Probiotic properties of Lactobacillus helveticus isolated from kefir grains and feces Homo sapiens

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

In the present study, a comparative analysis of the probiotic properties of L. helveticus isolates obtained from kefir grains, a complex consortium of bacteria and yeasts used in the production of kefir (strains KF4, KF5, and KF6), and mammalian feces (KF7, NK1, and H9) was performed. At the genetic level, all the studied strains had the potential to form biologically active peptides, assimilate various sugars, and exhibit antimicrobial activity, which was also confirmed in vitro .

About the authors

O. S. Savinova

Bach Institute of Biochemistry, Fundamentals of Biotechnology Federal Research Center, Russian Academy of Sciences

Email: fedorova_tv@mail.ru
Moscow, 119071 Russia

A. V. Shabaev

Bach Institute of Biochemistry, Fundamentals of Biotechnology Federal Research Center, Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: fedorova_tv@mail.ru
Moscow, 119071 Russia

T. V. Fedorova

Bach Institute of Biochemistry, Fundamentals of Biotechnology Federal Research Center, Russian Academy of Sciences

Email: fedorova_tv@mail.ru
Moscow, 119071 Russia

References

  1. Oberg T . S ., McMahon D . J ., Culumber M . D ., McAuliffe O ., Oberg C . J . // J . Dairy Sci . 2022. V. 105. № 4. P. 2750 – 2770. https://doi.org/10.3168/jds.2021-21138
  2. Chelladhurai K., Ayyash M., Turner M.S., Kamal-El- din A. // Trends Food Sci. Technol. 2023. V. 136. P. 159 – 168. https://doi.org/10.1016/j.tifs.2023.04.013
  3. Skrzypczak K., Gustaw W., Wasko A., Banach T. // J. Agric. Sci. Technol. A. 2020. V. 22. № 3. Р . 693–707.
  4. Sıçramaz H., Güven O.T., Can A., Ayar A., Gü l Y. // Curr. Res. Food Sci. 2022. V. 5. P. 1009 – 1016. https://doi.org/10.1016/j.crfs.2022.05.017
  5. Bahrudin M.F., Rani R.A., Tamil A.M., Mokhtar N.M., Raja Ali R.A. // Dig. Dis. Sci. 2020. V. 65. № 2. Р . 541 – 549. https://doi.org/10.1007/S10620-019-05695-3/FIGURES/5
  6. Kido Y., Maeno S., Tanno H., Kichise Y., Shiwa Y., Endo A. // Microb. Genom. 2021. V. 7. № 4. Article № 000560 . https://doi.org/10.1099/mgen.0.000560
  7. Schuster J.A., Vogel R.F., Ehrmann M.A. // FEMS Microbiol. Lett. 2020. V. 367. № 8. Р 58. https://doi.org/10.1093/FEMSLE/FNAA058
  8. Savinova O.S., Glazunova O.A., Moiseenko K.V., Begunova A.V., Rozhkova I.V., Fedorova T.V. // Int. J. Mol. Sci. 2021. V. 22. № 20. Article № 10999. https://doi.org/10.3390/ijms222010999
  9. Tatusova T., DiCuccio M., Badretdin A., Chetvernin V., Nawrocki E.P., Zaslavsky L. et al. // Nucleic Acids Res. 2016. V. 44. № 14. P. 6614–6624. https://doi.org/10.1093/nar/gkw569
  10. Siguier P. // Nucleic Acids Res. 2006. V. 34. Article № 90001. P. D32– D36. https://doi.org/10.1093/nar/gkj014
  11. Arndt D., Grant J.R., Marcu A., Sajed T., Pon A., Liang Y. et al. // Nucleic Acids Res. 2016. V. 44. № W1. P. W16–W21. https://doi.org/10.1093/nar/gkw387
  12. Carattoli A., Zankari E., García-Fernández A., Lar- sen V.M., Lund O., Villa L. et al. // Antimicrob. Agents Chemother. 2014. V. 58. № 7. P. 3895–3903. https://doi.org/10.1128/AAC.02412-14
  13. van Heel A.J., de Jong A., Song C., Viel J.H., Kok J., Kuipers O.P. // Nucleic Acids Res. 2018. V. 46. № W1. P. W278–W281. https://doi.org/10.1093/nar/gky383
  14. Adler-Nissen J. // J. Agric. Food Chem. 1979. V. 27. № 6. P. 1256–1262.
  15. Begunova A.V., Savinova O.S., Moiseenko K.V., Glazunova O.A., Rozhkova I.V., Fedorova T.V. // Appl. Biochem. Microbiol. 2021. V. 57. № 4. Р . 458–467. https://doi.org/ 10.1134/S0003683821040037
  16. De Angelis M., Calasso M., Cavallo N.M., Di Cagno R., Gobbetti M. // Proteomics. 2016. V. 16. № 6. P. 946–962. https://doi.org/10.1002/pmic.201500117
  17. Zhang Y., Liang X.F., He S., Feng H., Li L . // Aquaculture. 2022. V. 547 Article № 737405. ttps://doi.org/10.1016/j.aquaculture.2021.737405
  18. Jawan R., Abbasiliasi S., Mustafa S., Kapri M.R., Ha-lim M., Ariff A.B. // Probiotics Antimicrob. Proteins. 2021. V. 13. № 2. Р . 422 – 440. https://doi.org/10.1007/s12602-020-09690-3]
  19. Lv R., You L., Chen X. // Food Biosci. 2024. V. 62. Article № 105268. https://doi.org/10.1016/j.fbio.2024.105268
  20. Darmon E., Leach D.R.F. // Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2014. V. 78. № 1. P. 1–39. https://doi.org/10.1128/MMBR.00035-13
  21. Siguier P., Gourbeyre E., Varani A., Ton-Hoang B., Chandler M. // Microbiol. Spectr. 2015. V. 3. № 2. https://doi.org/10.1128/microbiolspec.MDNA3-0030-2014
  22. Kaleta P., O ’Callaghan J., Fitzgerald G.F., Beresford T.P., Ross R.P. // Appl. Environ. Microbiol. 2010 . V. 76. № 1. Р . 212–220 . https://doi.org/10.1128/AEM.01845-09
  23. Callanan M., Kaleta P., O’Callaghan J., O ’Sullivan O., Jordan K., McAuliffe O. et al. // J. Bacteriol. 2008. V. 190. № 2. Р . 727–735. https://doi.org/10.1128/JB.01295-07
  24. Schmid M., Muri J., Melidis D., Varadarajan A.R., Somerville V., Wicki A. et al. // Front. Microbiol. 2018. V. 9. Article № 63. https://doi.org/10.3389/fmicb.2018.00063
  25. Li B., D. Jin, Evivie S.E., Li N., Yan F., Zhao L., Liu F., Huo G. // Toxins. 2017. V. 9. № 10. Article № 301. ttps://doi.org/10.3390/toxins9100301
  26. Fontana A., Falasconi I., Molinari P., Treu L., Basile A., Vezzi A., Campanaro S., Morelli L. // Front. Microbiol. 2019. V. 10. Article № 1380. https://doi.org/10.3389/fmicb.2019.01380
  27. Vandecraen J., Chandler M., Aertsen A., Van Houdt R. // Crit. Rev. Microbiol. 2017. V. 43. № 6. P. 709–730. https://doi.org/10.1080/1040841X.2017.1303661
  28. Guidance on the Assessment of Bacterial Susceptibility to Antimicrobials of Human and Veterinary Importance. EFSA Panel on Additives and Products or Substances used in Animal Feed (FEEDAP). // EFSA Journal. 2012. V. 10. №. 6. Article № 2740. https://doi.org/10.2903/j.efsa.2012.2740
  29. Guo H., Pan L., Li L., Lu J., Kwok L., Menghe B., Zhang H., Zhang W. // J. Food Sci. 2017. V. 82. № 3. https://doi.org/10.1111/1750-3841.13645
  30. Ammor M.S., Belén Flórez A., Mayo B. // Food Microbiol. 2007. V. 24. № 6. P. 559–570. https://doi.org/10.1016/j.fm.2006.11.001
  31. Егоров А . М ., Уляшова М . М ., Рубцова М . Ю . // Acta Naturae. 2018. Т. 10. № 4 (39). C . 33 –48.
  32. Назаров П.А., Кузнецова А. M ., Каракозова М.В. // Вестник Моского Ун-та. Сер. 16. Биология. 2022. Т . 77. № 4. C. 215–223. https://doi.org/10.55959/MSU0137-0952-16-2022-77-4-215-223
  33. Kaatz G.W., McAleese F., Seo S.M. // Antimicrob. Agents Chemother. 2005. V. 49. P. 1857 – 1864.
  34. Hrovat K., Zupančič J.Č., Seme K., Avguštin J.A. // Trop. Med. Infect. Dis. 2023. V. 8. № 5. Article № 273. https://doi.org/10.3390/tropicalmed8050273
  35. Moiseenko K.V., Glazunova O.A., Savinova O.S., Fedorova T.V. // Appl. Biochem. Microbiol. 2024. V. 60. № 6. P. 1223 – 1229.
  36. Zhang T., Pan Y., Li B., Ou J., Zhang J., Chen Y. et al. // Food Control. 2013. V. 31. № 2. P. 499 –507. https://doi.org/10.1016/j.foodcont.2012.11.015
  37. Saltaji S., Rué O., Sopena V., Sablé S., Tambadou F., Didelot S., Chevrot R. // Foods. 2020. V. 9. № 5. Article № 622. https://doi.org/10.3390/foods9050622
  38. Soltani S., Hammami R., Cotter P.D., Rebuffat S., Ben Said L., Gaudreau H. et al. // FEMS Microbiol. Rev. 2021. V. 45. № 1. https://doi.org/10.1093/femsre/fuaa039
  39. Sun Z., Wang X., Zhang X., Wu H., Zou Y., Li P. et al. // J. Ind. Microbiol. Biotechnol. 2018. V. 45. № 3. Р . 213 – 227. https://doi.org/10.1007/s10295-018-2008-6
  40. Gontijo M.T.P., de Sousa Silva J., Vidigal P.M.P., Martin J.G.P. // Int. Food Res. 2020. V. 128. Article № 108783. 10.1016/j.foodres.2019.108783' target='_blank'>https://doi.org/doi: 10.1016/j.foodres.2019.108783
  41. Savijoki K., Ingmer H., Varmanen P. // Appl. Microbiol. Biotechnol. 2006. V. 71. P. 394–406.
  42. Griffiths M.W., Tellez A.M . // Front. Microbiol. 2013. V. 4. Article № 30. https://doi.org/10.3389/fmicb.2013.00030
  43. Kieliszek M., Pobiega K., Piwowarek K., Kot A.M. // Molecules. 2021. V. 26. №7. Article № 1858. https://doi.org/0.3390/molecules26071858
  44. Lim Y.H., Foo H.L., Loh T.C., Mohamad R., Abdullah N. // J. Anim. Sci. Biotechnol . 2019. V. 10. Article № 15. https://doi.org/10.1186/s40104-019-0323-z
  45. Sun F., Hu Y., Yin X., Kong B., Qin L. // Process Biochem. 2020. V. 89. P. 37 – 45. https://doi.org/10.1016/j.procbio.2019.10.029
  46. Genay M., Sadat L., Gagnaire V., Lortal S. // Appl. Environ. Microbiol. 2009. V. 75. P. 3238 – 3249.
  47. Broadbent J.R., Cai H., Larsen R.L., Hughes J.E., Welker D.L., De Carvalho V.G. et al. // J. Dairy Sci. 2011. V. 94. № 9. P. 4313 – 4328. https://doi.org/10.3168/jds.2010-4068
  48. Zhao W., Chen Y., Sun Z., Wang J., Zhou Z., Sun T., Wang L., Chen W., Zhang H. // J. Bacteriol. 2011. V. 193. P. 2666–2667.
  49. Miyamoto M., Ueno H.M., Watanabe M., Tatsuma Y., Seto Y., Miyamoto T., Nakajima H . // Int. J. Food Mic-robiol. 2015. V. 197. P. 65 – 71.
  50. Liu Q., Wang H., Zhu W., Peng S., Zou H., Zhan g P. et al. // Int. J. Biol. Macromol. 2024. V. 276. Part 2. Article № 133958. https://10.1016/j.ijbiomac.2024.133958.
  51. Siezen R.J. // Anton. Leeuw. INT. J. G. 1999. V. 76. № 1–4. Р . 139 – 155.
  52. Smeianov V.V., Wechter P., Broadbent J.R., Hughes J.E., Rodríguez B.T., Christensen T.K. et al. // Appl. Environ. Microbiol. 2007, V. 73. № 8. https://10.1128/AEM.00005-07
  53. Begunova A.V., Savinova O.S., Glazunova O.A., Moiseenko K.V., Rozhkova I.V., Fedorova T.V. // Foods. 2021. V. 10. № 1. Article № 17. https://doi.org/10.3390/foods10010017
  54. Moiseenko K.V., Glazunova O.A., Fedorova T.V. // Foods. 2024. V. 13 . № 15. Article № 2414. https://doi.org/10.3390/foods13152414
  55. Gao S., Jiang Y., Zhang X., Cui S., Liu X., Zhao J. et al. // Foods. 2022. V. 11. Article № 3885. https://doi.org/10.3390/foods11233885
  56. Martín J.F., Liras P. // Int. J. Mol. Sci. 2021. V. 22. № 3. Article № 1129. https://doi.org/10.3390/ijms22031129
  57. Allenby N.E., O’Connor N., Pragai Z., Carter N.M., Miethke M., Engelmann S. // Microbiology. 2004. V. 150. P. 2619–2628 .
  58. Hejazian S.M., Pirmoradi S., Vahed S.Z., Roy R.K., Khatibi S.M.H. // J. Protein Chem. 2024. V. 43. P. 187–199. https://doi.org/10.1007/s10930-024-10190-4
  59. Xu M., Hu S., Wang Y., Wang T., Dziugan P., Zhang B., Zhao H. // Front. Microbiol. Sec. Food Microbiology. 2021. V. 12. Article № 635685. https://doi.org/10.3389/fmicb.2021.635685
  60. Celebioglu H.U., Svensson B . // Proteomics. 2017. V. 17. № 11. Article № 1700019. https://doi.org/10.1002/pmic.201700112
  61. Bagon B.B., Valeriano V.D.V., Oh J.K., Pajarillo E.A.B., Cho C.-S., Kang D.-K. // LWT. 2018. V. 93 . P. 420 – 426. https://doi.org/10.1016/j.lwt.2018.03.069
  62. Mazzeo M.F., Sorrentino A., Morandi S., Abouloifa H., Asehraou A., Brasca M., Siciliano R.A. // Int. J. Food Microbiol. 2025. V. 426 . Article № 110922 . https://doi.org/10.1016/j.ijfoodmicro.2024.110922
  63. Pérez Montoro B., Benomar N., Caballero Gómez N., Ennahar S., Horvatovich P., Knapp C.W. et al. // Food Res. Int. 2018. V. 111. P. 58 – 66. https://doi.org/10.1016/j.foodres.2018.04.072
  64. Lin M.-H., Liu C.-C., Lu C.-W., Shu J.-C. // BMC Microbiology. 2024. V. 24. Article № 108. https://doi.org/10.1186/s12866-024-03268-7
  65. Angelescu I.-R., Zamfir M., Ionetic E.-C., Grosu-Tu-dor S.-S. // Fermentation 2024. V. 10. Article № 150. https://doi.org/10.3390/fermentation10030150
  66. Kobatake E. , Kabuki T. // Front. Microbiol. 2019. V. 10. Article № 2414. https://doi.org/10.3389/fmicb.2019.02414.
  67. Prado Acosta M., Geoghegan E.M., Lepenies B., Ruzal S., Kielian M., Martinez M.G. // Interaction. Front. Mic-robiol. 2019. V. 10. Article № 810. https://doi.org/10.3389/fmicb.2019.00810
  68. Kim E., Lee H.G., Han S., Seo K.-H., Kim H. // J. Agric. Food Chem. 2021. V. 69. № 50. Р . 15157 – 15164. https://doi.org/10.1021/acs.jafc.1c05037.
  69. Alp D., Kuleaşan H., Korkut Altıntaş A. // Mol. Biol. Rep. 2020. V. 47. P. 3449 – 3457. https://doi.org/10.1007/s11033-020-05430-6
  70. Acosta M.P., Palomino M.M., Allievi M.C., Rivas C.S., Ruzal S.M. // Appl. Environ. Microbiol. 2008. V. 74. P. 7824–7827. https://doi.org/10.1128/AEM.01712-08
  71. Griffin M.E., Klupt S., Espinosa J., Hang H.C. // Cell Chem. Biol. 2023. V. 30. № 5. P. 436 – 456. https://doi.org/10.1016/j.chembiol.2022.11.001
  72. Genay M., Sadat L., Gagnaire V., Lortal S. // Appl . Environ. Microbiol. 2009. V. 75. № 10. P.3239 – 3249.
  73. Sah B.N.P., Vasiljevic T., McKechnie S., Donkor O.N. // Int. Dairy J. 2016. V. l. № 63. P. 99 –106. https://doi.org/10.1016/j.idairyj.2016.08.003
  74. Villegas J.M., Picariello G., Mamone G., Espeche Turbay M.B., Savoy de Giori G., Hebert E.M. // Peptidomics. 2014. V. 1. P. 22–29. https://doi.org/0.2478/ped-2014-0002
  75. Wakai T., Yamamoto N . // Biotechnology – Molecular Studies and Novel Applications for Improved Quality of Human Life. /Ed. Reda Helmy Sammour. 2012. Published by InTech. Croatia. P. 159 – 172.
  76. Ali E., Nielsen S.D., Abd-El Aal S., El-Leboudy A., Saleh E., LaPointe G. // Front. Nutr. Sec. Food Mic-robiology. 2019. V. 6. Article № 152. https://doi.org/10.3389/fnut.2019.00152
  77. Nongonierma A.B., FitzGerald R.J. // Trends Food Sci. Technol. 2016. V. 50. P. 26 – 43. https://doi.org/10.1016/j.tifs.2016.01.022
  78. Fan M., Guo T., Li W., Chen J., Li F., Wang C. et al. // Food Sci Hum Well. 2019. V. 8. № 2. P. 156 – 176.
  79. Miguel M., G ómez-Ruiz J.Á., Recio I., Aleixandre A. // Mol. Nutr. Food Res. 2010. V. 54. № 10. P. 1422–1427. https://doi.org/10.1002/mnfr.200900448
  80. Adams C., Sawh F., Green-Johnson J.M., Taggart H.J., Strap J.L. // J. Dairy Sci. 2020. V. 103. № 7. P. 5805 – 5815. https://doi.org/10.3168/jds.2019-17976
  81. Yamamoto N., Akino A., Takano T. // J. Dairy Sci. 1994. V. 77. P. 917 – 922.
  82. Miclo L., Roux E., Genay M., Brusseaux E., Poirson C., Jameh N. et al. // J. Agr. Food Chem. 2012. V. 60. P. 554–565. https://doi.org/10.1021/jf202176d
  83. Mahdi C., Untari H., Padaga M.C., Raharjo S.J. // Int. Food Res. J. 2018. V. 25. № 1. Р . 17–23.
  84. Tellez A., Corredig M., Brovko L.Y., Griffiths M.W. // J. Dairy Res. 2010. V . 77. P. 129 – 136. https://doi.org/10.1017/S002202990999046X

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2025 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».