Compensatory mutations as a mechanism for preserving virulence and viability of drug-resistant forms of Mycobacterium tuberculosis

Capa

Citar

Texto integral

Acesso aberto Acesso aberto
Acesso é fechado Acesso está concedido
Acesso é fechado Somente assinantes

Resumo

Tuberculosis remains one of the leading causes of death from infectious diseases in the world. According to WHO data, tuberculosis is diagnosed annually in more than 100 million people and causes 4.5 thousand deaths. Despite a steady decline in the main epidemiological indicators for tuberculosis, the drug resistance of Mycobacterium tuberculosis (MBT) continues to increase steadily, and according to the Saint-Petersburg Research Institute for Phthisiopulmonology data that occures in all its localizations. There is a dangerous spread of multiple and broad drug resistance of MBT, and, most alarmingly, total resistance of MBT to all anti-tuberculosis drugs. The purpose of the review is to summarize current data on compensatory mutations that pose a serious threat, allowing to preserve the viability and virulence of drug-resistant forms of M. tuberculosis. Material and methods. The literature search was carried out using databases eLIBRARY.RU, MedLine, PubMed for 2000 - 2021. Results. MBT drug resistance, unlike other infections, results from accumulation of chromosomal mutations, rather than from plasmids and mobile genetic elements. Currently, mutations in genes associated with resistance to almost all anti-tuberculosis drugs are known. Drug resistance acquisition has pleiotropic effects, i.e. it is associated with known biological costs, often reducing the viability and virulence of MBT. But numerous studies have established that in the course of MBT evolution, so-called compensatory mutations are acquired in other genes, that can interact epistatically with resistance mutations, thereby reducing the «cost» of adaptiveness while maintaining the viability and virulence of the pathogen. Conclusion. The current crisis of classical antibacterial therapy necessitates further in-depth study of compensatory mutations, mainly to find «antimutators» as an alternative therapy to improve the effectiveness of tuberculosis treatment.

Sobre autores

Boris Vishnevsky

St. Petersburg State Research Institute of Phthisiopulmonology of the Ministry of Health of the Russian Federation

Autor responsável pela correspondência
Email: bivish@rambler.ru
Scientific Advisor; Doctor of Medical Sciences, Professor. Ligovsky pr. 2-4, St. Petersburg, 191036, Russian Federation

Bibliografia

  1. World Tuberculosis Day. WHO Bulletin 24 March 2019. https://www.who.int>detai
  2. Яблонский П.К., Вишневский Б.И.,Соловьева Н.С., Маничева О.А. Догонадзе М.З., Мельникова Н.Н., Журавлев В.Ю. Лекарственная устойчивость Mycоbacterium tuberculosis при различных локализациях заболевания. Инфекция и ммунитет. 2016; 2:133-40
  3. Furin J., Brigden G., Lessem E. Global progress and challenges in implementing new medications for treating multidrug-resistant tuberculosis. Emerg. Infect. Dis. 2016; 22 (3): e151430. https://doi.org/10.3201/eid2203.151430.
  4. Meeting report of the WHO expert consultation on the definition of extensively drug-resistant tuberculosis, 27-29 October 2020 ISBN 978-92-4-001866-2 (electronic version) https://www.who.int
  5. Udwadia ZF. MDR, XDR, TDR tuberculosis: ominous rogression. Thorax. 2012; 67: 286-8.
  6. WHO. Global tuberculosis report 2018. Geneva: World Health Organization; 2018. Available at: https://apps.who.int/iris/handle/10665/274453
  7. Вишневский Б.И. Лекарственная устойчивость микобактерий туберкулеза. Медицинский альянс. 2017; 1: 29-35.
  8. Roca I., Akova M., Baquero F. The goal threat of antimicrobial resistance: science for intervention. New Microbes New Infect. 2015; 6: 22-9. https://doi.org/10.1016/j.nmni.2015.02.007.
  9. Smith T., Wolf K., Nguen U. Molecular biology of drug resistance in Mycobacterium tuberculosis. Curr Top Microbiol Immunol. 2013; 374: 53-80. https://doi.org/10.1007/82_2012_279
  10. Наумов А.Г, Павлунин А.В. Механизмы развития лекарственной устойчивости Mycobacterium tuberculosis: есть ли шанс победить? Пульмонология. 2021; 31 (1): 100-8. https://doi.org/10.18093/0869-0189-2021-31-1-100-108
  11. Hameed H.M., Islam M.M., Chnotaray C. Mоlecular targets related drug resistance mechanism in MDR-, XDR-, and TDR-Mycobacterium tuberculosis strains. Front. Cell. Infect. Microbiol. 2018; 8: 114. https://doi.org/10.3389/fci
  12. Wang F., Shao L., Fan X., Shen Y., Diao N., Jin J., Sun F., Wu J., Chen J., Weng X. Evolution and transmission patterns of extensively drug-resistant tuberculosis in China. Antimicrob. Agents Chemother. 2015: 59: 818-25.
  13. Casali N., Nikolaevskyy V., Balabanova Y., Harris S., Ignatyeva O., Corander J., Nejentsev SHorstmann D., Brown T., Drobnievski F. Evolution and transmission of drug-resistant tuberculosis in a Russian population. Nat. Genet. 2014; 46: 279-86. https://doi.org/10.1038/ng.2878
  14. Coll F., Phelan J., Hill-Cawthorne G.A., Nair M.B., Mallard K., Ali S., Abdallah A.M., Alghamdi S., Alsomali M., Ahmed, A.O. Genome-wide analysis of multi-and extensively drug-resistant Mycobacterium tuberculosis. Nat. Genet. 2018: 50: 307.
  15. Kohanski M.A., DePristo M.A., Collins J.J. Sublethal antibiotic treatment leads to multidrug resistance via radical-induced mutagenesis. Molecular cell. 2010; 37: 311-20
  16. Вишневский Б.И., Яблонский П.К. Персистенция Mycobacterium tuberculosis - основа латентного туберкулеза. Обзор. МедАльянс. 2020; 3: 14-20.
  17. Zhang Y. Drug Resistant and Persistent Tuberculosis: Mechanisms and Drug Development. In: T.J. Dougherty MJP, editor, Antibiotic Discovery and Development. Springer Science+Business Media. 2012; 719-46.
  18. Kempf I., Zeitouni S The cost of antibiotic resistance: analysis and consequences. Pathol Biol (Paris). 2012; 60 (2): 9-14. https://doi.org/10.1016/j.patbio.2009.10.013.Review.
  19. MacLean R.C., Vogwill T. Limits to compensatory adaptation and the persistence of antibiotic resistance in pathogenic bacteria. Evol. Med. Public Health. 2014; 2015: 4-12. https://doi.org/10.1093/emph/eou032
  20. Andersson D.I., Hughes D. Antibiotic resistance and its cost: is it possible to reverse resistance? Nature reviews. Microbiology 2010; 8: 260-71.
  21. Ameeruddin N.U., Luke Elizabeth H. Impact of isoniazid resistance on virulence of global and south Indian clinical isolates of Mycobacterium tuberculosis. Tuberculosis (Edinb). 2014; 94 (6): 557-63. https://doi.org/10.1016/j.tube.2014.08.011
  22. Gygli S.M., Borrell S., Trauner A., Gagneux S. FEMS Microbiol Rev. 2017; 1, 41 (3): 354-73. https://doi.org/10.1093/femsre/fux011.
  23. Muzondiwa D., Hlanze H., Reva O.N. The Epistatic Landscape of Antibiotic Resistance of Different Clades of Mycobacterium tuberculosis. Antibiotics. 2021; 10: 857. https://doi.org/10.3390/antibiotics10070857
  24. Ma P., Luo T., Ge L., Chen Z., Wang X., Zhao R., Liao W., Bao L.Compensatory effects of M. tuberculosis rpoB mutations outside the rifampicin resistance-determining region. Emerg Microbes Infect. 2021; 10 (1): 743-52. https://doi.org/10.1080/22221751.2021.1908096.
  25. Маничева О.А., Догонадзе М.З., Мельникова Н.Н., Вишневский Б.И., Маничев С.А. Фенотипическое свойство скорости роста Mycobacterium tuberculosis: зависимость от лекарственной чувствительности возбудителя, локализации туберкулеза, лечения. Инфекция и иммунитет. 2018; 8 (2): 175-86.
  26. Wang S., Zhou Y, Zhao B., Ou X., Xia H., Zheng Y., Song Y, Cheng Q., Wang X., Zhao Y. Characteristics of compensatory mutations in the rpoC gene and their association with compensated transmission of Mycobacterium tuberculosis. Front Med. 2020; 14 (1): 51-9. https://doi.org/10.1007/s11684-019-0720-x.
  27. Brandis G., Wrande M., Liljas L., Hughes D. Fitness-compensatory mutations in rifampicin-resistant RNA polymerase. Mol. Microbiol. 2012; 85 (1): 142-51. https://doi.org/10.1111/j.1365-2958.2012.08099.x
  28. Casali N., Nikolaevskyy V, Balabanova Y., Harris S., Ignatyeva O.,Kontsevaya I., Bentley D., Nejentsev S., Hoffner S., Horstmann D., BrownT, Drobnievski F. Microevolution of extensively drug-resistant tuberculosis in Russia. Genome Res. 2012; 22: 735-45. https://doi.org/10.1101/gr.128678.111
  29. Casali N., Nikolaevskyy V., Balabanova Y., Harris S., Ignatyeva O., Harris S., Bentley D., Kontsevaya I., Corander J., Bryant J., Bryant J., Nejentsev S., Hoffner S., Horstmann D., Brown T., Drobnievski F. Evolution and transmission of drug-resistant tuberculosis in a Russian population. Nat. Genet. 2014; 46: 279-86. https://doi.org/10.1038/ng.2878
  30. Sergeev R., Colijn C., Murray M., Cohen T Modeling the Dynamic Relationship Between HIV and the Risk of Drug-Resistant Tuberculosis. Science translational medicine. 2012; 4: 135-67.
  31. Comas I., Borrell S., Roetzer A. et al. Whole-genome sequencing of rifampicin-resistant Mycobacterium tuberculosis strains identifies compensatory mutations in RNA polymerase genes. Nature genetics. 2012; 44: 106-10. https://doi.org/10.1038/ng.1038
  32. Zuo T., Liu O., Gao O.Comprehensive identification of compensatory mutations in rifampicin-resistant Mycobacterium tuberculosis strains Chinese J. of tuberculosis and respiratory diseases. 2018; 12, 41 (3): 207-12. https://doi.org/10.3760/cma.j.issn.10010939.2018.03.012.
  33. Ameeruddin N., Luke E. Molecular mechanisms of action, resistance, detection to the first-line anti tuberculosis drugs: Rifampicin and pyrazinamide in the post whole genome sequencing era. Reviev Tuberculosis (Edinb). 2017; 105: 96-107. https://doi.org/10.1016/j.tube.2017.04.008.
  34. Shcherbakov D., Akbergenov R., Matt T., Sander P., Andersson D., Böttger E. Directed mutagenesis of Mycobacterium smegmatis 16S rRNA to reconstruct the in vivo evolution of aminoglycoside resistance in Mycobacterium tuberculosis. Mol. Microbiol. 2010; 77: 830-40. https://doi.org/10.1111/j.1365-2958.2010.07218.x
  35. Borrell S., Gagneux S. Infectiousness, reproductive fitness and evolution of drug-resistant Mycobacterium tuberculosis.Int J. Tuberc Lung Dis. 2009; 13: 1456-66.
  36. MacLean R.C., Vogwill T. Limits to compensatory adaptation and the persistence of antibiotic resistance in pathogenic bacteria. Evol. Med. Public Health. 2014; 2015: 4-12. https://doi.org/10.1093/emph/eou032
  37. Lange C., Abubakar I., Alffenaar C., Bothamley G.,. Caminero J., Carvalho A., Codecasa C., Crudu A., Drobniewski F., Duarte R., Erkens E., Günther G., Ibraim E., Kampmann B. Management of patients with multidrug-resistant/ extensively drug-resistant tuberculosis in Europe: a TBNET consensus statement. Eur. Respir. J. 2014; 44: 23-63. https://doi.org/10.1183/09031936.00188313
  38. Bjorkman J., Nagaev I., Berg O.G., Hughes D., Andersson D.I. Effects of environment on compensatory mutations to ameliorate costs of antibiotic resistance. Science. 2000; 287: 1479-82. https://doi.org/10.1126/science.287.5457.1479
  39. Billington O.J., McHugh T.D., Gillespie S.H. Physiological cost of rifampin resistance induced in vitro in Mycobacterium tuberculosis. Antimicrob Agents Chemother, 1999; 43: 1866-9. https://doi.org/10.1128/AAC.43.8.1866
  40. van Doorn H.R., de Haas P.E., Kremer K.F., Vandenbroucke-Grauls C.M., Borgdorff M.W., van Soolingen D.R. Public health impact of isoniazid-resistant Mycobacterium tuberculosis strains with a mutation at amino-acid position 315 of katG: a decade of experience in The Netherlands. Clin Microbiol Infect. 2006; 12: 769-75. https://doi.org/10.1111/j.1469-0691.2006.01495.x
  41. Lee J., Ammerman N., Nolan S. Isoniazid resistance without a loss of fitness in Mycobacterium tuberculosis. Nat Commun. 2012; 3: 753.
  42. Gagneux S., Long C.D., Small P.M., Van T., Schoolnik G.K., Bohannan B.J. The competitive cost of antibiotic resistance in Mycobacterium tuberculosis. Science. 2006; 312: 1944-6. https://doi.org/https://doi.org/10.1126/science.1124410.
  43. Salvatore P.P., Becerra M. Fitness costs of drug resistance mutations in multidrug-resistant Mycobacterium tuberculosis: a household-based case-control study. J. Infect. Dis. 2016; 213: 149-55. https://doi.org/10.1093/infdis/jiv347
  44. Knight G.M., Colijn C., Shrestha S., Fofana M., Cobelens F., White R.G., Dowdy D.W., Cohen T. Clin Infect Dis. 2015; 61 (3): 147-54. https://doi.org/10.1093/cid/civ579.

Arquivos suplementares

Arquivos suplementares
Ação
1. JATS XML
Baixar

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».