Реконструкция кальциевого канала Orai3 в липосомах для изучения функции этого белка

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Депо-управляемый вход кальция (store-operated calcium entry, SOCE) является основным механизмом притока Ca2+ в невозбудимые клетки. Основными компонентами SOCE являются молекула стромального взаимодействия 1 (stromal interaction molecule 1, STIM1), локализованная в эндоплазматическом ретикулуме, и активируемый в результате высвобождения ионов кальция Ca2+-канал (Ca2+ release-activated Ca2+ channel, CRAC) Orai, локализованный на плазматической мембране. Механизм SOCE требует взаимодействия между белками STIM1 и Orai. В клетках млекопитающих были выявлены три гомолога Orai: Orai1, Orai2 и Orai3. Хотя белок Orai1 был широко изучен, и было показано, что он необходим для множества клеточных процессов, Orai3 также недавно привлёк к себе значительное внимание. Механизмы запуска и активации канала Orai3 ещё полностью не выяснены. В настоящей работе нами был экспрессирован, очищен и реконструирован в липосомах белок Orai3. В полученных протеолипосомах была изучена ориентация и олигомерное состояние этого белка. Показано, что белок STIM1 взаимодействует с Orai3-содержащими протеолипосомами и опосредует высвобождение из них ионов кальция. Это указывает на функционально активное состояние канала Orai3 и то, что рекомбинантный белок STIM1 может напрямую открывать канал Orai3 в условиях in vitro. Разработанная нами система высвобождения ионов кальция in vitro может быть использована для изучения структуры, функции и фармакологических свойств канала Orai3.

Об авторах

Ch. Liang

Hubei University of Medicine

442000 Shiyan, China

F. Wu

Hubei University of Medicine;Nankai University

Email: wufuyun@hbmu.edu.cn
442000 Shiyan, China;300071 Tianjin, China

Список литературы

  1. Putney, J. W., Jr. (1986) A model for receptor-regulated calcium entry, Cell Calcium, 7, 1-12, doi: 10.1016/0143-4160(86)90026-6.
  2. Putney, J. W., Jr., Broad, L. M., Braun, F. J., Lievremont, J. P., and Bird, G. S. (2001) Mechanisms of capacitative calcium entry, J. Cell Sci., 114, 2223-2229, doi: 10.1242/jcs.114.12.2223.
  3. Luik, R. M., Wu, M. M., Buchanan, J., and Lewis, R. S. (2006) The elementary unit of store-operated Ca2+ entry: local activation of CRAC channels by STIM1 at ER-plasma membrane junctions, J. Cell Biol., 174, 815-825, doi: 10.1083/jcb.200604015.
  4. Baba, Y., Hayashi, K., Fujii, Y., Mizushima, A., Watarai, H., Wakamori, M., Numaga, T., Mori, Y., Iino, M., Hikida, M., and Kurosaki, T. (2006) Coupling of STIM1 to store-operated Ca2+ entry through its constitutive and inducible movement in the endoplasmic reticulum, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 103, 16704-16709, doi: 10.1073/pnas.0608358103.
  5. Hogan, P. G., and Rao, A. (2015) Store-operated calcium entry: MECHANISMS and modulation, Biochem. Biophys. Res. Commun., 460, 40-49, doi: 10.1016/j.bbrc.2015.02.110.
  6. Lunz, V., Romanin, C., and Frischauf, I. (2019) STIM1 activation of Orai1, Cell Calcium, 77, 29-38, doi: 10.1016/j.ceca.2018.11.009.
  7. Lacruz, R. S., and Feske, S. (2015) Diseases caused by mutations in ORAI1 and STIM1, Ann. NY Acad. Sci., 1356, 45-79, doi: 10.1111/nyas.12938.
  8. Feske, S., Gwack, Y., Prakriya, M., Srikanth, S., Puppel, S. H., Tanasa, B., Hogan, P. G., Lewis, R. S., Daly, M., and Rao, A. (2006) A mutation in Orai1 causes immune deficiency by abrogating CRAC channel function, Nature, 441, 179-185, doi: 10.1038/nature04702.
  9. Lian, J., Cuk, M., Kahlfuss, S., Kozhaya, L., Vaeth, M., Rieux-Laucat, F., Picard, C., Benson, M. J., Jakovcevic, A., Bilic, K., Martinac, I., Stathopulos, P., Kacskovics, I., Vraetz, T., Speckmann, C., Ehl, S., Issekutz, T., Unutmaz, D., and Feske, S. (2018) ORAI1 mutations abolishing store-operated Ca2+ entry cause anhidrotic ectodermal dysplasia with immunodeficiency, J. Allergy Clin. Immunol., 142, 1297-1310.e1211, doi: 10.1016/j.jaci.2017.10.031.
  10. Hoth, M., and Niemeyer, B. A. (2013) The neglected CRAC proteins: Orai2, Orai3, and STIM2, Curr. Top. Membr., 71, 237-271, doi: 10.1016/b978-0-12-407870-3.00010-x.
  11. Zhang, X., Xin, P., Yoast, R. E., Emrich, S. M., Johnson, M. T., Pathak, T., Benson, J. C., Azimi, I., Gill, D. L., Monteith, G. R., and Trebak, M. (2020) Distinct pharmacological profiles of ORAI1, ORAI2, and ORAI3 channels, Cell Calcium, 91, 102281, doi: 10.1016/j.ceca.2020.102281.
  12. Shuba, Y. M. (2019) Ca2+ channel-forming ORAI proteins: cancer foes or cancer allies? Exp. Oncol., 41, 200-206, doi: 10.32471/exp-oncology.2312-8852.vol-41-no-3.13473.
  13. Hou, X., Outhwaite, I. R., Pedi, L., and Long, S. B. (2020) Cryo-EM structure of the calcium release-activated calcium channel Orai in an open conformation, eLife, 9, e62772, doi: 10.7554/eLife.62772.
  14. Stathopulos, P. B., Schindl, R., Fahrner, M., Zheng, L., Gasmi-Seabrook, G. M., Muik, M., Romanin, C., and Ikura, M. (2013) STIM1/Orai1 coiled-coil interplay in the regulation of store-operated calcium entry, Nat. Commun., 4, 2963, doi: 10.1038/ncomms3963.
  15. Yeung, P. S., Yamashita, M., and Prakriya, M. (2020) Molecular basis of allosteric Orai1 channel activation by STIM1, J. Physiol., 598, 1707-1723, doi: 10.1113/jp276550.
  16. Yen, M., Lokteva, L. A., and Lewis, R. S. (2016) Functional analysis of Orai1 concatemers supports a hexameric stoichiometry for the CRAC channel, Biophys. J., 111, 1897-1907, doi: 10.1016/j.bpj.2016.09.020.
  17. Lewis, R. S. (2011) Store-operated calcium channels: new perspectives on mechanism and function, Cold Spring Harb. Perspect. Biol., 3, a003970, doi: 10.1101/cshperspect.a003970.
  18. Riva, B., Pessolano, E., Quaglia, E., Cordero-Sanchez, C., Bhela, I. P., Topf, A., Serafini, M., Cox, D., Harris, E., Garibaldi, M., Barresi, R., Pirali, T., and Genazzani, A. A. (2022) STIM1 and ORAI1 mutations leading to tubular aggregate myopathies are sensitive to the Store-operated Ca2+-entry modulators CIC-37 and CIC-39, Cell Calcium, 105, 102605, doi: 10.1016/j.ceca.2022.102605.
  19. Berna-Erro, A., Jardan, I., Smani, T., and Rosado, J. A. (2016) Regulation of platelet function by Orai, STIM and TRP, Adv. Exp. Med. Biol., 898, 157-181, doi: 10.1007/978-3-319-26974-0_8.
  20. Prakriya, M., Feske, S., Gwack, Y., Srikanth, S., Rao, A., and Hogan, P. G. (2006) Orai1 is an essential pore subunit of the CRAC channel, Nature, 443, 230-233, doi: 10.1038/nature05122.
  21. Niu, L., Wu, F., Li, K., Li, J., Zhang, S. L., Hu, J., and Wang, Q. (2020) STIM1 interacts with termini of Orai channels in a sequential manner, J. Cell Sci., 133, jcs239491, doi: 10.1242/jcs.239491.
  22. Bergsmann, J., Derler, I., Muik, M., Frischauf, I., Fahrner, M., Pollheimer, P., Schwarzinger, C., Gruber, H. J., Groschner, K., and Romanin, C. (2011) Molecular determinants within N terminus of Orai3 protein that control channel activation and gating, J. Biol. Chem., 286, 31565-31575, doi: 10.1074/jbc.M111.227546.
  23. Shuttleworth, T. J. (2012) Orai3 - the "exceptional" Orai? J. Physiol., 590, 241-257, doi: 10.1113/jphysiol.2011.220574.
  24. Thompson, J., Mignen, O., and Shuttleworth, T. J. (2010) The N-terminal domain of Orai3 determines selectivity for activation of the store-independent ARC channel by arachidonic acid, Channels, 4, 398-410, doi: 10.4161/chan.4.5.13226.
  25. Zhang, S. L., Kozak, J. A., Jiang, W., Yeromin, A. V., Chen, J., Yu, Y., Penna, A., Shen, W., Chi, V., and Cahalan, M. D. (2008) Store-dependent and -independent modes regulating Ca2+ release-activated Ca2+ channel activity of human Orai1 and Orai3, J. Biol. Chem., 283, 17662-17671, doi: 10.1074/jbc.M801536200.
  26. Zhang, X., Gonzalez-Cobos, J. C., Schindl, R., Muik, M., Ruhle, B., Motiani, R. K., Bisaillon, J. M., Zhang, W., Fahrner, M., Barroso, M., Matrougui, K., Romanin, C., and Trebak, M. (2013) Mechanisms of STIM1 activation of store-independent leukotriene C4-regulated Ca2+ channels, Mol. Cell. Biol., 33, 3715-3723, doi: 10.1128/mcb.00554-13.
  27. Motiani, R. K., Abdullaev, I. F., and Trebak, M. (2010) A novel native store-operated calcium channel encoded by Orai3: selective requirement of Orai3 versus Orai1 in estrogen receptor-positive versus estrogen receptor-negative breast cancer cells, J. Biol. Chem., 285, 19173-19183, doi: 10.1074/jbc.M110.102582.
  28. Ay, A. S., Benzerdjeb, N., Sevestre, H., Ahidouch, A., and Ouadid-Ahidouch, H. (2013) Orai3 constitutes a native store-operated calcium entry that regulates non small cell lung adenocarcinoma cell proliferation, PLoS One, 8, e72889, doi: 10.1371/journal.pone.0072889.
  29. Holzmann, C., Kilch, T., Kappel, S., Armbraster, A., Jung, V., Stöckle,, M., Bogeski, I., Schwarz, E. C., and Peinelt, C. (2013) ICRAC controls the rapid androgen response in human primary prostate epithelial cells and is altered in prostate cancer, Oncotarget, 4, 2096-2107, doi: 10.18632/oncotarget.1483.
  30. Gonzalez-Cobos, J. C., Zhang, X., Zhang, W., Ruhle, B., Motiani, R. K., Schindl, R., Muik, M., Spinelli, A. M., Bisaillon, J. M., Shinde, A. V., Fahrner, M., Singer, H. A., Matrougui, K., Barroso, M., Romanin, C., and Trebak, M. (2013) Store-independent Orai1/3 channels activated by intracrine leukotriene C4: role in neointimal hyperplasia, Circ. Res., 112, 1013-1025, doi: 10.1161/circresaha.111.300220.
  31. Motiani, R. K., Stolwijk, J. A., Newton, R. L., Zhang, X., and Trebak, M. (2013) Emerging roles of Orai3 in pathophysiology, Channels, 7, 392-401, doi: 10.4161/chan.24960.
  32. Rigaud, J. L. (2002) Membrane proteins: functional and structural studies using reconstituted proteoliposomes and 2-D crystals, Brazil. J. Med. Biol. Res., 35, 753-766, doi: 10.1590/s0100-879x2002000700001.
  33. Rigaud, J. L., and Lévy, D. (2003) Reconstitution of membrane proteins into liposomes, Methods Enzymol., 372, 65-86, doi: 10.1016/s0076-6879(03)72004-7.
  34. Hou, X., Pedi, L., Diver, M. M., and Long, S. B. (2012) Crystal structure of the calcium release-activated calcium channel Orai, Science, 338, 1308-1313, doi: 10.1126/science.1228757.
  35. Lee, H. B., Xu, L., and Meissner, G. (1994) Reconstitution of the skeletal muscle ryanodine receptor-Ca2+ release channel protein complex into proteoliposomes, J. Biol. Chem., 269, 13305-13312, doi: 10.1016/S0021-9258(17)36833-3.
  36. Lu, P., Liu, R., and Sharom, F. J. (2001) Drug transport by reconstituted P-glycoprotein in proteoliposomes. Effect of substrates and modulators, and dependence on bilayer phase state, Eur. J. Biochem., 268, 1687-1697, doi: 10.1046/j.1432-1033.2001.02041.x.
  37. Klein, U., and Fahrenholz, F. (1994) Reconstitution of the myometrial oxytocin receptor into proteoliposomes. Dependence of oxytocin binding on cholesterol, Eur. J. Biochem., 220, 559-567, doi: 10.1111/j.1432-1033.1994.tb18656.x.
  38. Zhou, Y., Meraner, P., Kwon, H. T., Machnes, D., Oh-hora, M., Zimmer, J., Huang, Y., Stura, A., Rao, A., and Hogan, P. G. (2010) STIM1 gates the store-operated calcium channel ORAI1 in vitro, Nat. Struct. Mol. Biol., 17, 112-116, doi: 10.1038/nsmb.1724.
  39. Liu, S., Hasegawa, H., Takemasa, E., Suzuki, Y., Oka, K., Kiyoi, T., Takeda, H., Ogasawara, T., Sawasaki, T., Yasukawa, M., and Maeyama, K. (2017) Efficiency and safety of CRAC inhibitors in human rheumatoid arthritis xenograft models, J. Immunol., 199, 1584-1595, doi: 10.4049/jimmunol.1700192.
  40. Shuttleworth, T. J. (2012) Orai channels - new insights, new ideas, J. Physiol., 590, 4155-4156, doi: 10.1113/jphysiol.2012.237552.
  41. Lis, A., Peinelt, C., Beck, A., Parvez, S., Monteilh-Zoller, M., Fleig, A., and Penner, R. (2007) CRACM1, CRACM2, and CRACM3 are store-operated Ca2+ channels with distinct functional properties, Curr. Biol., 17, 794-800, doi: 10.1016/j.cub.2007.03.065.
  42. Azimi, I., Milevskiy, M. J. G., Chalmers, S. B., Yapa, K., Robitaille, M., Henry, C., Baillie, G. J., Thompson, E. W., Roberts-Thomson, S. J., and Monteith, G. R. (2019) ORAI1 and ORAI3 in breast cancer molecular subtypes and the identification of ORAI3 as a hypoxia sensitive gene and a regulator of hypoxia responses, Cancers, 11, 208, doi: 10.3390/cancers11020208.
  43. Stauderman, K. A. (2018) CRAC channels as targets for drug discovery and development, Cell Calcium, 74, 147-159, doi: 10.1016/j.ceca.2018.07.005.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать

© Российская академия наук, 2023

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».