Анализ скорости электронного транспорта через фотосинтетический цитохромный $b_{6}f$-комплекс

Обложка

Цитировать

Полный текст

Аннотация

Рассматривается основанный на методах линейной алгебры подход к анализу скорости электронного транспорта через цитохромный $b_{6}f$-комплекс. В предложенном подходе зависимость квазистационарного потока электронов через комплекс от степени восстановленности пулов мобильных переносчиков электрона выступает в качестве функции отклика, характеризующей этот процесс. Разработано программное обеспечение на языке программирования Python, позволяющее построить основное кинетическое уравнение для комплекса по схеме элементарных реакций и вычислить квазистационарные скорости электронного транспорта через комплекс и динамику их изменения в ходе переходного процесса. Вычисления проводятся в многопоточном режиме, что позволяет эффективно использовать ресурсы современных вычислительных систем и за сравнительно небольшое время получать данные о функционировании комплекса в широком диапазоне параметров. Предложенный подход может быть легко адаптирован для анализа электронного транспорта в других компонентах фотосинтетической и дыхательной электрон-транспортной цепи, а также других процессов в сложных мультиферментных комплексах, содержащих несколько реакционных центров. Для параметризации модели цитохромного $b_{6}f$-комплекса использованы данные криоэлектронной микроскопии и окислительно-восстановительного титрования. Получены зависимости квазистационарной скорости восстановления пластоцианина и окисления пластохинона от степени восстановленности пулов мобильных переносчиков электрона и проанализирована динамика изменения скорости в ответ на изменение редокс-состояния пула пластохинонов. Результаты моделирования находятся в хорошем согласовании с имеющимися экспериментальными данными.

Об авторах

Сергей Сергеевич Хрущёв

Московский государственный университет имени М. В. Ломоносова, биологический факультет

Email: editorial@crm.ics.org.ru

Полина Викторовна Фурсова

Московский государственный университет имени М. В. Ломоносова, биологический факультет

Email: polina.fursova@gmail.com
кандидат физико-математических наук, старший научный сотрудник

Татьяна Юрьевна Плюснина

Московский государственный университет имени М. В. Ломоносова, биологический факультет

Email: editorial@crm.ics.org.ru

кандидат физико-математических наук, доцент

Галина Юрьевна Ризниченко

Московский государственный университет имени М. В. Ломоносова, биологический факультет

Email: riznich@biophys.msu.ru
доктор физико-математических наук, профессор

Андрей Борисович Рубин

Московский государственный университет имени М. В. Ломоносова, биологический факультет

Автор, ответственный за переписку.
Email: editorial@crm.ics.org.ru

доктор физико-математических наук, профессор

Список литературы

  1. Демин О. В., Вестерхофф Х. В., Холоденко Б. Н. Математическое моделирование процессов генерации супероксида bc1-комплексом митохондрий // Биохимия, 63:6 (1998), 755–772; Demin O. V., Westerhoff H. V., Kholodenko B. N. Mathematical modelling of superoxide generation with the bc1 complex of mitochondria // Biochemistry (Moscow), 63:6 (1998), 634–649.
  2. Камали М. Д., Лебедева Г. В., Демин О. В., Беляева Н. Е., Ризниченко Г. Ю., Рубин А. Б. Кинетическая модель цитохромного bf-комплекса. Оценка кинетических параметров // Биофизика, 49:6 (2004), 1061–1068. [Kamali M. J., Lebedeva G. V., Demin O. V., Beliaeva N. E., Riznichenko G. Yu., Rubin A. B. A kinetic model of the cytochrome bf-complex. Evaluation of kinetic parameters // Biofizika, 49:6 (2004), 1061–1068 (in Russian)].
  3. Ризниченко Г. Ю., Беляева Н. Е., Коваленко И. Б., Антал Т. К., Горячев С. Н., Маслаков А. С., Плюснина Т. Ю., Федоров В. А., Хрущев С. С., Яковлева О. В., Рубин А. Б. Математическое моделирование электронного транспорта в первичных процессах фотосинтеза // Биохимия, 87:10 (2022), 1350–1371. [Crossref; Riznichenko G. Yu., Belyaeva N. E., Kovalenko I. B., Antal T. K., Goryachev S. N., Maslakov A. S., Plyusnina T. Yu., Fedorov V. A., Khruschev S. S., Yakovleva O. V., Rubin A. B. Mathematical simulation of electron transport in the primary photosynthetic processes // Biochemistry (Moscow), 87:10 (2022), 1065–1083. Crossref].
  4. Тихонов А. Н. Электронный транспорт в хлоропластах: регуляция и альтернативные пути переноса электронов // Биохимия, 88:10 (2023), 1742–1760. [Crossref; Tikhonov A. N. Electron transport in chloroplasts: regulation and alternative pathways of electron transfer // Biokhimiya, 88:10 (2023), 1742–1760 (in Russian)].
  5. Устынюк Л. Ю., Тихонов А. Н. Окисление пластохинола — лимитирующая стадия в цепи переноса электронов в хлоропластах // Биохимия, 87:10 (2022), 1372–1387; Ustynyuk L. Yu., Tikhonov A. N. Plastoquinol oxidation: rate-limiting stage in the electron transport chain of chloroplasts // Biochemistry (Moscow), 87:10 (2022), 1084–1097.
  6. Albertson P.-A. A quantitative model of the domain structure of the photosynthetic membrane // Trends in Plant Science, 6:8 (2001), 349–354.
  7. Anderson E., Bai Z., Bischof C., Blackford S., Demmel J., Dongarra J., Du Croz J., Greenbaum A., Hammarling S., McKenney A., Sorensen D. LAPACK Users’ Guide. Third edition. Philadelphia, PA: Society for Industrial and Applied Mathematics, 1999. [MathSciNet].
  8. Antal T. K., Kovalenko I. B., Rubin A. B., Tyystjärvi E. Photosynthesis-related quantities for education and modeling // Photosynthesis Research, 117 (2013), 1–30.
  9. Baniulis D., Hasan S. S., Stofleth J. T., Cramer W. A. Mechanism of enhanced superoxide production in the cytochrome b6f complex of oxygenic photosynthesis // Biochemistry, 52:50 (2013), 8975–8983.
  10. Batie C. J., Kamin H. The relation of pH and oxidation-reduction potential to the association state of the ferredoxin–ferredoxin:NADP⁺ reductase complex // Journal of Biological Chemistry, 256:15 (1981), 7756–7763.
  11. Berry S., Rumberg B. Kinetic modeling of the photosynthetic electron transport chain // Bioelectrochemistry, 53:1 (2000), 35–53.
  12. Blankenship R. E., Tiede D. M., Barber J., Brudvig G. W., Fleming G., Ghirardi M., Gunner M. R., Junge W., Kramer D. M., Melis A., Moore T. A. Comparing photosynthetic and photovoltaic efficiencies and recognizing the potential for improvement // Science, 332:6031 (2011), 805–809.
  13. Caswell T. A., Droettboom M., Lee A., Hunter J., Firing E., Sales De Andrade E., Hoffmann T., Stansby D., Klymak J., Varoquaux N., Nielsen J. H. Matplotlib/matplotlib: REL: v3.3.1. Zenodo, 2021.
  14. Crofts A. R., Baroli I., Kramer D., Taoka S. Kinetics of electron transfer between Q and QA/B in wild type and herbicide-resistant mutants of Chlamydomonas reinhardtii // Zeitschrift für Naturforschung C, 48:3–4 (1993), 259–266.
  15. Crofts A. R., Wraight C. A. The electrochemical domain of photosynthesis // Biochimica et Biophysica Acta (BBA) – Reviews on Bioenergetics, 726:3 (1983), 149–185.
  16. DalCorso G., Pesaresi P., Masiero S., Aseeva E., Schünemann D., Finazzi G., Joliot P., Barbato R., Leister D. A complex containing PGRL1 and PGR5 is involved in the switch between linear and cyclic electron flow in Arabidopsis // Cell, 132 (2008), 273–285.
  17. Fernengel B., Drossel B. Obtaining the long-term behavior of master equations with finite state space from the structure of the associated state transition network // Journal of Physics A: Mathematical and Theoretical, 55:11 (2022), 115201. [Crossref, MathSciNet, ZMath, ADS NASA].
  18. Finazzi G., Minagawa J., Johnson G. N. The cytochrome b6f complex: a regulatory hub controlling electron flow and the dynamics of photosynthesis? // In: Cytochrome complexes: evolution, structures, energy transduction, and signaling. Springer, 2016, 437–452.
  19. FLINT: Fast Library for Number Theory. Version 3.0.0. URL: https://flintlib.org/ (accessed: 21.05.2024).
  20. Free Software Foundation, Inc. GNU General Public License, version 3. URL: https://www.gnu.org/licenses/gpl-3.0.html (accessed: 21.05.2024).
  21. Hauska G., Hurt E., Gabellini N., Lockau W. Comparative aspects of quinol–cytochrome c/plastocyanin oxidoreductases // Biochimica et Biophysica Acta (BBA) – Reviews on Bioenergetics, 726:2 (1983), 97–133.
  22. Hertle A. P., Blunder T., Wunder T., Pesaresi P., Pribil M., Armbruster U., Leister D. PGRL1 is the elusive ferredoxin-plastoquinone reductase in photosynthetic cyclic electron flow // Molecular Cell, 49 (2013), 511–523.
  23. Hill T. L. Studies in irreversible thermodynamics IV. Diagrammatic representation of steady state fluxes for unimolecular systems // Journal of Theoretical Biology, 10:3 (1966), 442–459.
  24. Hope A. B. Electron transfers amongst cytochrome f, plastocyanin and photosystem I: kinetics and mechanisms // Biochimica et Biophysica Acta (BBA) – Bioenergetics, 1456:1 (2000), 5–26.
  25. Hope A. B., Huilgol R. R., Panizza M., Thompson M., Matthews D. B. The flash-induced turnover of cytochrome b-563, cytochrome f and plastocyanin in chloroplasts. Models and estimation of kinetic parameters // Biochimica et Biophysica Acta (BBA) – Bioenergetics, 1100:1 (1992), 15–26.
  26. Hunter J. D. Matplotlib: A 2D graphics environment // Computing in Science & Engineering, 9:3 (2007), 90–95.
  27. Iwata S., Lee J. W., Okada K., Lee J. K., Iwata M., Rasmussen B., Link T. A., Ramaswamy S., Jap B. K. Complete structure of the 11-subunit bovine mitochondrial cytochrome bc1 complex // Science, 281:5373 (1998), 64–71.
  28. Johansson F. Python-FLINT: Python extension module wrapping FLINT and Arb. URL: https://fredrikj.net/python-flint/ (accessed: 21.05.2024).
  29. Johnson M. P., Vasilev C., Olsen J. D., Hunter C. N. Nanodomains of cytochrome b6f and photosystem II complexes in spinach grana thylakoid membranes // The Plant Cell, 26:7 (2014), 3051–3061.
  30. Kalaji H. M., Schansker G., Brestic M., Bussotti F., Calatayud A., Ferroni L., Goltsev V., Guidi L., Jajoo A., Li P., Losciale P., Mishra V. K., Misra A. N., et al. Frequently asked questions about chlorophyll fluorescence, the sequel // Photosynthesis Research, 132:1 (2016), 13–66.
  31. Kalaji H. M., Schansker G., Ladle R. J., Goltsev V., Bosa K., Allakhverdiev S. I., Brestic M., Bussotti F., Calatayud A., Dąbrowski P., Elsheery N. I. Frequently asked questions about in vivo chlorophyll fluorescence: practical issues // Photosynthesis Research, 122 (2014), 121–158.
  32. Kannt A., Young S., Bendall D. S. The role of acidic residues of plastocyanin in its interaction with cytochrome f // Biochimica et Biophysica Acta, 1277 (1996), 115–126.
  33. Keizer J. On the solutions and the steady states of a master equation // Journal of Statistical Physics, 6 (1972), 67–72.
  34. Kirchhoff H., Haase W., Wegner S., Danielsson R., Ackermann R., Albertsson P.-A. Low-light-induced formation of semicrystalline photosystem II arrays in higher plant chloroplasts // Biochemistry, 46:39 (2007), 11169–11176.
  35. Klughammer C., Schreiber U. An improved method, using saturating light pulses, for the determination of photosystem I quantum yield via P700⁺-absorbance changes at 830 nm // Planta, 192:2 (1994), 261–268.
  36. Klughammer C., Schreiber U. Complementary PS II quantum yields calculated from simple fluorescence parameters measured by PAM fluorometry and the Saturation Pulse method // PAM Application Notes, 1 (2008), 27–35.
  37. Klughammer C., Schreiber U. Saturation Pulse method for assessment of energy conversion in PS I // PAM Application Notes, 1 (2008), 11–14.
  38. Lázár D. Chlorophyll a fluorescence rise induced by high light illumination of dark-adapted plant tissue studied by means of a model of photosystem II and considering photosystem II heterogeneity // Journal of Theoretical Biology, 220:4 (2003), 469–503.
  39. Lázár D. Modelling of light-induced chlorophyll a fluorescence rise (OJIP transient) and changes in 820 nm-transmittance signal of photosynthesis // Photosynthetica, 47:4 (2009), 483–498.
  40. Lopez C. F., Garbett S. P. PySB: A modeling framework to explore biochemical signaling processes and cell-decisions // Biophysical Journal, 106:2 (2014), 643a.
  41. Lopez C. F., Muhlich J. L., Bachman J. A., Sorger P. K. Programming biological models in Python using PySB // Molecular Systems Biology, 9:1 (2013), 646.
  42. Malkin R., Knaff D. B., Bearden A. J. The oxidation–reduction potential of membrane-bound chloroplast plastocyanin and cytochrome f // Biochimica et Biophysica Acta (BBA) – Bioenergetics, 305:3 (1973), 675–678.
  43. Meurer A., Smith C. P., Paprocki M., Čertík O., Kirpichev S. B., Rocklin M., Kumar A., Ivanov S., Moore J. K., Singh S., et al. SymPy: symbolic computing in Python // PeerJ Computer Science, 3 (2017), e103.
  44. Meyer T. E., Zhao Z. G., Cusanovich M. A., Tollin G. Transient kinetics of electron transfer from a variety of c-type cytochromes to plastocyanin // Biochemistry, 32:17 (1993), 4552–4559.
  45. Millett F., Durham B. Kinetics of electron transfer within cytochrome bc1 and between cytochrome bc1 and cytochrome c // Photosynthesis Research, 82 (2004), 1–16.
  46. Modi S., He S., Gray J. C., Bendall D. S. The role of surface-exposed Tyr-83 of plastocyanin in electron transfer from cytochrome c // Biochimica et Biophysica Acta (BBA) – Bioenergetics, 1101:1 (1992), 64–68.
  47. Moser C. C., Dutton P. L. Engineering protein structure for electron transfer function in photosynthetic reaction centers // Biochimica et Biophysica Acta (BBA) – Bioenergetics, 1101:2 (1992), 171–176.
  48. Moser C. C., Farid T. A., Chobot S. E., Dutton P. L. Electron tunneling chains of mitochondria // Biochimica et Biophysica Acta (BBA) – Bioenergetics, 1757:9–10 (2006), 1096–1109.
  49. mpmath: a Python library for arbitrary-precision floating-point arithmetic (version 1.3.0). URL: http://mpmath.org/ (accessed: 21.05.2024).
  50. Munekage Y., Hojo M., Meurer J., Endo T., Tasaka M., Shikanai T. PGR5 is involved in cyclic electron flow around photosystem I and is essential for photoprotection in Arabidopsis // Cell, 110 (2002), 361–371.
  51. Rutherford A. W., Osyczka A., Rappaport F. Back-reactions, short-circuits, leaks and other energy wasteful reactions in biological electron transfer: redox tuning to survive life in O // FEBS Letters, 586:5 (2012), 603–616.
  52. Sarewicz M., Bujnowicz L., Bhaduri S., Singh S. K., Cramer W. A., Osyczka A. Metastable radical state, nonreactive with oxygen, is inherent to catalysis by respiratory and photosynthetic cytochromes bc1/b6f // Proceedings of the National Academy of Sciences, 114:6 (2017), 1323–1328.
  53. Sarewicz M., Pintscher S., Pietras R., Borek A., Bujnowicz L., Hanke G., Cramer W. A., Finazzi G., Osyczka A. Catalytic reactions and energy conservation in the cytochrome bc1 and b6f complexes of energy-transducing membranes // Chemical Reviews, 121:4 (2021), 2020–2108.
  54. Sarewicz M., Szwalec M., Pintscher S., Indyka P., Rawski M., Pietras R., Mielecki B., Koziej L., Jaciuk M., Glatt S., Osyczka A. High-resolution cryo-EM structures of plant cytochrome b6f at work // Science Advances, 9:2 (2023), eadd9688.
  55. Schnakenberg J. Network theory of microscopic and macroscopic behavior of master equation systems // Reviews of Modern Physics, 48:4 (1976), 571–585.
  56. Shapiguzov A., Chai X., Fucile G., Longoni P., Zhang L., Rochaix J. D. Activation of the Stt7/STN7 kinase through dynamic interactions with the cytochrome b6f complex // Plant Physiology, 171 (2016), 82–92.
  57. Singh S. K., Hasan S. S., Zakharov S. D., Naurin S., Cohn W., Ma J., Whitelegge J. P., Cramer W. A. Trans-membrane signaling in photosynthetic state transitions: redox- and structure-dependent interaction in vitro between Stt7 kinase and the cytochrome b6f complex // Journal of Biological Chemistry, 291 (2016), 21740–21750.
  58. Soriano G. M., Guo L. W., De Vitry C., Kallas T., Cramer W. A. Electron transfer from the Rieske iron-sulfur protein (ISP) to cytochrome f in vitro: is a guided trajectory of the ISP necessary for competent docking? // Journal of Biological Chemistry, 277:44 (2002), 41865–41871.
  59. Stiehl H. H., Witt H. T. Quantitative treatment of the function of plastoquinone in photosynthesis // Zeitschrift für Naturforschung B, 24:12 (1969), 1588–1598.
  60. Stroebel D., Choquet Y., Popot J.-L., Picot D. An atypical haem in the cytochrome b6f complex // Nature, 426 (2003), 413–418.
  61. Szwalec M., Bujnowicz L., Sarewicz M., Osyczka A. Unexpected heme redox potential values implicate an uphill step in cytochrome b6f // The Journal of Physical Chemistry B, 126:47 (2022), 9771–9780.
  62. Tikhonov A. N. The cytochrome b6f complex at the crossroad of photosynthetic electron transport pathways // Plant Physiology and Biochemistry, 81 (2014), 163–183.
  63. Tikhonov A. N. The cytochrome b6f complex: plastoquinol oxidation and regulation of electron transport in chloroplasts // Photosynthesis Research, 159:2 (2024), 203–227.
  64. Virtanen P., Gommers R., Oliphant T. E., Haberland M., Reddy T., Cournapeau D., Burovski E., Peterson P., Weckesser W., Bright J., van der Walt S. J., Brett M., et al. SciPy 1.0: fundamental algorithms for scientific computing in Python // Nature Methods, 17:3 (2020), 261–272.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».