostics. Genes Immun., 2019, vol. 20, no. 5, pp. 357–370. doi: 10.1038/s41435-019-0065-0
  18. Fukushima H., Gomyoda M., Hashimoto N., Takashima I., Shubin F.N., Isachikova L.M., Paik I.K., Zheng X.B. Putative origin of Yersinia pseudotuberculosis in western and eastern countries. A comparison of restriction endonuclease analysis of virulence plasmids. Int. J. Med. Microbiol., 1998, vol. 288, pp. 93–102. doi: 10.1016/s0934-8840(98)80105-9
  19. Fukushima H., Matsuda Y., Seki R., Tsubokura M., Takeda N., Shubin F.N., Paik I.K., Zheng X.B. Geographical heterogeneity between Far Eastern and Western countries in prevalence of the virulence plasmid, the superantigen Yersinia pseudotuberculosis-derived mitogen, and the high-pathogenicity island among Yersinia pseudotuberculosis strains. J. Clin. Microbiol., 2001, vol. 39, no. 10, pp. 3541–3547. doi: 10.1128/JCM.39.10.3541–3547.2001
  20. Kutyrev V.V., Eroshenko G.A., Motin V.L., Nosov N.Y., Krasnov J.M., Kukleva L.M., Nikiforov K.A., Al’kova Z.V., Oglodin E.G., Guseva N.P. Phylogeny and classification of Yersinia pestis through the lens of strains from the plague foci of Commonwealth of Independent States. Front. Microbiol., 2018, vol. 9: 1106. doi: 10.3389/fmicb.2018.01106
  21. Morelli G., Song Y., Mazzoni C.J., Eppinger M., Roumagnac P., Wagner D.M., Feldkamp M., Kusecek B., Vogler A.J., Li Y., Cui Y., Thomson N.R., Jombart T., Leblois R., Lichtner P., Rahalison L., Petersen J.M., Balloux F., Keim P., Wirth T., Rave J., Yang R., Carniel E., Achtman M. Yersinia pestis genome sequencing identifies patterns of global phylogenetic diversity. Nature Genetics, 2010, vol. 42, no. 12, pp. 1140–1145. doi: 10.1038/ng.705
  22. Octavia S., Lan R. The family Enterobacteriaceae. The prokaryotes. Eds.: Rosenberg E., DeLong E.F., Lory S., Stackebrandt E., Thompson F. Berlin; Heidelberg: Springer, 2014, pp. 225–286.
  23. Owen L.A., Richards B., Rhodes E.J., Cunningham W.D., Windley B.F., Badamgarav J., Dorjnamjaa D. Relict permafrost structures in the Gobi of Mongolia: age and significance. J. Quaternary Sci., 1998, vol. 13, no. 6, pp. 539–547.
  24. Pisarenko S.V., Evchenko A.Yu., Kovalev D.A.,Evchenko Y.M., Bobrysheva O.V., Shapakov N.A., Volynkina A.S., Kulichenko A.N. Yersinia pestis strains isolated in natural plague foci of Caucasus and Transcaucasia in the context of the global evolution of species. Genomics, 2021, vol. 113, pp. 1952–1961. doi: 10.1016/j.ygeno.2021.04.021
  25. Prendergast B.J., Freeman D.A., Zucker I., Nelson R.J. Periodic arousal from hibernation is necessary for initiation of immune responses in ground squirrels. Am. J. Physiol. Regul. Integr. Comp. Physiol., 2002, vol. 282, no. 4, pp. 1054–1062. doi: 10.1152/ajpregu.00562.2001
  26. Rascovan N., Sjogren K.G., Kristiansen K.,Nielsen R., Willerslev E., Desnues C., Rasmussen S. Emergence and spread of basal lineages of Yersinia pestis during the Neolithic Decline. Cell, 2019, no. 176, pp. 295–305. doi: 10.1016/j.cell.2018.11.005
  27. Rasmussen S., Allentoft M.E., Nielsen K.,Orlando L., Sikora M., Sjogren K.-G., Pedersen A.G., Schubert M., Dam A.V., Kapel C.M.O., Nielsen H.B., Brunak S., Avetisyan P., Epimakhov A., Khalyapin M.V., Gnuni A., Kriiska A., Lasak I., Metspalu M., Moiseyev V., Gromov A., Pokutta D., Saag L., Varul L., Yepiskoposyan L., Sicheritz-Ponte T., Foley R.A., Lahr M.M., Nielsen R., Kristiansen K., Willerslev E. Early divergent strains of Yersinia pestis in Eurasia 5,000 years ago. Cell, 2015, no. 163: 571e82. doi: 10.1016/j.cell.2015.10.009
  28. Riehm J.M., Vergnaud G., Kiefer D., Damdindorj T., Dashdavaa O., Khurelsukh T., Zoller L., Wolfe R., Le Fleche P., Scholz H.C. Yersinia pestis Lineages in Mongolia. PLoS One, 2012, vol. 7, no. 2: e30624. doi: 10.1371/ journal.pone.0030624
  29. Skurnik M., Peippo A., Ervela E. Characterization of the O-antigen gene cluster of Yersinia pseudotuberculosis and the cryptic O-antigen gene cluster of Yersinia pestis shows that the plague bacillus is most closely related to and has evolved from Y. pseudotuberculosis serotype O:1b. Mol. Microbiol., 2000, vol. 37, no. 2, pp. 316–330. doi: 10.1046/j.1365-2958.2000.01993.x
  30. Suntsov V.V. Origin of the plague: prospects of ecological-molecular-genetic synthesis. Herald of the Russian Academy of Sciences, 2019, vol. 89, no. 3, pp. 271–278. doi: 10.1134/S1019331619010118
  31. Suntsov V.V. Prospects for the synthesis of ecological and molecular-genetic approaches to the problem of the speciation of the plague microbe Yersinia pestis. Biology Bulletin Reviews, 2020, vol. 10, no. 4, pp. 324–337. doi: 10.1134/S2079086420040088
  32. Suntsov V.V. Quantum speciation of Yersinia pestis plague microbe in a heteroimmune environment: in the populations of hibernating tarbagan marmots (Marmota sibirica). Contemporary Problems of Ecology, 2018, vol. 11, no. 4, pp. 343–354. doi: 10.1134/S199542551804008X
  33. Suntsov V.V. Host aspect of territorial expansion of the plague microbe Yersinia pestis from the populations of the tarbagan marmot (Marmota sibirica). Biol. Bull Russ. Acad. Sci., 2021, vol. 48, pp. 1367–1379. doi: 10.1134/S1062359021080288
  34. Suntsov V.V., Suntsova N.I. Ecological aspects of evolution of the plague microbe Yersinia pestis and the genesis of natural foci. Biology Bulletin, 2000, vol. 27, pp. 541–552. doi: 10.1023/A:1026651329721
  35. Valtuena A.A., Neumann G.U., Spyrou M.A., Musralina L., Aronb F., Beisenov A., Belinskiy A.B., Bos K.I., Buzhilova A., Conrad M., Djansugurova L.B., Dobes M., Ernee M., Fernandez-Eraso J., Frohlich B., Furmanek M., Hałuszkon A., Hansen S., Harney E., Hiss A.N., Hubner A., Key F.M., Khussainova E., Kitov E., Kitova A.O., Knipper C., Kuhner D., Lalueza-Foxa C., Littleton J., Ken Massy K., Mittnik A., Mujika-Alustiza J.A., Olald I., Papac L., Penske S., Peska J., Pinhasi R., Reich D., Reinhold S., Stah R., Stauble H., Tukhbatova R.I., Vasilyev S., Veselovskaya E., Warinner C., Philipp W., Stockhammer P.W., Haak W., Krause J., Herbiga A. Stone age Yersinia pestis genomes shed light on the early evolution, diversity, and ecology of plague. PNAS, 2022, vol. 119, no. 17: e2116722119. doi: 10.1073/pnas.2116722119
  36. Wren B.W. The Yersinia — a model genus to study the rapid evolution of bacterial pathogens. Nat. Rev. Microbiol., 2003, vol. 1, no. 1, pp 55–64. doi: 10.1038/nrmicro730

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рисунок 1. Типичная молекулярная филогенетическая дендрограмма Yersinia pestis, созданная на основе анализа молекулярных SNP-маркеров [16]

Скачать (185KB)
Метаданные
3. Рисунок 2. Тритопное происхождение трех геновариантов (подвидов) чумного микроба Yersinia pestis 2.ANT3, 3.ANT2 и 4.ANT1 в трех географических популяциях монгольского сурка Marmota sibirica sibirica (I), M. sibirica caliginosus (II) и M. sibirica ssp. (III) и три самостоятельных маршрута их территориальной экспансии

Скачать (164KB)
Метаданные

© Сунцов В.В., 2022

Creative Commons License
Эта статья доступна по лицензии Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».