Актуальные проблемы компьютерного моделирования тромбоза, фибринолиза и тромболизиса

Обложка
  • Авторы: Пантелеев М.А.1,2,3, Бершадский Е.С.1,4, Шибеко А.М.1,3, Нечипуренко Д.Ю.1,4
  • Учреждения:
    1. Центр теоретических проблем физико-химической фармакологии РАН
    2. Физический факультет, Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова
    3. Федеральный научно-клинический центр детской гематологии, онкологии и иммунологии имени Дмитрия Рогачева Министерства здравоохранения Российской Федерации
    4. Институт биохимической физики им. Н.М. Эмануэля РАН
  • Выпуск: Том 16, № 4 (2024)
  • Страницы: 975-995
  • Раздел: АНАЛИЗ И МОДЕЛИРОВАНИЕ СЛОЖНЫХ ЖИВЫХ СИСТЕМ
  • URL: https://bakhtiniada.ru/2076-7633/article/view/306596
  • DOI: https://doi.org/10.20537/2076-7633-2024-16-4-975-995
  • ID: 306596

Цитировать

Полный текст

Аннотация

Система гемостаза представляет собой одну из ключевых защитных систем организма, которая присутствует практически во всех его жидких тканях, но наиболее важна в крови. Она активируется при различных повреждениях стенки сосуда, и взаимодействие ее специализированных клеток и гуморальных систем приводит сначала к формированию гемостатического сгустка, останавливающего потерю крови, а затем к постепенному растворению этого сгустка. Образование гемостатического тромба — уникальный с точки зрения физиологии процесс, так как за время порядка минуты система гемостаза образует сложные структуры, имеющие пространственный масштаб от микрометров (в случае повреждения микрососудов или стыков между отдельными эндотелиальными клетками) до сантиметра (в случае повреждения крупных магистральных артерий). Гемостатический ответ зависит от множества скоординированных и параллельно идущих процессов, включающих адгезию тромбоцитов, их активацию, агрегацию, секрецию различных гранул, изменение формы, состава внешней части липидного бислоя, контракцию тромба и образование фибриновой сети в результате работы каскада свертывания крови. Компьютерное моделирование представляет собой мощный инструмент для исследования этой сложной системы и решения практических задач в этой области на разных уровнях организации: от внутриклеточной сигнализации в тромбоцитах, моделирования гуморальных систем свертывания крови и фибринолиза и до разработки многомасштабных моделей тромбообразования. Проблемы, связанные с компьютерным моделированием биологических процессов, можно разделить на две основные категории: отсутствие адекватного физико-математического описания имеющихся в литературе экспериментальных данных из-за сложности биологических систем (проблема отсутствия адекватной теоретической модели биологических процессов) и проблема высокой вычислительной сложности некоторых моделей, которая не позволяет применять их для исследования физиологически интересных сценариев. Здесь мы рассмотрим как некоторые принципиальные проблемы в области моделирования свертывания крови, которые до сих пор остаются нерешенными, так и прогресс в экспериментальных исследованиях гемостаза и тромбоза, ведущий к пересмотру многих ранее принятых представлений, что необходимо отразить в новых компьютерных моделях этих процессов. Особое внимание будет уделено нюансам артериального, венозного и микрососудистого тромбоза, а также проблемам фибринолиза и тромболизиса. В обзоре также кратко обсуждаются основные типы используемых математических моделей, их сложность с точки зрения вычислений, а также принципиальные вопросы, связанные с возможностью описания процессов тромбообразования в артериях.

Об авторах

Михаил Александрович Пантелеев

Центр теоретических проблем физико-химической фармакологии РАН; Физический факультет, Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова; Федеральный научно-клинический центр детской гематологии, онкологии и иммунологии имени Дмитрия Рогачева Министерства здравоохранения Российской Федерации

Email: mapanteleev@yandex.ru

Ефим Сергеевич Бершадский

Центр теоретических проблем физико-химической фармакологии РАН; Институт биохимической физики им. Н.М. Эмануэля РАН

Email: mapanteleev@yandex.ru

Алексей Михайлович Шибеко

Центр теоретических проблем физико-химической фармакологии РАН; Федеральный научно-клинический центр детской гематологии, онкологии и иммунологии имени Дмитрия Рогачева Министерства здравоохранения Российской Федерации

Email: mapanteleev@yandex.ru

Дмитрий Юрьевич Нечипуренко

Центр теоретических проблем физико-химической фармакологии РАН; Институт биохимической физики им. Н.М. Эмануэля РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: mapanteleev@yandex.ru

Список литературы

  1. Андреева А. А., Николаев А. В., Лобанов А. И. Исследование точечной математической модели полимеризации фибрина // Компьютерные исследования и моделирование, 9:2 (2017), 247–258. [Mathnet, MathSciNet; Andreeva A. A., Nikolaev A. V., Lobanov A. I. Analysis of point model of fibrin polymerization // Computer Research and Modeling, 9:2 (2017), 247–258 (in Russian).
  2. Болдова А. Е., Василевская В. Д., Свешникова А. Н. Математическая модель рецептора 3 типа к инозитол-3-фосфату (IP3R3) // Системная биология и физиология, 2:1 (2023), 3–10. [Boldova A. E., Vasilevskaya V. D., Sveshnikova A. N. Matematicheskaya model’ receptora 3 tipa k inozitol-3-fosfatu (IP3R3) // Sistemnaya biologiya i fiziologiya, 2:1 (2023), 3–10 (in Russian)].
  3. Лобанов А. И. Полимеризация фибрина как волна фазового перехода. Математическая модель // Журнал вычислительной математики и математической физики, 56:6 (2016), 1138–1148. [Mathnet, Crossref, ZMath; Lobanov A. I. Fibrin polymerization as a phase transition wave: A mathematical model // Comput. Math. and Math. Phys., 56 (2016), 1118–1127.
  4. Пантелеев М. А., Степанян М. Г., Свешникова А. Н. Функциональные ответы тромбоцитов и внутриклеточная сигнализация: молекулярные связи. Часть 1: ответы // Системная биология и физиология, 1:3 (2022), 14–23. [Panteleev M. A., Stepanyan M. G., Sveshnikova A. N. Funktsional’nye otvety trombotsitov i vnutrikletochnaya signalizatsiya: molekulyarnye svyazi. Chast’ 1: otvety // Sistemnaya biologiya i fiziologiya, 1:3 (2022), 14–23 (in Russian)].
  5. Пантелеев М. А., Шибеко А. М., Нечипуренко Д. Ю., Береснева Е. А., Подоплелова Н. А., Свешникова А. Н. Гемостаз и тромбоз. Пространственная организация биохимических процессов на микроуровне // Биологические мембраны, 39:3 (2022), 163–171. [Crossref; Panteleev M. A., Shibeko A. M., Nechipurenko D. Yu., Beresneva E. A., Podoplelova N. A., Sveshinkova A. N. Hemostasis and thrombosis. Spatial organization of the biochemical processes at microscale // Biologicheskie membrany, 39:3 (2022), 163–171 (in Russian)].
  6. Свешникова А. Н., Степанян М. Г., Пантелеев М. А. Функциональные ответы тромбоцитов и внутриклеточная сигнализация: молекулярные связи. Часть 1: ответы // Системная биология и физиология, 1:1 (2022), 14–23. [Sveshnikova A. N., Stepanyan M. G., Panteleev M. A. Funkcional’nye otvety trombocitov i vnutrikletochnaya signalizaciya: molekulyarnye svyazi. Chast’ 1: otvety // Sistemnaya biologiya i fiziologiya, 1:1 (2022), 14–23 (in Russian)].
  7. Abaeva A. A., Canault M., Kotova Y. N., Obydennyy S. I., Yakimenko A. O., Podoplelova N. A., Panteleev M. A., et al. Procoagulant platelets form an α-granule protein-covered “cap” on their surface that promotes their attachment to aggregates // Journal of Biological Chemistry, 288:41 (2013), 29621–29632.
  8. Ahmed M. U., Kaneva V., Loyau S., Nechipurenko D., Receveur N., Mangin M., Le Bris P. H., et al. Pharmacological blockade of glycoprotein VI promotes thrombus disaggregation in the absence of thrombin // Arteriosclerosis, Thrombosis, and Vascular Biology, 40:9 (2020), 2127–2142.
  9. Al-Saad M., Suarez C. A., Obeidat A., Bordas S. P. A., Kulasegaram S. Application of smooth particle hydrodynamics method for modelling blood flow with thrombus formation // Computer Modeling in Engineering & Sciences, 122:3 (2020), 831–862.
  10. Anand S., Diamond S. L. Computer simulation of systemic circulation and clot lysis dynamics during thrombolytic therapy that accounts for inner clot transport and reaction // Circulation, 94:4 (1996), 763–774.
  11. Anand M., Panteleev M. A., Ataullakhanov F. I. Computational models of hemostasis: Degrees of complexity // Applications in Engineering Science, 10 (2022), 100103.
  12. Babushkina E. S., Bessonov N. M., Ataullakhanov F. I., Panteleev M. A. Continuous modeling of arterial platelet thrombus formation using a spatial adsorption equation // PLoS One, 10:10 (2015), e0141068.
  13. Bannish B. E., Chernysh I. N., Keener J. P., Fogelson A. L., Weisel J. W. Molecular and physical mechanisms of fibrinolysis and thrombolysis from mathematical modeling and experiments // Scientific Reports, 7:1 (2017), 6914.
  14. Bannish B. E., Keener J. P., Fogelson A. L. Modelling fibrinolysis: a 3D stochastic multiscale model // Mathematical Medicine and Biology: A Journal of the IMA, 31:1 (2014), 17–44.
  15. Belyaev A. V., Dunster J. L., Gibbins J. M., Panteleev M. A., Volpert V. Modeling thrombosis in silico: Frontiers, challenges, unresolved problems and milestones // Physics of Life Reviews, 26 (2018), 57–95.
  16. Berger M. J., Oliger J. Adaptive mesh refinement for hyperbolic partial differential equations // Journal of Computational Physics, 53:3 (1984), 484–512. [Crossref, MathSciNet, ZMath, ADS NASA].
  17. Bershadsky E. S., Ermokhin D. A., Kurattsev V. A., Panteleev M. A., Nechipurenko D. Yu. Force balance ratio is a robust predictor of arterial thrombus stability // Biophysical Journal, 123:4 (2024), 464–477.
  18. Brill A., Fuchs T. A., Savchenko A. S., Thomas G. M., Martinod K., De Meyer S. F., Wagner D., et al. Neutrophil extracellular traps promote deep vein thrombosis in mice // Journal of Thrombosis and Haemostasis, 10:1 (2012), 136–144.
  19. von Brühl M. L., Stark K., Steinhart A., Chandraratne S., Konrad I., Lorenz M., Massberg S., et al. Monocytes, neutrophils, and platelets cooperate to initiate and propagate venous thrombosis in mice in vivo // Journal of Experimental Medicine, 209:4 (2012), 819–835.
  20. Du J., Kim D., Alhawael G., Ku D. N., Fogelson A. L. Clot permeability, agonist transport, and platelet binding kinetics in arterial thrombosis // Biophysical Journal, 119:10 (2020), 2102–2115.
  21. Garzon Dasgupta A. K., Martyanov A. A., Filkova A. A., Panteleev M. A., Sveshnikova A. N. Development of a simple kinetic mathematical model of aggregation of particles or clustering of receptors // Life, 10:6 (2020), 97.
  22. Gutierrez N. G., Mukherjee D., Bark D. Jr. Decoding thrombosis through code: a review of computational models // Journal of Thrombosis and Haemostasis, 2023.
  23. Kaiser R., Escaig R., Nicolai L. Hemostasis without clot formation — how platelets guard the vasculature in inflammation, infection, and malignancy // Blood, 142:17 (2023), 1413–1425.
  24. Kamocka M. M., Mu J., Liu X., Chen N., Zollman A., Rosen B., Sturonas-Brown E. D., et al. Two-photon intravital imaging of thrombus development // Journal of Biomedical Optics, 15:1 (2010), 016020.
  25. Kaneva V. N., Dunster J. L., Volpert V., Ataullahanov F., Panteleev M. A., Nechipurenko D. Yu. Modeling thrombus shell: linking adhesion receptor properties and macroscopic dynamics // Biophysical Journal, 120:2 (2021), 334–351.
  26. Kovalenko T. A., Giraud M. N., Eckly A., Ribba A. S., Proamer F., Sadoul S., Fraboulet K., et al. Asymmetrical forces dictate the distribution and morphology of platelets in blood clots // Cells, 10:3 (2021), 584.
  27. LaCroix D. A reduced equation mathematical model for blood coagulation and fibrinolysis in quiescent plasma // The International Journal of Structural Changes in Solids, 4 (2012), 23–35.
  28. Lahr M. M., van der Zee D. J., Luijckx G. J., Vroomen P. C., Buskens E. A simulation-based approach for improving utilization of thrombolysis in acute brain infarction // Medical Care, 51:12 (2013), 1101–1105.
  29. LeCover R., Orfeo T., Brummel-Ziedins K., Bravo M., Pusateri A., Varner J. Kinetic modeling of coagulation and fibrinolysis // IFAC-PapersOnLine, 52:26 (2019), 94–100.
  30. Lehmann M., Schoeman R. M., Krohl P. J., Wallbank A. M., Samaniuk J. R., Jandrot-Perrus M., Neeves K. B. Platelets drive thrombus propagation in a hematocrit and glycoprotein VI–dependent manner in an in vitro venous thrombosis model // Arteriosclerosis, Thrombosis, and Vascular Biology, 38:5 (2018), 1052–1062.
  31. Levine S. N. Enzyme amplifier kinetics // Science, 152:3722 (1966), 651–653.
  32. Liniger W., Ruegsegger P. Fibrinolysis: mathematical and experimental studies // Thrombosis and Haemostasis, 17:03/04 (1967), 412–417.
  33. Lobanov A. I., Starozhilova T. K. The effect of convective flows on blood coagulation processes // Pathophysiology of Haemostasis and Thrombosis, 34:2–3 (2006), 121–134.
  34. Mangin P. H., Gardiner E. E., Nesbitt W. S., Kerrigan S. W., Korin N., Lam W. A., Panteleev M. A. In vitro flow-based systems to study platelet function and thrombus formation: recommendations for standardization. Communication from the SSC on Biorheology of the ISTH // Journal of Thrombosis and Haemostasis, 18:3 (2020), 748–752.
  35. Marar T. T., Matzko C. N., Wu J., Esmon C. T., Sinno T., Brass L. F., Tomaiuolo M., et al. Thrombin spatial distribution determines protein C activation during hemostasis and thrombosis // Blood: The Journal of the American Society of Hematology, 139:12 (2022), 1892–1902.
  36. Martyanov A. A., Balabin F. A., Dunster J. L., Panteleev M. A., Gibbins J. M., Sveshnikova A. N. Control of platelet CLEC-2-mediated activation by receptor clustering and tyrosine kinase signaling // Biophysical Journal, 118:11 (2020), 2641–2655.
  37. Martyanov A. A., Morozova D. S., Sorokina M. A., Filkova A. A., Fedorova D. V., Uzueva S. S., Sveshnikova A. N., et al. Heterogeneity of integrin αIIbβ3 function in pediatric immune thrombocytopenia revealed by continuous flow cytometry analysis // International Journal of Molecular Sciences, 21:9 (2020), 3035.
  38. Masalceva A. A., Kaneva V. N., Panteleev M. A., Ataullakhanov F., Volpert V., Afanasyev I., Nechipurenko D. Yu. Analysis of microvascular thrombus mechanobiology with a novel particle-based model // Journal of Biomechanics, 130 (2022), 110801.
  39. Mitrophanov A. Y., Szlam F., Sniecinski R. M., Levy J. H., Reifman J. Controlled multifactorial coagulopathy: effects of dilution, hypothermia, and acidosis on thrombin generation in vitro // Anesthesia & Analgesia, 130:4 (2020), 1063–1076.
  40. Moiseyev G., Givli S., Bar-Yoseph P. Z. Fibrin polymerization in blood coagulation — a statistical model // Journal of Biomechanics, 46:1 (2013), 26–30.
  41. Mountrakis L., Lorenz E., Hoekstra A. G. Where do the platelets go? A simulation study of fully resolved blood flow through aneurysmal vessels // Interface Focus, 3:2 (2013), 20120089.
  42. Nechipurenko D. Yu., Receveur N., Yakimenko A. O., Shepelyuk T. O., Yakusheva A. A., Kerimov R. R., Panteleev M. A., et al. Clot contraction drives the translocation of procoagulant platelets to thrombus surface // Arteriosclerosis, Thrombosis, and Vascular Biology, 39:1 (2019), 37–47.
  43. Nechipurenko D. Yu., Shibeko A. M., Sveshnikova A. N., Panteleev M. A. In silico hemostasis modeling and prediction // Hämostaseologie, 40:04 (2020), 524–535.
  44. Nelson A. C., Kelley M. A., Haynes L. M., Leiderman K. Mathematical models of fibrin polymerization: past, present, and future // Current Opinion in Biomedical Engineering, 20 (2021), 100350.
  45. Obydennyy S. I., Sveshnikova A. N., Ataullakhanov F. I., Panteleev M. A. Dynamics of calcium spiking, mitochondrial collapse and phosphatidylserine exposure in platelet subpopulations during activation // Journal of Thrombosis and Haemostasis, 14:9 (2016), 1867–1881.
  46. Pancaldi F., Kim O. V., Weisel J. W., Alber M., Xu Z. Computational biomechanical modeling of fibrin networks and platelet-fiber network interactions // Current Opinion in Biomedical Engineering, 22 (2022), 100369.
  47. Panteleev M. A., Ananyeva N. M., Ataullakhanov F. I., Saenko E. L. Mathematical models of blood coagulation and platelet adhesion: clinical applications // Current Pharmaceutical Design, 13:14 (2007), 1457–1467.
  48. Panteleev M. A., Ananyeva N. M., Greco N. J., Ataullakhanov F. I., Saenko E. L. Two subpopulations of thrombin-activated platelets differ in their binding of the components of the intrinsic factor X-activating complex // Journal of Thrombosis and Haemostasis, 3:11 (2005), 2545–2553.
  49. Panteleev M. A., Andreeva A. A., Lobanov A. I. Differential drug target selection in blood coagulation: What can we get from computational systems biology models? // Current Pharmaceutical Design, 26:18 (2020), 2109–2115.
  50. Panteleev M. A., Balandina A. N., Lipets E. N., Ovanesov M. V., Ataullakhanov F. I. Task-oriented modular decomposition of biological networks: trigger mechanism in blood coagulation // Biophysical Journal, 98:9 (2010), 1751–1761.
  51. Panteleev M. A., Dashkevich N. M., Ataullakhanov F. I. Hemostasis and thrombosis beyond biochemistry: roles of geometry, flow and diffusion // Thrombosis Research, 136:4 (2015), 699–711.
  52. Panteleev M. A., Korin N., Reesink K. D., Bark D. L., Cosemans J. M., Gardiner E. E., Mangin P. H. Wall shear rates in human and mouse arteries: standardization of hemodynamics for in vitro blood flow assays. Communication from the ISTH SSC subcommittee on biorheology // Journal of Thrombosis and Haemostasis, 19:2 (2021), 588–595.
  53. Panteleev M. A., Ovanesov M. V., Kireev D. A., Shibeko A. M., Sinauridze E. I., Ananyeva N. M., Ataullakhanov F. I., et al. Spatial propagation and localization of blood coagulation are regulated by intrinsic and protein C pathways, respectively // Biophysical Journal, 90:5 (2006), 1489–1500.
  54. Parunov L. A., Fadeeva O. A., Balandina A. N., Soshitova N. P., Kopylov K. G., Kumskova M. A., Panteleev M. A., et al. Improvement of spatial fibrin formation by the anti-TFPI aptamer BAX499: changing clot size by targeting extrinsic pathway initiation // Journal of Thrombosis and Haemostasis, 9:9 (2011), 1825–1834.
  55. Petkantchin R., Rousseau A., Eker O., Zouaoui Boudjeltia K., Raynaud F., Chopard B. A simplified mesoscale 3D model for characterizing fibrinolysis under flow conditions // Scientific Reports, 13:1 (2023), 13681.
  56. Piebalgs A., Gu B., Roi D., Lobotesis K., Thom S., Xu X. Y. Computational simulations of thrombolytic therapy in acute ischaemic stroke // Scientific Reports, 8:1 (2018), 15810.
  57. Podoplelova N. A., Nechipurenko D. Yu., Ignatova A. A., Sveshnikova A. N., Panteleev M. A. Procoagulant platelets: mechanisms of generation and action // Hämostaseologie, 41:02 (2021), 146–153.
  58. Podoplelova N. A., Sveshnikova A. N., Kotova Y. N., Eckly A., Receveur N., Nechipurenko D. Yu., Panteleev M. A., et al. Coagulation factors bound to procoagulant platelets concentrate in cap structures to promote clotting // Blood: The Journal of the American Society of Hematology, 128:13 (2016), 1745–1755.
  59. Podoplelova N. A., Sveshnikova A. N., Kurasawa J. H., Sarafanov A. G., Chambost H., Vasil’ev S. A., Panteleev M., et al. Hysteresis-like binding of coagulation factors X/Xa to procoagulant activated platelets and phospholipids results from multistep association and membrane-dependent multimerization // Biochimica et Biophysica Acta (BBA) – Biomembranes, 1858:6 (2016), 1216–1227.
  60. Qureshi A., Darwish O., Dillon-Murphy D., Chubb H., Williams S., Nechipurenko D., De Vecchi A. Modelling left atrial flow and blood coagulation for risk of thrombus formation in atrial fibrillation // Computing in Cardiology, IEEE, 2020, 1–4.
  61. Qureshi A., Lip G. Y., Nordsletten D. A., Williams S. E., Aslanidi O., De Vecchi A. Imaging and biophysical modelling of thrombogenic mechanisms in atrial fibrillation and stroke // Frontiers in Cardiovascular Medicine, 9 (2023), 1074562.
  62. Ratto N., Tokarev A., Chelle P., Tardy-Poncet B., Volpert V. Clustering of thrombin generation test data using a reduced mathematical model of blood coagulation // Acta Biotheoretica, 68 (2020), 21–43.
  63. Receveur N., Nechipurenko D., Knapp Y., Yakusheva A., Maurer E., Denis C. V., Mangin P. H., et al. Shear rate gradients promote a bi-phasic thrombus formation on weak adhesive proteins, such as fibrinogen in a von Willebrand factor-dependent manner // Haematologica, 105:10 (2020), 2471.
  64. Shakhidzhanov S. S., Shaturny V. I., Panteleev M. A., Sveshnikova A. N. Modulation and preamplification of PAR1 signaling by ADP acting via the P2Y12 receptor during platelet subpopulation formation // Biochimica et Biophysica Acta (BBA) – General Subjects, 1850:12 (2015), 2518–2529.
  65. Shankar K. N., Zhang Y., Sinno T., Diamond S. L. A three-dimensional multiscale model for the prediction of thrombus growth under flow with single-platelet resolution // PLoS Computational Biology, 18:1 (2022), e1009850.
  66. Shepelyuk T. O., Panteleev M. A., Sveshnikova A. N. Computational modeling of quiescent platelet energy metabolism in the context of whole-body glucose turnover // Mathematical Modelling of Natural Phenomena, 11:6 (2016).
  67. Shibeko A. M., Chopard B., Hoekstra A. G., Panteleev M. A. Redistribution of TPA fluxes in the presence of PAI-1 regulates spatial thrombolysis // Biophysical Journal, 119:3 (2020), 638–651.
  68. Shibeko A. M., Lobanova E. S., Panteleev M. A., Ataullakhanov F. I. Blood flow controls coagulation onset via the positive feedback of factor VII activation by factor Xa // BMC Systems Biology, 4:1 (2010), 1–12.
  69. Shibeko A. M., Panteleev M. A. Untangling the complexity of blood coagulation network: use of computational modelling in pharmacology and diagnostics // Briefings in Bioinformatics, 17:3 (2016), 429–439.
  70. Staessens S., Denorme F., Francois O., Desender L., Dewaele T., Vanacker P., De Meyer S. F., et al. Structural analysis of ischemic stroke thrombi: histological indications for therapy resistance // Haematologica, 105:2 (2020), 498.
  71. Staessens S., François O., Desender L., Vanacker P., Dewaele T., Sciot R., De Meyer S. F., et al. Detailed histological analysis of a thrombectomy-resistant ischemic stroke thrombus: a case report // Thrombosis Journal, 19 (2021), 1–7.
  72. Stalker T. J., Traxler E. A., Wu J., Wannemacher K. M., Cermignano S. L., Voronov R., Brass L. F., et al. Hierarchical organization in the hemostatic response and its relationship to the platelet-signaling network // Blood: The Journal of the American Society of Hematology, 121:10 (2013), 1875–1885.
  73. Susree M., Panteleev M. A., Anand M. Coated platelets introduce significant delay in onset of peak thrombin production: theoretical predictions // Journal of Theoretical Biology, 453 (2018), 108–116.
  74. Sveshnikova A. N., Ataullakhanov F. I., Panteleev M. A. Compartmentalized calcium signaling triggers subpopulation formation upon platelet activation through PAR1 // Molecular BioSystems, 11:4 (2015), 1052–1060.
  75. Sveshnikova A. N., Balatskiy A. V., Demianova A. S., Shepelyuk T. O., Shakhidzhanov S. S., Balatskaya M. N., Panteleev M. A., et al. Systems biology insights into the meaning of the platelet’s dual-receptor thrombin signaling // Journal of Thrombosis and Haemostasis, 14:10 (2016), 2045–2057.
  76. Tomaiuolo M., Stalker T. J., Welsh J. D., Diamond S. L., Sinno T., Brass L. F. A systems approach to hemostasis: 2. Computational analysis of molecular transport in the thrombus microenvironment // Blood: The Journal of the American Society of Hematology, 124:11 (2014), 1816–1823.
  77. Topalov N. N., Yakimenko A. O., Canault M., Artemenko E. O., Zakharova N. V., Abaeva A. A., Panteleev M. A., et al. Two types of procoagulant platelets are formed upon physiological activation and are controlled by integrin αIIbβ3 // Arteriosclerosis, Thrombosis, and Vascular Biology, 32:10 (2012), 2475–2483.
  78. Tosenberger A., Ataullakhanov F., Bessonov N., Panteleev M., Tokarev A., Volpert V. Modelling of platelet–fibrin clot formation in flow with a DPD–PDE method // Journal of Mathematical Biology, 72 (2016), 649–681.
  79. Tosenberger A., Ataullakhanov F., Bessonov N., Panteleev M., Tokarev A., Volpert V. Modelling of thrombus growth in flow with a DPD–PDE method // Journal of Theoretical Biology, 337 (2013), 30–41. [Crossref, MathSciNet, ZMath, ADS NASA].
  80. Trifanov P. V., Kaneva V. N., Strijhak S. V., Panteleev M. A., Ataullakhanov F. I., Dunster J., Nechipurenko D. Yu., et al. Developing quasi-steady model for studying hemostatic response using supercomputer technologies // Supercomputing Frontiers and Innovations, 5:4 (2018), 67–72.
  81. Weisel J. W., Nagaswami C. Computer modeling of fibrin polymerization kinetics correlated with electron microscope and turbidity observations: clot structure and assembly are kinetically controlled // Biophysical Journal, 63:1 (1992), 111–128.
  82. Welsh J. D., Poventud-Fuentes I., Sampietro S., Diamond S. L., Stalker T. J., Brass L. F. Hierarchical organization of the hemostatic response to penetrating injuries in the mouse macrovasculature // Journal of Thrombosis and Haemostasis, 15:3 (2017), 526–537.
  83. Xu Z., Christley S., Lioi J., Kim O., Harvey C., Sun W., Alber M., et al. Multiscale model of fibrin accumulation on the blood clot surface and platelet dynamics // Methods in Cell Biology, 110 (2012), 367–388. Academic Press.
  84. Yakusheva A. A., Butov K. R., Bykov G. A., Závodszky G., Eckly A., Ataullakhanov F. I., Mangin P. H., et al. Traumatic vessel injuries initiating hemostasis generate high shear conditions // Blood Advances, 6:16 (2022), 4834–4846.
  85. Yesudasan S., Wang X., Averett R. D. Coarse-grained molecular dynamics simulations of fibrin polymerization: effects of thrombin concentration on fibrin clot structure // Journal of Molecular Modeling, 24 (2018), 1–14.
  86. Yesudasan S., Wang X., Averett R. D. Fibrin polymerization simulation using a reactive dissipative particle dynamics method // Biomechanics and Modeling in Mechanobiology, 17 (2018), 1389–1403.
  87. Zhalyalov A. S., Panteleev M. A., Gracheva M. A., Ataullakhanov F. I., Shibeko A. M. Co-ordinated spatial propagation of blood plasma clotting and fibrinolytic fronts // PLoS One, 12:7 (2017), e0180668.
  88. Zhang Z., Zhu J., Wu M., Neidlin M., Wu W. T., Wu P. Computational modeling of hemodynamics and risk of thrombosis in the left atrial appendage using patient-specific blood viscosity and boundary conditions at the mitral valve // Biomechanics and Modeling in Mechanobiology, 22:4 (2023), 1447–1457.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».