Анализ паразитофауны и эндосимбионтов Lissotriton vulgaris L. , 1758 (Caudata, salamandridae) в природных и урбанистических градиентах среды

Полный текст

Обыкновенный тритон (Lissotriton vulgaris L., 1758) – широко распространенный и экологически пластичный вид хвостатых земноводных (Вершинин, 2007), населяющий лесную зону европейской части и уступающий по численности только бурым лягушкам. Данный вид встречается в антропогенных ландшафтах (главным образом в лесопарковой и пригородной зонах) (Вершинин, 2007; Кузьмин, 2012). Угроза исчезновения локальных популяций L. vulgaris относительно меньше в сравнении с Triturus cristatus (Laurenti, 1768) (Kinne, 2006). Однако в ландшафтах мегаполисов L. vulgaris может иметь статус редкого и даже исчезающего вида (Файзулин, Кузовенко, 2015; Кидов и др., 2021).

Численность и распространение многих видов земноводных в последние десятилетия глобально сокращается по различным причинам: химическое загрязнение, разрушение и трансформация местообитаний, различные инфекции, появление инвазивных видов рыб и амфибий (Berger et al., 1998; Houlahan et al., 2000; Решетников, 2001; Blaustein, Kisecker, 2002; Kinne, 2006; Wake, Vredenburg, 2008).

Одним из существенных биотических факторов, регулирующих численность хозяев, а значит, влияющих на выживаемость животных, являются паразитарные инвазии. Амфибии могут быть биологическими накопителями паразитов и распространителями гельминтозов в природных экосистемах и служить дефинитивными, промежуточными, факультативными и резервуарными хозяевами для гельминтов. Некоторые виды трематод могут ускорять половое созревание у тритонов, вызывать сокращение продолжительности жизни (Sinsch et al., 2018a), различные аномалии (Sessions, Ruth, 1990), делая их наиболее уязвимыми для хищников (Caffara et al., 2014), и тем самым снижать выживаемость амфибий и приводить к сокращению популяции.

В пределах России паразитофауна L. vulgaris описана для Вологодской области (Шабунов, Радченко, 2012) и Республики Мордовия (Ручин, Чихляев, 2016). Наиболее полно гельминтофауна L. vulgaris изучена на территории Самарской области (Чихляев, 2007; Чихляев и др., 2018).

Для Уральского региона сведения по паразитам L. vulgaris отсутствуют. В связи с этим цель работы – сравнительный анализ паразитофауны L. vulgaris в европейской части ареала, природных и урбанистических ландшафтах Среднего Урала.

Материалы и методы

Исследование проводилось в мае 2020, 2021 годах на природных и урбанизированных территориях Среднего Урала (рис. 1). Изучение паразитофауны в градиенте урбанизации проводили на примере г. Екатеринбурга, расположенного на восточном склоне Среднего Урала.

 

Рис. 1. Карта-схема сбора материала: 1 – селитебная часть города Екатеринбурга; 2 – лесопарковая часть города Екатеринбурга; 3 – с. Мраморское; 4 – д. Большое Кошаево

 

В пределах городской агломерации выделяли селитебную часть и лесопарковую зоны (Vershinin et al., 2015). В качестве контроля использовали загородные популяции L. vulgaris (рис. 1).

Изучена 191 особь обыкновенного тритона, из них 119 экз. в пределах городской агломерации (селитебная зона – 34 экз., лесопарковая зона – 85), природных – 72 экз.

Идентификацию паразитов проводили по стандартной методике (Ивашкин и др., 1971; Рыжиков и др., 1980). Зараженность амфибий оценена по следующим показателям: P (экстенсивность инвазии) – доля зараженных особей хозяина в исследованной выборке, (%); A (индекс обилия) – средняя численность паразитов определенного вида или группы паразитов у всех особей хозяина, экз/особь хозяина (Бреев, 1976). Оценка структуры доминирования проводилась с использованием подхода А. А. Кириллова (Кириллов, 2011). Статистическую обработку данных проводили с использованием программы Quantitative Parasitology (Rozsa et al., 2000) и Statistica 7.0.

Результаты исследования

В кишечнике исследованных обыкновенных тритонов было обнаружено 4 вида нематод (1 таксон не идентифицирован до вида) и 1 вид эндосимбиотических простейших. Видовой состав и показатели зараженности представлены в табл. 1, 2.

 

Таблица 1. Видовой состав и показатели заселенности паразитами и эндосимбионтами L. vulgaris в экосистемах Среднего Урала

Паразит/Эндосимбионт	P ± SE / A ± SE
	Средний Урал (n = 191)
	Природные территории (n = 72)		Урбоценоз (n = 119)
	Западный склон (n = 37)	Восточный склон (n = 35)
Тип Nematoda Cobb, 1932
Класс Chromadorea Inglis, 1983	24.30 ± 7.05 0.54 ± 0.21	40.0 ± 8.28 1.71 ± 0.60	29.40 ± 4.18 1.04 ± 0.23
Отряд Rhabditida Chitwood, 1933 Oswaldocruzia filiformis (Goeze, 1782)	8.10 ± 4.46 0.22 ± 0.16	2.90 ± 2.84 0.03 ± 0.02	1.70 ± 1.19 0.03 ± 0.02
Megalobatrachonema terdentatum (Linstow, 1890)	5.40 ± 3.72 0.14 ± 0.11	34.3а ± 8.03 1.66 ± 0.60	28.60 ± 4.14 1.02 ± 0.21
Neoxysomatium brevicaudatum, larvae Zeder, 1800	‒	2.90 ± 2.84 0.03 ± 0.02	‒
Nematoda sp.	24.30 ± 7.05 0.19 ± 0.09	‒	‒
Тип Chromista Cavalier-Smith, 1987
Класс Opalinea Wenyon, 1926 Cepedea dimidiata (Metcalf, 1923)	‒	17.10 ± 6.36 9.06 ± 4.37	31.1± 4.24 17.33 ± 2.93
Всего видов	3/0	3/1	2/1

Примечание. Над чертой – P, экстенсивность инвазии, %; под чертой – A, индекс обилия, экз/особь хозяина; SE – математическая ошибка; в графе «Всего видов» через дробь указано число видов паразитов и эндосимбионтов; ^а –значимо выше в сравнении с западным склоном (p < 0.05); “‒” – нет данных.

 

На природных территориях у L. vulgaris нематоды представлены 3 видами отряда Rhabditida, также отмечены неопределенные до вида экземпляры (Nematoda sp.). В урбоценозах у L. vulgaris выявлено 2 вида нематод (табл. 1). Наряду с наличием общих видов (Oswaldocruzia filiformis и Megalobatrachonema terdentatum) на изученных территориях Среднего Урала для L. vulgaris только на восточном склоне отмечена личинка нематоды Neoxysomatium brevicaudatum, а на западном склоне обнаружены экземпляры Nematoda sp. Эндосимбиотические простейшие Cepedea dimidiata выявлены у L. vulgaris восточного склона Среднего Урала и в урбоценозах.

В среднеуральских популяциях L. vulgaris восточного склона, по доле в компонентном сообществе, доминирующим видом является M. terdentatum (97%) в сравнении с западным склоном (25%) (рис. 2).

 

Рис. 2. Соотношение видов паразитов у L. vulgaris на западном и восточном склонах Среднего Урала (З – западный склон; В – восточный склон)

 

В природных популяциях L. vulgaris западного склона отмечена бидоминантная структура ‒ O. filiformis (40%) и Nematoda sp. (35%) (рис. 2). Экстенсивность инвазии для M. terdentatum также значимо выше у амфибий на восточном склоне в сравнении с западным склоном (табл. 1).

Для амфибий городской агломерации (селитебная и лесопарковая зоны) и природных территорий отмечено два общих вида паразитов – O. filiformis и M. terdentatum (табл. 2).

 

Таблица 2. Заселенность паразитами и эндосимбионтами L. vulgaris в градиенте урбанизации

Паразит/Эндосимбионт	P ± SE / A ± SE
	Селитебная территория (n = 34)	Лесопарковая зона (n = 85)	Природные территории (n = 72)
Тип Nematoda Cobb, 1932
Класс Chromadorea Inglis, 1983	26.50 ± 7.57 1.15 ± 0.42	31.80 ± 5.05 1.40 ± 0.26	42.90 ± 5.83 1.89 ± 0.59
Oswaldocruzia filiformis (Goeze, 1782)	5.30 ± 3.84 0.05 ± 0.03	2.50 ± 1.69 0.05 ± 0.03	2.90 ± 1.98 0.03 ± 0.02
Megalobatrachonema terdentatum (Linstow, 1890)	23.50 ± 7.27 1.12 ± 0.42	31.80 ± 5.05 0.98 ± 0.25	34.30 ± 5.59 1.66 ± 0.60
Neoxysomatium brevicaudatum, larvae Zeder, 1800	‒	‒	2.90 ± 1.98 0.03 ± 0.02
Тип Chromista Cavalier-Smith, 1987
Класс Opalinea Wenyon, 1926 Cepedea dimidiata (Stein, 1860) (Metcalf, 1923)	47.10ab ± 8.56 18.82 ± 4.99	24.70 ± 4.68 16.73 ± 3.59	17.10 ± 4.43 9.06 ± 4.37

Примечание. Над чертой – P, экстенсивность инвазии, %; под чертой – A, индекс обилия, экз/особь хозяина; SE – математическая ошибка; ^a – значимо выше в сравнении с лесопарковой зоной (p < 0.05); ^b – значимо выше в сравнении с природной территорией (p < 0.05); “‒” – нет данных.

 

На территории урбоценоза и на природных территориях восточного склона доминирует M. terdentatum, ее доля в градиенте урбанизации держится на высоком уровне (от 96.67% у амфибий загородных территорий до 97.44% у животных селитебной зоны). Доля O. filiformis низка и в градиенте урбанизации увеличивается (от 1.67% на загородной территории до 2.56% на селитебной) (рис. 3).

 

Рис. 3. Соотношение видов паразитов для L. vulgaris урбанизированных и природных территорий восточного склона Среднего Урала: III – селитебная территория города Екатеринбурга; IV – лесопарковая зона города Екатеринбурга; K – природные территории

 

Личинка нематоды N. brevicaudatum отмечена у животных в природных популяциях, доля составляет 1.67% (табл. 2, рис. 3).

Эндосимбиотические простейшие отмечены как на селитебной территории, так и в природных ландшафтах. Экстенсивность инвазии для C. dimidiata значимо выше у L. vulgaris в селитебной зоне в сравнении с лесопарковой зоной и природной территорией (табл. 2).

Анализ литературных данных относительно фауны паразитов обыкновенного тритона на территории Евразии показал, что наиболее разнообразной по видовому составу гельминтов является Республика Беларусь (8 видов, в их числе 5 видов трематод и 3 вида нематод) и Самарская область (8 видов, в их числе 6 видов трематод и 2 вида нематод). Меньше всего видов гельминтов отмечено в популяциях с территории Италии (Сесто-Фьорентино, регион Тоскана), Северной Греции и Республики Мордовия (1 вид). Причем в первых двух европейских регионах выявлены трематоды, у тритонов на территории Республики Мордовия отмечена нематода (табл. 3).

 

Таблица 3. Видовой состав паразитов L. vulgaris по литературным данным

Паразит	Регион
	Англия	Германия	Италия	Северная Греция	Республика Беларусь	Вологодская область	Республика Мордовия	Самарская область
Тип Plathelminthes Gegenbaur, 1859
Diplodiscus subclavatus (Pallas, 1760)					+			+
Paralepoderma cloacicola (Luhe, 1909), met.								+
Pharyngostomum　cordatum (Diesing，　1850), met.								+
Strigea sp., met. Abildgaard, 1790								+
Strigea sphaerula (Rudolphi, 1803) Szidat, 1928					+
Clinostomum. spp Leidy, 1856			+
Opisthioglyphe ranae (Frohlich, 1791)					+
Pleurogenoides medians (Olsson, 1876)					+			+
Alaria alata (Schrank, 1788) Krause, 1914					+			+
Parastrigea robusta Szidat, 1928		+
Тип Nematoda Cobb, 1932
Oswaldocruzia filiformis Goeze, 1782		+		+	+	+	+	+
Megalobatrachonema terdentatum (Linstow, 1890)	+	+				+		+
Cosmocerca ornata (Dujardin, 1845) Diesing, 1861					+
Agamospirura Henry, Sisoff 1913 sp., larvae					+
Cosmocerca longicauda (Linstow, 1885)		+
Тип Acanthocephala Kölr., 1771
Acanthocephalus anthuris (Dujardin, 1845)	+
Автор	Avery, 1971	Sinsch et al., 2018a, Sinsch et al., 2018b	Caffara, 2014	Sattmann, 1990	Шималов, 2009	Шабунов, Радченко, 2012	Ручин, Чихляев, 2016	Файзулин и др, 2011, Чихляев и др., 2018, Кириллов и др., 2018

 

Для большинства рассмотренных регионов Европы и РФ наиболее часто встречаются две нематоды: O. filiformis, отмечена у L. vulgaris в Европе в юго-западной части Германии (Рейнланд-Пфальц), Северной Греции, в Республике Беларусь и в регионах РФ (Вологодская и Самарская области, Республика Мордовия), нематода M. terdentatum выявлена у L. vulgaris на территории Германии, в юго-западной части Англии (графство Сомерсет) и в Вологодской и Самарской областях.

Ряд видов известен только для определенных территорий: личиночные формы трематод Paralepoderma cloacicola (Luhe, 1909), met., Pharyngostomum cordatum (Diesing，1850), met., Strigea sp., met., отмечены у L. vulgaris с территории Самарской области; трематоды Strigea sphaerula (Rudolphi, 1803) Szidat, 1928 и Opisthioglyphe ranae (Frohlich, 1791), нематоды Cosmocerca ornata (Dujardin, 1845) Diesing, 1861 и Agamospirura Henry, Sisoff 1913 sp., larvae, обнаружены для обыкновенных тритонов с территории Республики Беларусь. Трематода Clinostomum spp Leidy, 1856 выявлена у L. vulgaris, обитающих в Италии (регион Тоскана); трематода Parastrigea robusta Szidat, 1928 и нематода Cosmocerca longicauda (Linstow, 1885) – у обыкновенного тритона с территории Германии. Скребень Acanthocephalus anthuris (Dujardin, 1845) обнаружен у L. vulgaris, населяющих юго-западную часть Англии (табл. 3).

Обсуждение результатов

Паразитофауна обыкновенных тритонов исследуемых территорий характеризуется как широко распространенными видами, так и специализированными гельминтами хвостатых земноводных.

Нематода M. terdentatum – европейский вид, узкоспецифичный паразит, характерный для обыкновенного тритона западных районов Украины, Беларуси и Чехословакии, отмечен у L. vulgaris на территории Вологодской области (Шабунов, Радченко, 2012) и Поволжья (г. Самара) (Кириллов и др., 2018). Заражение M. terdentatum происходит перорально в воде или же через резервуарных хозяев (Petter, Chabaud, 1971). Существует мнение, что присутствие некоторых видов нематод может быть связано с обособленностью экологической ниши хвостатых, что оказало влияние на независимое формирование гельминтофауны этой группы хозяев в ходе эволюции (Рыжиков и др., 1980).

По данным А. А. Кириллова с соавторами (Кириллов и др., 2018), нематода M. terdentatum у обыкновенного тритона, обитающего на территории г. Самары, отмечена впервые. Зараженность животных данным видом также была низка и составила 25% и 0.5 экз. гельминтов на особь. Аналогичные данные показаны для L. vulgaris с территории Вологодской области (зараженность составляет 2 экз. у 1 особи) (Шабунов, Радченко, 2012).

Доминирование M. terdentatum у обыкновенных тритонов на Восточном склоне Среднего Урала в природных экосистемах и урбоценозах, вероятно, связано со спецификой экологии самого хозяина (L. vulgaris), а также биологией данного гельминта. Заражение M. terdentatum происходит перорально в водную фазу жизни обыкновенного тритона в ходе активного питания при поедании резервуарных хозяев – гастропод и олигохет (Petter, Chabaud, 1971). Установлено (Petter, Chabaud, 1971), что третья инвазионная стадия M. terdentatum развивается в водной среде при температуре около 20°C. Показано (Берзин, Буракова, 2022), что заражение половозрелых животных Triturus cristatus (Laurenti, 1768) нематодой M. terdentatum начинается уже при температуре воды 16.9°C и выше. В отличие от гребенчатого тритона, L. vulgaris является менее стенотопным видом, и его размножение начинается раньше при более низких температурах (t = +8°C) (Вершинин, 2007). В урбоценозах, нерестовые водоемы прогреваются быстрее (Вершинин, 2007), что создает оптимальные условия для развития как тритонов, так и нематоды M. terdentatum. Таким образом, вероятнее всего, благоприятный температурный режим, а также наличие активного питания в водную фазу жизненного цикла, влияет на вероятность заражения L. vulgaris данным видом.

Другим видом гельминтов является нематода O. filiformis, широко распространенная в Палеарктике, паразитирующая на большом спектре амфибий и рептилий (Рыжиков и др., 1980; Ваккер, 2018). Обыкновенные тритоны заражаются O. filiformis перорально при случайном контакте с инвазионными личинками на суше (Hendrikx, 1983).

Зараженность L. vulgaris нематодой O. filiformis низкая, однако этот вид гельминта по доле в компонентном сообществе находится на втором месте. Показано (Kirillova et al., 2021), что наибольшая инвазированность отмечена для серой жабы (Bufo bufo Linnaeus, 1758) как вида, имеющего большие размеры и ведущего преимущественно наземный образ жизни. Вероятно, одной из причин низких показателей зараженности являются небольшие размеры обыкновенного тритона и сравнительно большая продолжительность водной фазы.

Заражение O. filiformis обыкновенных тритонов происходит в наземную фазу жизненного цикла при случайном заглатывании с объектами питания. Наиболее благоприятные условия существования обыкновенных тритонов на суше – это особые микроклиматические условия, обеспечиваемые высотой и плотностью травостоя (Вершинин, 2007). Показано (Ваккер, 2018), что для развития яиц нематоды O. filiformis нужны оптимальные условия: это биотопы с достаточной влажностью почвы, температурой воздуха около +14…+15°C, плотного растительного покрова на ней, отдельно стоящих деревьев, создающих тень, кустарников и тростника, необходимых для передвижения личинок данной нематоды. Таким образом, еще одной из причин заражения обыкновенных тритонов нематодой O. filiformis, кроме размеров животного, является высота травостоя, по которому мигрируют личинки нематоды.

 N brevicaudatum, larvae Zeder, 1800 – один из паразитов, встречающихся у представителей герпетофауны Европы (Borkovcová, Kopriva, 2005; Yildirimhan et al., 2005; Saglam, Arikan, 2006; Jones et al., 2012),отмечен у амфибийродов Bombina Oken, 1816, Bufo Laurenti, 1768, Hyla Laurenti, 1768, Rana Linné, 1758, Triturus Rafinesque, 1815 и иногда рептилий родов Anguis Linnaeus, 1758, Natrix Laurenti, 1768 (Shimalov, Shimalov, 2000; Jones et al., 2012). Нематода, имеющая прямой жизненный цикл (личинки первой стадии из яиц выходят вне хозяина и далее развиваются и линяют дважды до третьей стадии заражения). Конечный хозяин заражается перорально, личинки можно обнаружить в тканях (Vashetko, Siddikov, 1999; Saeed et al., 2007).

Заражение личинками N. brevicaudatum невелико, что, вероятно, связано, как и в случае с нематодой O. filiformis, с малыми размерами самого хозяина.

Одним из простейших, заселяющих пищеварительный тракт амфибий, является C. dimidiata (Wahab et al., 2008). Полагают, что этот вид состоит в эндосимбиотических отношениях со своими хозяевами, не оказывая никаких негативных эффектов, несмотря на обнаружение их в большом количестве (Poynton, Whitaker, 2001, цит по: Mohammad et al., 2013).

Показано (McConnachie, 1960), что заселение амфибий представителями класса Opalinea происходит в период размножения и зависит от секреции гормонов хозяина. После выхода из спячки амфибии начинают активно питаться, с ростом продолжительности светового дня повышается выработка гонадотропина. Еще одним фактором, влияющим на активность гипофиза, выделяющего гонадотропин, у половозрелых особей является увеличение температуры среды в весенний период (McConnachie, 1960).

Температура среды, а также самих хозяев оказывает влияние на морфологические и физиологические особенности простейших (Михальченко, 1958; Суханова, 1953, 1963, цит по: Суханова, 1968).

На примере Opalina ranarum (Purkinje et Valentin, 1835) показано, что у головастиков, сеголеток и половозрелых лягушек среднее время выживания цист простейших выше в водоеме с более высокой температурой воды (Суханова, 1968).

Высокие показатели инвазии эндосимбиотическими простейшими C. dimidiata, вероятно, связаны с синхронизацией жизненных циклов хозяина и простейших в период размножения, в том числе и с температурным режимом водоема – в мае вода начинает прогреваться, что влияет на размножение и выживаемость цист простейших.

Наблюдается тренд к увеличению показателей инвазии эндосимбионтами у обыкновенных тритонов в градиенте урбанизации (к зоне III), что может быть связано с тепловым загрязнением, характерным для урбоценозов. На городских территориях примерно на 1–2°C выше, чем за городом, соответственно, на селитебной территории майские среднемесячные температуры водоемов выше примерно на 3°C, чем в лесопарковой зоне и в природных территориях (Вершинин, 2014).

Специфика видового состава паразитарного комплекса обыкновенного тритона на восточном склоне Урала определяется лимитированностью распространения вида за пределами Европы (Skorinov et al., 2008), температурным режимом на севере и влагообеспеченностью на юге (Терентьев, Чернов, 1949; Кузьмин, 2012).

Заключение

При продвижении на восток ареала обыкновенного тритона происходит смена климатических зон, растительных сообществ, меняется термо- и влагообеспеченность территорий. Восточный склон Урала в этом смысле характеризуется усилением континентальности климата, что оказывает влияние на видовой состав и разнообразие паразитофауны обыкновенного тритона. Антропогенные модификации сообществ отличаются от природных большей термообеспеченностью, но недостаточной влажностью, что сказывается на выживаемости гельминтов с прямым жизненным циклом (O. filiformis, N. brevicaudatum, larvae) в сравнении с M. terdentatum, развитие которой происходит со сменой резервуарных хозяев.

Благодарности

Авторы выражают благодарность И. В. Братцевой за помощь в подготовке списка литературы.

Финансирование

Работа выполнена в рамках государственного задания Института экологии растений и животных УрО РАН (№ госрегистрации темы 122021000082-0).

Этическое одобрение

Разрешение на сбор этого вида в России нет. необходимый. Животные были собраны, обработаны и подвергнуты эвтаназии. в соответствии с национальными правилами Российской Федерации от 1977 г. и второй частью Отчета Рабочей группы DGXT ЕС (1997 г.).

Конфликт интересов

Авторы данной работы заявляют, что у них нет конфликта интересов.

Об авторах

А. В. Буракова

Институт экологии растений и животных УрО РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: annabios@list.ru
Россия, ул. 8 Марта, 202, Екатеринбург, 620144

Д. Л. Берзин

Институт экологии растений и животных УрО РАН

Email: annabios@list.ru
Россия, ул. 8 Марта, 202, Екатеринбург, 620144

В. Л. Вершинин

Институт экологии растений и животных УрО РАН; Уральский федеральный университет им. Б. Н. Ельцина

Email: annabios@list.ru
Россия, ул. 8 Марта, 202, Екатеринбург, 620144; ул. Мира, 19, Екатеринбург, 620002

Список литературы

Дополнительные файлы