Особенности иммунного ответа в ранний период иксодовых клещевых боррелиозов

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Иксодовые клещевые боррелиозы ‒ группа трансмиссивных инфекционных заболеваний, сходных по этиологии, но многообразных по клиническим проявлениям. Развитие симптомов болезни Лайма обусловлено не только деятельностью самого возбудителя, но и результатом его взаимодействия с иммунной системой макроорганизма. Первая линия защиты, представленная разнообразными клеточными и гуморальными компонентами врождённого иммунитета, вовлекается в иммунный ответ наиболее быстро, и именно она стремится ограничить диссеминацию возбудителя из начального очага инфекции. Однако широкий спектр защитных поверхностных протеинов боррелий и ряд других структур, направленных на уклонение от иммунных механизмов, препятствуют уничтожению возбудителя. Не последнее место в этом динамичном процессе занимают сами иксодовые клещи, так как секрет их слюнных желез обладает ингибирующим эффектом в отношении ряда клеток и системы комплемента. Параллельно с врождённым иммунитетом происходит активация факторов адаптивного иммунного ответа, который выполняет роль второй линии обороны. Синтез специфических антител в ранний период заболевания имеет свои неоднозначные особенности, однако это не исключает их важности в борьбе с боррелиозной инфекцией. На сегодняшний день менее изученными остаются вопросы взаимодействия с дендритными клетками и цитотоксическими Т-лимфоцитами. Исследование всех аспектов, в том числе малоизученных, крайне важно как для практического здравоохранения, так и для фундаментальной медицины.

Об авторах

Кирилл Владимирович Самойлов

Сибирский государственный медицинский университет

Email: samoilov.krl@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-8477-8551
SPIN-код: 4710-0894
Scopus Author ID: 58103184700
ResearcherId: HGC-9557-2022

лаборант-исследователь кафедры инфекционных болезней и эпидемиологии

Россия, 634050, Томск, Московский тракт, д. 2

Даниил Петрович Коваль

Сибирский государственный медицинский университет

Email: daniil.vova555@gmail.com
ORCID iD: 0000-0001-9056-9986

студент 6 курса 

Россия, 634050, Томск, Московский тракт, д. 2

Екатерина Николаевна Ильинских

Сибирский государственный медицинский университет

Email: infconf2009@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-7646-6905
SPIN-код: 5245-5958
Scopus Author ID: 6602611268

доктор медицинских наук, доцент

Россия, 634050, Томск, Московский тракт, д. 2

Евгения Николаевна Филатова

Сибирский государственный медицинский университет

Автор, ответственный за переписку.
Email: synamber@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-9951-8632
SPIN-код: 8094-3417

аспирант кафедры инфекционных болезней и эпидемиологии

Россия, 634050, Томск, Московский тракт, д. 2

Список литературы

  1. Cerar T., Strle F., Stupica D., et al. Differences in Genotype, Clinical Features, and Inflammatory Potential of Borrelia burgdorferi sensu stricto Strains from Europe and the United States // Emerg Infect Dis. 2016. Vol. 22, N 5. P. 818–827. doi: 10.3201/eid2205.151806
  2. Marques A.R., Strle F., Wormser G.P. Comparison of Lyme Disease in the United States and Europe // Emerg Infect Dis. 2021. Vol. 27, N 8. P. 2017–2024. doi: 10.3201/eid2708.204763
  3. Рудакова С.А., Теслова О.Е., Канешова Н.Е., и др. Геновидовое разнообразие боррелий в иксодовых клещах на территории юга Западной Сибири // Проблемы особо опасных инфекций. 2019. № 4. С. 92–96. doi: 10.21055/0370-1069-2019-4-92-96
  4. Gray J.S., Kahl O., Lane R.S., Levin M.L., Tsao J.I. Diapause in ticks of the medically important Ixodes ricinus species complex // Ticks Tick Borne Dis. 2016. Vol. 7, N 5. P. 992–1003. doi: 10.1016/j.ttbdis.2016.05.006
  5. Титков А.В., Платонов А.Е., Стуколова О.А., и др. Эпидемиологические особенности иксодовых клещевых боррелиозов в Красноярском крае в контексте изучения распространённости инфекции, вызываемой Borrelia miyamotoi // Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2018. № 3. С. 10–18. doi: 10.36233/0372-9311-2018-3-10-18
  6. Мурзабаева Р.Т., Шарифуллина Л.Д., Абрашина Н.А., Лукманова А.Х. Клинико-иммунологическая характеристика эритемной и безэритемной форм иксодового клещевого боррелиоза // Медицинский вестник Башкортостана. 2021. Т. 16, № 3. С. 21–26.
  7. Stanek G., Wormser G.P., Gray J., Strle F. Lyme borreliosis // The Lancet. 2012. Vol. 379, N 9814. P. 461–473. doi: 10.1016/S0140-6736(11)60103-7
  8. Trevisan G., Bonin S., Ruscio M. A Practical Approach to the Diagnosis of Lyme Borreliosis: From Clinical Heterogeneity to Laboratory Methods // Front Med. 2020. Vol. 7. P. 265. doi: 10.3389/fmed.2020.00265
  9. Maksimyan S., Syed M.S., Soti V. Post-Treatment Lyme Disease Syndrome: Need for Diagnosis and Treatment // Cureus. 2021. Vol. 13, N 10. P. e18703. doi: 10.7759/cureus.18703
  10. Sertour N., Cotté V., Garnier M., et al. Infection Kinetics and Tropism of Borrelia burgdorferi sensu lato in Mouse After Natural (via Ticks) or Artificial (Needle) Infection Depends on the Bacterial Strain // Front Microbiol. 2018. Vol. 9. P. 1722. doi: 10.3389/fmicb.2018.01722
  11. Strobl J., Mündler V., Müller S., et al. Tick feeding modulates the human skin immune landscape to facilitate tick-borne pathogen transmission // J Clin Invest. 2022. Vol. 132, N 21. P. e161188. doi: 10.1172/JCI161188
  12. Tuominen-Gustafsson H., Penttinen M., Hytönen J., Viljanen M.K. Use of CFSE staining of borreliae in studies on the interaction between borreliae and human neutrophils // BMC Microbiol. 2006. Vol. 6. P. 92. doi: 10.1186/1471-2180-6-92
  13. Bernard Q., Smith A.A., Yang X., et al. Plasticity in early immune evasion strategies of a bacterial pathogen // Proc Natl Acad Sci U S A. 2018. Vol. 115, N 16. P. E3788–E3797 doi: 10.1073/pnas.1718595115
  14. Muldur S., Ellett F., Marand A.L., et al. Microfluidic Assays for Probing Neutrophil-Borrelia Interactions in Blood During Lyme Disease // Cells Tissues Organs. 2022. Vol. 211, N 3. P. 313–323. doi: 10.1159/000513118
  15. Rahman S., Shering M., Ogden N.H., Lindsay R., Badawi A. Toll-like receptor cascade and gene polymorphism in host-pathogen interaction in Lyme disease // J Inflamm Res. 2016. N 9. P. 91–102. doi: 10.2147/JIR.S104790
  16. Hartiala P., Hytönen J., Suhonen J., et al. Borrelia burgdorferi inhibits human neutrophil functions // Microbes Infect. 2008. Vol. 10, N 1. P. 60–68. doi: 10.1016/j.micinf.2007.10.004
  17. Vorobjeva N.V., Chernyak B.V. NETosis: Molecular Mechanisms, Role in Physiology and Pathology // Biochemistry (Mosc). 2020. Vol. 85, N 10. P. 1178–1190. doi: 10.1134/S0006297920100065
  18. Appelgren D., Enocsson H., Skogman B.H., et al. Neutrophil Extracellular Traps (NETs) in the Cerebrospinal Fluid Samples from Children and Adults with Central Nervous System Infections // Cells. 2019. Vol. 9, N 1. P. 43. doi: 10.3390/cells9010043
  19. O’Brien X.M., Biron B.M., Reichner J.S. Consequences of extracellular trap formation in sepsis // Curr Opin Hematol. 2017. Vol. 24, N 1. P. 66–71. doi: 10.1097/MOH.0000000000000303
  20. Hidano A., Konnai S., Yamada S., et al. Suppressive effects of neutrophil by Salp16-like salivary gland proteins from Ixodes persulcatus Schulze tick // Insect Mol Biol. 2014. Vol. 23, N 4. P. 466–474. doi: 10.1111/imb.12101
  21. Beaufays J., Adam B., Menten-Dedoyart C., et al. Ir-LBP, an ixodes ricinus tick salivary LTB4-binding lipocalin, interferes with host neutrophil function // PLoS One. 2008. Vol. 3, N 12. P. e3987. doi: 10.1371/journal.pone.0003987
  22. Menten-Dedoyart C., Faccinetto C., Golovchenko M., et al. Neutrophil extracellular traps entrap and kill Borrelia burgdorferi sensu stricto spirochetes and are not affected by Ixodes ricinus tick saliva // J Immunol. 2012. Vol. 189, N 11. P. 5393–5401. doi: 10.4049/jimmunol.1103771
  23. Carreras-González A., Barriales D., Palacios A., et al. Regulation of macrophage activity by surface receptors contained within Borrelia burgdorferi-enriched phagosomal fractions // PLoS Pathog. 2019. Vol. 15, N 11. P. e1008163. doi: 10.1371/journal.ppat.1008163
  24. Sugiyama K., Muroi M., Kinoshita M., et al. NF-κB activation via MyD88-dependent Toll-like receptor signaling is inhibited by trichothecene mycotoxin deoxynivalenol // J Toxicol Sci. 2016. Vol. 41, N 2. P. 273–279. doi: 10.2131/jts.41.273
  25. Hawley K.L., Olson C.M. Jr, Iglesias-Pedraz J.M., et al. CD14 cooperates with complement receptor 3 to mediate MyD88-independent phagocytosis of Borrelia burgdorferi // Proc Natl Acad Sci U S A. 2012. Vol. 109, N 4. P. 1228–1232. doi: 10.1073/pnas.1112078109
  26. Benjamin S.J., Hawley K.L., Vera-Licona P., et al. Macrophage mediated recognition and clearance of Borrelia burgdorferi elicits MyD88-dependent and -independent phagosomal signals that contribute to phagocytosis and inflammation // BMC Immunol. 2021. Vol. 22, N 1. P. 32. doi: 10.1186/s12865-021-00418-8
  27. Naj X., Linder S. ER-Coordinated Activities of Rab22a and Rab5a Drive Phagosomal Compaction and Intracellular Processing of Borrelia burgdorferi by Macrophages // Cell Rep. 2015. Vol. 12, N 11. P. 1816–1830. doi: 10.1016/j.celrep.2015.08.027
  28. Chung Y., Zhang N., Wooten R.M. Borrelia burgdorferi elicited-IL-10 suppresses the production of inflammatory mediators, phagocytosis, and expression of co-stimulatory receptors by murine macrophages and/or dendritic cells // PLoS One. 2013. Vol. 8, N 12. Corrected and republished from: PLoS One. 2014. Vol. 9, N 1. P. e84980. doi: 10.1371/annotation/680090aa-3e1b-4135-94d6-8082c09180d4
  29. Sal M.S., Li C., Motalab M.A., et al. Borrelia burgdorferi uniquely regulates its motility genes and has an intricate flagellar hook-basal body structure // J Bacteriol. 2008. Vol. 190, N 6. P. 1912–1921. doi: 10.1128/JB.01421-07
  30. Van den Bos E., Walbaum S., Horsthemke M., Bachg A.C., Hanley P.J. Time-lapse Imaging of Mouse Macrophage Chemotaxis // J Vis Exp. 2020. N 158. P. 10.3791/60750. doi: 10.3791/60750
  31. Guo Z., Zhao N., Chung T.D., et al. Visualization of the Dynamics of Invasion and Intravasation of the Bacterium That Causes Lyme Disease in a Tissue Engineered Dermal Microvessel Model // Adv Sci (Weinh). 2022. Vol. 9, N 35. P. e2204395. doi: 10.1002/advs.202204395
  32. Klose M., Scheungrab M., Luckner M., Wanner G., Linder S. FIB-SEM-based analysis of Borrelia intracellular processing by human macrophages // J Cell Sci. 2021. Vol. 134, N 5. P. jcs252320. doi: 10.1242/jcs.252320
  33. Poole N.M., Mamidanna G., Smith R.A., Coons L.B., Cole J.A. Prostaglandin E(2) in tick saliva regulates macrophage cell migration and cytokine profile // Parasit Vectors. 2013. Vol. 6, N 1. P. 261. doi: 10.1186/1756-3305-6-261
  34. Hourcade D.E., Akk A.M., Mitchell L.M., et al. Anti-complement activity of the Ixodes scapularis salivary protein Salp20 // Mol Immunol. 2016. N 69. P. 62–69. doi: 10.1016/j.molimm.2015.11.008
  35. Mason L.M., Veerman C.C., Geijtenbeek T.B., Hovius J.W. Ménage à trois: Borrelia, dendritic cells, and tick saliva interactions // Trends Parasitol. 2014. Vol. 30, N 2. P. 95–103. doi: 10.1016/j.pt.2013.12.003
  36. Грищенко Е.А. Дендритные клетки кожи // Аллергология и иммунология в педиатрии. 2016. Т. 44, № 1. С. 20–33. doi: 10.24411/2500-1175-2016-00004
  37. Gutierrez-Hoffmann M.G., O’Meally R.N., Cole R.N., et al. Borrelia burgdorferi-Induced Changes in the Class II Self-Immunopeptidome Displayed on HLA-DR Molecules Expressed by Dendritic Cells // Front Med (Lausanne). 2020. N 7. P. 568. doi: 10.3389/fmed.2020.00568
  38. Casasola-LaMacchia A., Ritorto M.S., Seward R.J., et al. Human leukocyte antigen class II quantification by targeted mass spectrometry in dendritic-like cell lines and monocyte-derived dendritic cells // Sci Rep. 2021. Vol. 11, N 1. P. 1028. doi: 10.1038/s41598-020-77024-y
  39. Mason L.M.K., Hovius J.W.R. Investigating Human Dendritic Cell Immune Responses to Borrelia burgdorferi // Methods Mol Biol. 2018. N 1690. P. 291–299. doi: 10.1007/978-1-4939-7383-5_21
  40. Ghaedi M., Takei F. Innate lymphoid cell development // J Allergy Clin Immunol. 2021. Vol. 147, N 5. P. 1549–1560. doi: 10.1016/j.jaci.2021.03.009
  41. Olson C.M. Jr., Bates T.C., Izadi H., et al. Local production of IFN-gamma by invariant NKT cells modulates acute Lyme carditis // J Immunol. 2009. Vol. 182, N 6. P. 3728–3734. doi: 10.4049/jimmunol.0804111
  42. Oosting M., Brouwer M., Vrijmoeth H.D., et al. Borrelia burgdorferi is strong inducer of IFN-γ production by human primary NK cells // Cytokine. 2022. N 155. P. 155895 doi: 10.1016/j.cyto.2022.155895
  43. Van de Schoor F.R., Vrijmoeth H.D., Brouwer M.A.E., et al. Borrelia burgdorferi Is a Poor Inducer of Gamma Interferon: Amplification Induced by Interleukin-12 // Infect Immun. 2022. Vol. 90, N 3. P. e0055821. doi: 10.1128/iai.00558-21
  44. Zhi H., Xie J., Skare J.T. The Classical Complement Pathway Is Required to Control Borrelia burgdorferi Levels During Experimental Infection // Front Immunol. 2018. Vol. 9. P. 959. doi: 10.3389/fimmu.2018.00959
  45. Garcia B.L., Zhi H., Wager B., Höök M., Skare J.T. Borrelia burgdorferi BBK32 Inhibits the Classical Pathway by Blocking Activation of the C1 Complement Complex // PLoS Pathog. 2016. Vol. 12, N 1. P. e1005404. doi: 10.1371/journal.ppat.1005404
  46. Шахиджанов С.С., Филиппова А.Е., Бутылин А.А., Атауллаханов Ф.И. Cовременное представление о системе комплемента // Вопросы гематологии/онкологии и иммунопатологии в педиатрии. 2019. Т. 18, № 3. С. 130–144. doi: 10.24287/1726-1708-2019-18-3-130-144
  47. Wagemakers A., Coumou J., Schuijt T.J., et al. An Ixodes ricinus Tick Salivary Lectin Pathway Inhibitor Protects Borrelia burgdorferi sensu lato from Human Complement // Vector Borne Zoonotic Dis. 2016. Vol. 16, N 4. P. 223–228. doi: 10.1089/vbz.2015.1901
  48. Caine J.A., Lin Y.P., Kessler J.R., et al. Borrelia burgdorferi outer surface protein C (OspC) binds complement component C4b and confers bloodstream survival // Cell Microbiol. 2017. Vol. 19, N 12. P. e12786. Corrected and republished from: Cell Microbiol. 2021. Vol. 23, N 1. doi: 10.1111/cmi.12786
  49. Sajanti E.M., Gröndahl-Yli-Hannuksela K., Kauko T., He Q., Hytönen J. Lyme Borreliosis and Deficient Mannose-Binding Lectin Pathway of Complement // J Immunol. 2015. Vol. 194, N 1. P. 358–363. doi: 10.4049/jimmunol.1402128
  50. Coumou J., Wagemakers A., Narasimhan S., et al. The role of Mannose Binding Lectin in the immune response against Borrelia burgdorferi sensu lato // Sci Rep. 2019. Vol. 9, N 1. P. 1431. doi: 10.1038/s41598-018-37922-8
  51. Kraiczy P., Stevenson B. Complement regulator-acquiring surface proteins of Borrelia burgdorferi: Structure, function and regulation of gene expression // Ticks Tick Borne Dis. 2013. Vol. 4, N 1-2. P. 26–34. doi: 10.1016/j.ttbdis.2012.10.039
  52. Hallström T., Siegel C., Mörgelin M., et al. CspA from Borrelia burgdorferi inhibits the terminal complement pathway // mBio. 2013. Vol. 4, N 4. P. e00481-13. doi: 10.1128/mBio.00481-13
  53. Сайфуллин Р.Ф., Зверева Н.Н., Сайфуллин М.А., и др. Определение антител к B. burgdorferi методом иммуноферментного анализа у пациентов с иксодовым клещевым боррелиозом // Детские инфекции. 2022, Т. 21, № 4. С. 32–36. doi: 10.22627/2072-8107-2022-21-4-32-36
  54. Markowicz M., Reiter M., Gamper J., Stanek G., Stockinger H. Persistent Anti-Borrelia IgM Antibodies without Lyme Borreliosis in the Clinical and Immunological Context // Microbiol Spectr. 2021. Vol. 9, N 3. P. e0102021. doi: 10.1128/Spectrum.01020-21
  55. D’Arco C., Dattwyler R.J., Arnaboldi P.M. Borrelia burgdorferi-specific IgA in Lyme Disease // EBioMedicine. 2017. N 19. P. 91–97. doi: 10.1016/j.ebiom.2017.04.025
  56. Norris S.J. vls Antigenic Variation Systems of Lyme Disease Borrelia: Eluding Host Immunity through both Random, Segmental Gene Conversion and Framework Heterogeneity // Microbiol Spectr. 2014. Vol. 2, N 6. doi: 10.1128/microbiolspec.MDNA3-0038-2014
  57. Jiang R., Meng H., Raddassi K., et al. Single-cell immunophenotyping of the skin lesion erythema migrans identifies IgM memory B cells // JCI Insight. 2021. Vol. 6, N 12. P. e148035. doi: 10.1172/jci.insight.148035
  58. Lasky C.E., Pratt C.L., Hilliard K.A., Jones J.L., Brown C.R. T Cells Exacerbate Lyme Borreliosis in TLR2-Deficient Mice // Front Immunol. 2016. N 7. P. 468. doi: 10.3389/fimmu.2016.00468
  59. Divan A., Budd R.C., Tobin R.P., Newell-Rogers M.K. γδ T Cells and dendritic cells in refractory Lyme arthritis // J Leukoc Biol. 2015. Vol. 97, N 4. P. 653–663. doi: 10.1189/jlb.2RU0714-343RR

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать

© Эко-вектор, 2023


 


Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».