Helminth fauna of auks (Charadriiformes, Alcidae) in the Barents Sea: composition, structure, ways of formation

Толық мәтін

Гельминтофауна морских птиц в любом регионе – это результат сложного взаимодействия эволюционной истории, экологии и физико-географических условий. И чем теснее птицы связаны с морскими экосистемами, тем больше важной информации о состоянии и динамике экосистем можно получить при изучении паразитов птиц. В этом плане представители семейства чистиковых (Alcidae) особенно интересны, поскольку в ходе эволюции они почти полностью утратили трофические связи с пресноводными и наземными биоценозами (Козлова, 1957; Карташев, 1974).

Из всех морских птиц Северного полушария чистиковые лучше других приспособлены к поиску и захвату подвижной добычи в воде и в наибольшей степени используют именно эти пищевые ресурсы. Способность к “подводному полету”, то есть к движению в воде с помощью крыльев, была базовой адаптацией, которая предопределила многие особенности биологии и экологии этих птиц (Козлова, 1957; Птицы СССР…, 1989). В то же время в условиях все более изменчивого гидрологического режима и климатических флуктуаций в морях Северного полушария спектр кормовых объектов птиц также меняется и в пространстве, и во времени (Gaston, Woo, 2008; Barrett, 2015). Это неизбежно будет влиять на динамику трансмиссии, встречаемость и количественные параметры инвазии морских птиц гельминтами. Поэтому следует ожидать, что перестройки в структуре морских экосистем, многие последствия которых еще не вполне понятны, вызовут изменения в разнообразии и распределении хозяев и паразитов.

Исследования гельминтофауны чистиковых в Голарктике имеют более чем вековую историю и охватывают практически все крупные гнездовые территории птиц и в Северной Атлантике (Ditlevsen, 1917; Nicoll, 1923; Dawes, 1946; Baer, 1956, 1962; Threlfall, 1971; Hoberg, 1991; Nolsø, 2002; Muzaffar, 2009), и в Северной Пацифике (Кротов, Делямуре, 1952; Белопольская, 1963; Ошмарин, 1963; Цимбалюк, 1965; Алексеев, Сметанина, 1968; Белогуров и др., 1968; Сметанина, 1978; Сметанина, Леонов, 1984; Хоберг, 1992; Yamaguti, 1939; Hoberg, 1979, 1981, 1982, 1984, 1984a, 1984b, 1984c). Согласно обобщенным данным исследований, у представителей семейства Alcidae обнаружено 88 видов гельминтов (34 вида трематод, 23 вида цестод, 22 вида нематод и 9 видов скребней) (Muzaffar, Jones, 2004).

Из 23 современных видов семейства Alcidae в Баренцевом море, как и в Северной Атлантике, обитают 6 видов – люрик (Alle alle (L. 1758)), гагарка (Alca torda (L. 1758)), тупик (Fratercula arctica (L. 1758)), атлантический чистик (Cepphus grylle (L. 1758)), тонкоклювая кайра (Uria aalge (Pontopiddan 1763)) и толстоклювая кайра (U. lomvia (L. 1758)). Повсеместное распространение характерно для атлантического чистика и толстоклювой кайры. Тупики, гагарки и тонкоклювые кайры в основном приурочены к районам, находящимся под влиянием ветвей Гольфстрима, а люрики обитают в северной части (Состояние популяций…, 2003). При этом многие птицы почти не покидают акваторию Баренцева моря в течение круглого года (SEATRACK Seabirds Tracking, 22.03.2024), и это снижает возможность заноса ими гельминтов из других районов во время кочевок и миграций.

Исследования гельминтофауны чистиковых в Баренцевом море также начались в первые годы ХХ столетия и к настоящему времени охватывают практически все крупные гнездовые территории птиц (Марков, 1937, 1941; Белопольская, 1952; Галактионов и др., 1997; Куклин, 2001, 2017; Куклин, Куклина, 2013; Куклин и др., 2004, 2020; Baylis, 1919; Galaktionov, 1996). Результаты работ позволяют получить достаточно полное представление о составе и структуре фауны паразитов у птиц-хозяев в различных районах моря. Установлено, что гельминтофауна чистиковых является своеобразным итогом сбора кормов в неритических и пелагических экосистемах в разные периоды годового цикла птиц

Цель исследования – обобщение материалов по гельминтофауне птиц семейства Alcidae, обитающих в баренцевоморском регионе, определение основных экологических и эволюционно-исторических механизмов, повлиявших на формирование и структуру фауны паразитических червей птиц, а также на межвидовые и географические различия в зараженности чистиковых.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ

При составлении обзора были использованы данные авторов по гельминтофауне птиц семейства Alcidae в южном прибрежье Баренцева моря (тонкоклювая кайра 57 экз., толстоклювая кайра 53 экз., атлантический чистик 21 экз., тупик 20 экз., гагарка 13 экз.), на Южном (толстоклювая кайра 10 экз.) и Северном (толстоклювая кайра 26 экз., люрик 5 экз.) островах Новой Земли, архипелагах Земля Франца-Иосифа (толстоклювая кайра 4 экз.) и Шпицберген (толстоклювая кайра 3 экз., люрик 5 экз.). Кроме того, при проведении анализа были привлечены результаты исследований Маркова (1937, 1941) на Южном острове Новой Земли (толстоклювая кайра 52 экз., атлантический чистик 7 экз.), Белопольской (1952) на архипелаге Семь островов у северного побережья Кольского п-ова (тонкоклювая кайра 54 экз., толстоклювая кайра 17 экз., атлантический чистик 27 экз., тупик 26 экз., гагарка 22 экз.), а также Галактионова и соавторов (Галактионов, Атрашкевич, 2015; Galaktionov, 1996) на Земле Франца-Иосифа (толстоклювая кайра 18 экз., атлантический чистик 11 экз., люрик 15 экз.) и на архипелаге Шпицберген (люрик 3 экз.).

Помимо таксономического состава гельминтофауны, определены количественные показатели заражения птиц – экстенсивность инвазии (ЭИ) (отношение числа птиц, зараженных паразитом данного вида, к общему числу птиц в выборке) и индекс обилия (ИО) (отношение общего количества экземпляров каждого вида гельминтов в каждом виде хозяев к общему количеству обследованных особей птиц данного вида). При статистической обработке результатов исследований использовались методы расчета и сравнения границ доверительных интервалов ЭИ и ИО при 5% уровне значимости, достоверность обнаруженных различий проверяли, используя точный критерий Фишера (F). Для расчетов использовали компьютерную программу Quantitative Parasitology 3.0 (Rozsa et al., 2000).

При обработке материала анализировали содержимое желудков птиц и устанавливали относительную встречаемость разных групп кормов. При расчете относительной встречаемости кормов определяли отношение количества встреч данной группы кормов к сумме встреч всех групп кормов:

$F_{отн} = \frac{n}{N} \times 100\%$

где n – количество встреч данной группы кормов, N – общее количество встреч всех групп кормов.

РЕЗУЛЬТАТЫ

Согласно результатам проведенного нами обследования 217 экземпляров птиц семейства Alcidae, относящихся к 6 видам, в Баренцевоморском регионе у них обнаружено 20 видов паразитических червей (2 вида трематод, 8 видов цестод, 8 видов нематод и 2 вида скребней). Данные о видовом составе гельминтофауны птиц и значения количественных показателей инвазии представлены в табл. 1.

 

Таблица 1. Состав гельминтофауны чистиковых (семейство Alcidae) Баренцева моря (1991–2021 гг., наши данные)

Виды гельминтов

Люрик (Alle alle) (n = 10)

Гагарка (Alca torda) (n = 13)

Тупик (Fratercula arctica) (n = 20)

Атлантический чистик (Cepphus grylle) (n = 21)

Тонкоклювая кайра (Uria aalge) (n = 57)

Толстоклювая кайра (Uria lomvia) (n = 96)

ЭИ, %

ИО, экз.

ЭИ, %

ИО, экз.

ЭИ, %

ИО, экз.

ЭИ, %

ИО, экз.

ЭИ, %

ИО, экз.

ЭИ, %

ИО, экз.

Trematoda

Cryptocotyle lingua (Lühe 1899)

–

–

–

–

5.00 (0.12–24.88)

0.05 (0.00–0.15)

19.05 (5.44–41.91)

0.95 (0.14–3.71)

1.75 (0.04–9.40)

0.04 (0.00–0.11)

6.25 (2.32–13.11)

0.33 (0.07–1.19)

Microphallus sp.

–

–

–

–

–

–

4.76 (0.12–23.82)

15.14 (0.00–45.43)

–

–

–

Cestoda

Alcataenia armillaris (Rudolphi 1810)

–

–

–

–

–

–

–

–

22.81 (12.73–35.84)

1.60 (0.77–3.32)

53.13 (42.6–63.39)

5.58 (3.67–8.82)

Alcataenia campylacantha (Кrabbe 1869)

–

–

–

–

5.00 (0.12–24.88)

0.05 (0.00–0.15)

47.62 (25.71–70.22)

5.95 (2.76–11.00)

–

–

–

–

Alcataenia dominicana (Railiet et Henry 1912)

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

1.04 (0.02–5.67)

0.01 (0.00–0.03)

Alcataenia larina (Krabbe 1869)

–

–

–

–

15.00 (3.20–37.90)

2.60 (0.15–8.50)

9.52 (1.17–30.38)

0.24 (0.00–0.81)

–

–

–

–

Neovalipora sp.

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

5.21 (1.71–11.74)

0.23 (0.07–0.53)

Microsomacanthus sp.

–

–

–

–

–

–

–

–

1.75 (0.04–9.40)

0.02 (0.00–0.05)

–

–

Tetrabothrius erostris (Loennberg 1889)

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

4.17 (1.14–10.33)

0.05 (0.01–0.11)

Tetrabothrius jaegerskioeldi (Nybelin 1916)

–

–

–

–

–

–

9.52 (1.17–30.38)

0.14 (0.00–0.43)

3.51 (0.42–12.11)

0.05 (0.00–0.16)

1.05 (0.02–5.67)

0.03 (0.00–0.09)

Nematoda

Anisakis sp. l. 3

–

–

7.69 (0.19–36.03)

0.08 (0.00–0.08)

–

–

4.76 (0.12–23.82)

0.10 (0.00–0.29)

10.53 (3.96–21.52)

0.39 (0.11–1.21)

28.13 (19.42–38.23)

0.90 (0.51–1.82)

Nematoda

Contracaecum sp. l. 3

–

–

15.38 (1.92–45.45)

0.23 (0.00–1.31)

–

–

9.52 (1.17–30.38)

0.14 (0.00–0.43)

1.75 (0.04–9.40)

0.02 (0.00–0.05)

4.17 (1.14–10.33)

0.13 (0.02–0.48)

Stegophorus stellaepolaris (Parona 1901)

–

–

–

–

–

–

19.05 (5.44–41.91)

0.67 (0.10–2.24)

5.26 (1.09–14.62)

0.05 (0.00–0.11)

42.71 (32.66–53.22)

4.54 (3.00–7.19)

Stegophorus stercorarii (Leonov, Sergeeva et Zimbaluk 1966)

–

–

–

–

–

–

38.10 (18.10–61.57)

1.05 (0.43–2.00)

1.75 (0.04–9.40)

0.02 (0.00–0.05)

–

–

Streptocara crassicauda (Creplin 1829) Skrjabin 1916

–

–

–

–

–

–

14.29 (3.04–36.35)

0.33 (0.05–0.95)

1.75 (0.04–9.40)

0.02 (0.00–0.05)

5.21 (1.71–11.74)

0.05 (0.01–0.09)

Paracuaria adunca (Creplin 1846) Anderson et Wong 1981

–

–

–

–

–

–

–

–

1.75 (0.04–9.40)

0.02 (0.00–0.05)

–

–

Cosmocephalus obvelatus (Creplin 1825) Seurat 1919

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

1.04 (0.02–5.67)

0.01 (0.00–0.03)

Hysterothylacium aduncum (Rudolphi 1802) Deardorff, Overstreet 1981

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

1.04 (0.02–5.67)

0.07 (0.00–0.22)

Acanthocephala

Polymorphus minutus (Zeder 1800) Lühe 1911

–

–

–

–

–

–

19.05 (5.44–41.91)

0.29 (0.05–0.62)

–

–

–

–

Corynosoma strumosum (Rudolphi 1802) Lühe 1904

–

–

–

–

–

–

9.52 (1.17–30.38)

0.14 (0.00–0.43)

–

–

1.05 (0.02–5.73)

0.09 (0.00–0.28)

Примечания. Здесь и в табл. 2 для экстенсивности инвазии и индекса обилия в скобках приведены значения нижней и верхней границ точного 95% доверительного интервала; l. 3 – здесь и в табл. 2, 3 и 7 личинки третьей стадии развития.

 

Из 217 обследованных особей заражение гельминтами зарегистрировано у 126 (ЭИ = 58.06%). Трематоды найдены у 12 птиц (ЭИ = 5.53%), цестоды – у 86 (ЭИ = 39.63%), нематоды – у 90 (ЭИ = 41.47%), скребни – у 7 птиц (ЭИ = 3.23%). При этом представители всех основных таксонов гельминтов отмечены только у атлантического чистика и толстоклювой кайры.

Наивысшие значения ЭИ трематодами и скребнями зарегистрированы у атлантических чистиков (19.05 и 28.57%, соответственно), цестодами и нематодами – у толстоклювых кайр (58.33 и 66.67%, соответственно).

Моноинвазии обнаружены у 57 особей птиц. 46 экз. птиц были заражены 2 видами гельминтов, 16 экз. – 3 видами, 5 экз. – 4 видами, 1 экз. – 5 видами и 1 экз. – 8 видами. При этом инвазия 3 и 4 видами паразитических червей была характерна только для атлантических чистиков и толстоклювых кайр, а 5 и 8 видов найдены только у атлантических чистиков.

 

Рис. 1. Состав и относительная встречаемость кормов в желудках чистиковых в южном прибрежье Баренцева моря (1991–2020 гг.): А – гагарка, Б – тупик, В – тонкоклювая кайра, Г – толстоклювая кайра, Д – атлантический чистик.

 

У птиц южного прибрежья Баренцева моря зарегистрировано 19 видов гельминтов, на Южном острове Новой Земли – 4 вида, на Северном острове Новой Земли – 6 видов, на Земле Франца-Иосифа – 3 вида, на Шпицбергене – 4 вида. Повсеместно встречались 2 вида гельминтов – цестоды Alcataenia armillaris и нематоды Stegophorus stellaepolaris. Цестоды Neovalipora sp. обнаружены на южном прибрежье Баренцева моря, на Земле Франца-Иосифа и Шпицбергене, нематоды Anisakis sp. – на южном прибрежье Баренцева моря и двух островах Новой Земли. На южном прибрежье Баренцева моря и на Северном острове Новой Земли найдены цестоды Tetrabothrius erostris, нематоды Contracaecum sp. и скребни Corynosoma strumosum, а ленточные черви Tetrabothrius jaegerskioeldi – на южном прибрежье Баренцева моря и на Шпицбергене. Другие виды гельминтов отмечены только в одном из районов проведения исследований (цестоды Alcataenia dominicana – на Южном острове Новой Земли, остальные – на южном прибрежье Баренцева моря). Находки 5 видов гельминтов (цестод A. dominicana и Microsomacanthus sp., а также нематод Paracuaria adunca, Cosmocephalus obvelatus и Hyterothylacium aduncum) оказались единичными.

Люрики были свободны от инвазии гельминтами. В составе паразитофауны у гагарок отмечено 2 вида паразитических червей (оба – нематоды), у тупиков – 3 вида (1 вид трематод, 2 вида цестод), у атлантических чистиков – 12 видов (2 вида трематод, 3 вида цестод, 5 видов нематод, 2 вида скребней), у тонкоклювой кайры – 10 видов (1 вид трематод, 3 вида цестод, 6 видов нематод), у толстоклювой кайры – 12 видов (1 вид трематод, 5 видов цестод, 5 видов нематод, 1 вид скребней).

Четыре вида гельминтов (трематоды Cryptocotyle lingua, цестоды T. jaegerskioeldi, а также нематоды Anisakis sp. и Contracaecum sp.) оказались общими для паразитофауны 4 видов птиц. Исключительно у атлантических чистиков зарегистрированы 2 вида гельминтов (трематоды Microphallus sp. и скребни Polymorphus minutus), у тонкоклювых кайр – также 2 вида (цестоды Microsomacanthus sp. и нематоды P. adunca), а у толстоклювых кайр – 5 видов (цестоды A. dominicana, Neovalipora sp. и T. erostris, нематоды C. obvelatus и H. aduncum).

 

Рис. 2. Состав и относительная встречаемость кормов в желудках толстоклювых кайр на арктических архипелагах (Новая Земля, Земля Франца- Иосифа, Шпицберген) Баренцева моря (1996–2022 гг.).

 

Согласно результатам изучения питания птиц, у 9 из 10 обследованных люриков желудки оказались пустыми, у одной особи обнаружены остатки планктонных ракообразных. Отсутствие содержимого в желудках также было отмечено у 4 гагарок, 4 тупиков, 7 чистиков, 18 тонкоклювых кайр и 28 толстоклювых кайр. Данные по относительной встречаемости кормов у птиц на южном прибрежье Баренцева моря представлены на рис. 1, а у толстоклювых кайр на высокоширотных архипелагах – на рис. 2. На южном прибрежье Баренцева моря в рационе всех птиц доминируют рыбные корма (прежде всего песчанка, мойва и молодь тресковых рыб), а беспозвоночные обнаружены лишь у тупиков и атлантических чистиков. В арктической зоне основу питания толстоклювых кайр составляют сайка, мойва и молодь тресковых рыб.

Обсуждение

Для более корректного анализа состава и структуры гельминтофауны чистиковых Баренцева моря в дополнение к результатам собственных исследований нами были систематизированы материалы научной литературы (см. Введение) (табл. 2). Эти данные не всегда позволяют детально оценить количественные показатели заражения из-за отсутствия многих параметров в первоисточниках, но их использование дает возможность уточнить таксономическое разнообразие паразитофауны у разных видов птиц и особенности географического распространения гельминтов (табл. 3).

 

Таблица 2. Состав гельминтофауны чистиковых (семейство Alcidae) Баренцева моря по данным научной литературы (Марков, 1937, 1941; Белопольская, 1952; Галактионов, Атрашкевич, 2015; Baylis, 1919; Galaktionov, 1996)

Виды гельминтов

Люрик (n = 18)

Гагарка (n = 22)

Тупик (n = 26)

Атлантический чистик (n = 45)

Тонкоклювая кайра (n = 54)

Толстоклювая кайра (n = 87)

ЭИ, %

ИО, экз.

ЭИ, %

ИО, экз.

ЭИ, %

ИО, экз.

ЭИ, %

ИО, экз.

ЭИ, %

ИО, экз.

ЭИ, %

ИО, экз.

Trematoda

Cryptocotyle lingua (Lühe 1899)

–

–

–

–

7.69 (0.94–25.14)

?

8.89 (2.47–21.23)

?

1.85 (0.04–9.90)

0.07 (0.00–0.22)

1.15 (0.00–6.24)

0.01 (0.00–0.03)

Gymnophallus deliciosus (Olsson 1893)

–

–

–

–

3.85 (0.09–19.64)

?

–

–

–

–

–

–

Apatemon gracilis (Rudolphi 1819) Szidat 1928

–

–

–

–

–

–

2.22 (0.05–11.78)

0.02 (0.00–0.07)

–

–

–

–

Cestoda

Alcataenia armillaris (Rudolphi 1810)

–

–

9.09 (1.12–29.17)

?

–

–

4.44 (0.54–15.15)

0.22 (0.00–0.80)

33.33 (21.09–47.48)

?

41.38 (30.91–52.45)

?

Alcataenia campylacantha (Кrabbe 1869)

–

–

–

–

–

–

37.78 (23.76–53.46)

?

–

–

–

–

Alcataenia larina (Krabbe 1869)

–

–

–

–

19.23 (6.55–39.36)

0.19 (0.04–0.35)

2.22 (0.05–11.78)

0.33 (0.00–1.00)

–

–

–

–

Alcataenia sp.

5.56 (0.14–27.30)

0.06 (0.00–0.17)

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

Anomotaenia m. micracantha (Krabbe 1869)

–

–

–

–

–

–

+*

?

–

–

–

–

Microsomacanthus ductilus (Linton 1927)

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

3.45 (0.71–9.75)

0.24 (0.00–0.61)

Tetrabothrius jaegerskioeldi (Nybelin 1916)

–

–

9.09 (1.12–29.17)

?

3.85 (0.09–19.64)

0.04 (0.00–0.12)

4.44 (0.54–15.15)

0.07 (0.00–0.22)

3.70 (0.45–12.75)

0.04 (0.00–0.09)

–

–

Tetrabothrius sp.

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

3.45 (0.71–9.75)

0.37 (0.00–0.90)

Nematoda

Anisakis sp. l. 3

–

–

–

–

–

–

2.22 (0.05–11.78)

?

1.85 (0.04–9.90)

?

–

–

Contracaecum rudolphii (Rudolphi 1819) Hartwich 1964

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

27.58 (18.54–38.22)

?

Contracaecum. sp. l. 3

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

4.60 (1.26–11.36)

0.05 (0.01–0.09)

Stegophorus stellaepolaris (Parona 1901)

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

2.30 (0.27–8.06)

0.02 (0.00–0.06)

Streptocara crassicauda (Creplin 1829) Skrjabin 1916

–

–

–

–

–

–

+*

?

1.85 (0.04–9.90)

0.02 (0.00–0.06)

–

–

Eulimdana lari (Yamaguti 1935)

–

–

–

–

–

–

–

–

12.96 (5.37–24.91)

?

2.30 (0.27–8.06)

?

Eustrongylides mergorum (Rudolphi 1809)

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

5.75 (1.89–12.91)

0.06 (0.01–0.10)

Seuratia sp.

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

14.94 (8.20–24.20)

1.34 (0.74–2.10)

Acanthocephala

Polymorphus minutus (Zeder 1800) Lühe 1911

–

–

–

–

–

–

11.11 (3.70–24.06)

0.22 (0.04–0.40)

–

–

–

–

Polymorphus phippsi (Kostylew 1922)

11.11 (1.37–34.72)

0.78 (0.00–2.89)

–

–

–

–

4.44 (0.54–15.15)

0.04 (0.00–0.11)

–

–

–

–

Polymorphus sp.

–

–

–

–

–

–

4.44 (0.54–15.15)

0.04 (0.00–0.11)

–

–

–

–

Примечания. * Установлен только факт обнаружения гельминтов, поскольку в первоисточнике (Baylis, 1919) не приведены значения количественных показателей инвазии.

 

С учетом наших данных и результатов ранее проведенных исследований можно констатировать, что к настоящему времени у птиц семейства Alcidae в Баренцевоморском регионе обнаружен 31 вид паразитических червей (4 вида трематод, 11 – цестод, 12 – нематод, 4 – скребней). В действительности их может быть меньше (с учетом находок таких форм, как Alcataenia sp., Tetrabothrius sp. и Polymorphus sp. – каждая из них может относиться к представителям этих родов, также найденным у чистиковых и определенным до уровня вида) или больше (с учетом того, что среди обнаруженных форм Anisakis sp., Contracaecum sp. и Neovalipora sp. могут присутствовать и разные виды). При этом следует иметь в виду, что из общего числа гельминтов чистиковых половозрелого состояния достигают паразиты лишь 7 видов (исключая гельминтов, использующих в качестве окончательных хозяев рыб и попадающих к птицам с пищей уже в половозрелом состоянии) (табл. 4). Для всех остальных чистиковые играют роль либо факультативных, либо элиминативных окончательных хозяев.

В целом, всех гельминтов, найденных у чистиковых Баренцева моря, можно разделить на 6 экологических групп:

1. Паразиты рыб – H. aduncum;
2. Паразиты морских млекопитающих – Anisakis sp., Contracaecum sp., C. strumosum;
3. Специфичные паразиты других морских птиц (чаек, гагар, утиных, трубконосых) – G. deliciosus, A. gracilis, Microphallus sp., A. larina, A. dominicana, A. m. micracantha, Neovalipora sp., Microsomacanthus sp., T. erostris, S. stercorarii, P. adunca, C. obvelatus, E. lari, E. mergorum, P. phippsi, P. minutus.
4. Формы с неясным статусом – Alcataenia sp., Tetrabothrius sp., Seuratia sp., Polymorphus sp.
5. Широкоспецифичные паразиты птиц – C. lingua, S. stellaepolaris, S. crassicauda.
6. Специфичные паразиты чистиковых – A. armillaris (на уровне рода Uria), A. campylacantha (на уровне рода Cepphus), T. jaegerskioeldi (на уровне семейства Alcidae).

Наименьшее видовое разнообразие паразитов предсказуемо было характерно для специализированных планктофагов (люриков), а также для гагарок и тупиков, использующих в пищу в основном пелагических рыб. К тому же у люриков, гагарок и тупиков не найдено специфичных гельминтов, хотя некоторые из них могут достигать в этих хозяевах половозрелого состояния – например, C. lingua в тупиках (наши данные) и P. phippsi в люриках (Галактионов, Атрашкевич, 2015). В этой связи остаются вопросы относительно находок Белопольской (1952) трематод A. gracilis у атлантических чистиков и G. deliciosus у тупиков – в указанной публикации степень зрелости обнаруженных гельминтов не уточняется.

У тонкоклювых кайр отмечено 11 видов гельминтов, но в своем большинстве это неспецифичные паразиты, причем находки 5 видов были единичными. Намного богаче оказалась гельминтофауна атлантических чистиков и толстоклювых кайр – птиц, гораздо более пластичных в кормовом отношении (рис. 1, 2) и имеющих наиболее широкое распространение. У этой пары видов обнаружено большинство видов гельминтов, суммарно найденных во всех чистиковых Баренцева моря (за исключением G. deliciosus, Alcataenia sp. и P. adunca).

 

Таблица 3. Встречаемость гельминтов у разных видов чистиковых (семейство Alcidae) в различных районах Баренцева моря

Виды гельминтов	Люрик	Гагарка	Тупик	Атлантический чистик	Тонкоклювая кайра	Толстоклювая кайра
Trematoda
Cryptocotyle lingua	–	–	+ (южное прибрежье)	+ (южное прибрежье)	+ (южное прибрежье)	+ (южное прибрежье)
Gymnophallus deliciosus	–	–	+ (южное прибрежье)	–	–	–
Apatemon minor	–	–	–	+ (южное прибрежье)	–	–
Microphallus sp.	–	–	–	+ (южное прибрежье)	–	–
Cestoda
Alcataenia armillaris	–	+ (южное прибрежье)	–	+ (Южный остров Новой Земли)	+ (южное прибрежье)	+ (южное прибрежье, Южный остров Новой Земли, Северный остров Новой Земли, Земля Франца–Иосифа, Шпицберген)
Alcataenia campylacantha	–	–	+ (южное прибрежье)	+ (южное прибрежье, Южный остров Новой Земли, Земля ФранцаИосифа)	–	–
Alcataenia dominicana	–	–	–	–	–	+ (Южный остров Новой Земли)
Alcataenia larina	–	–	+ (южное прибрежье)	+ (южное прибрежье)	–	–
Alcataenia sp.	+ (Земля ФранцаИосифа)	–	–	–	–	–
Anomotaenia m. micracantha	–	–	–	+ (южное прибрежье)	–	–
Neovalipora sp.	–	–	–	–	–	+ (южное прибрежье, Земля Франца–Иосифа, Шпицберген)
Microsomacanthus sp.	–	–	–	–	+ (южное прибрежье)	+ (Земля Франца–Иосифа)
Tetrabothrius erostris	–	–	–	–	–	+ (южное прибрежье, Северный остров Новой Земли, Шпицберген)
Tetrabothrius jaegerskioeldi	–	+ (южное прибрежье)	+ (южное прибрежье)	+ (южное прибрежье)	+ (южное прибрежье)	+ (Шпицберген)
Tetrabothrius sp.	–	–	–	–	–	+ (Земля Франца–Иосифа)
Nematoda
Anisakis sp. l. 3	–	+ (южное прибрежье)	–	+ (южное прибрежье)	+ (южное прибрежье)	+ (южное прибрежье, Южный остров Новой Земли, Северный остров Новой Земли)
Contracaecum sp. l. 3	–	+ (южное прибрежье)	–	+ (южное прибрежье)	+ (южное прибрежье)	+ (южное прибрежье, Северный остров Новой Земли)
Stegophorus stellaepolaris	–	–	–	+ (южное прибрежье)	+ (южное прибрежье)	+ (южное прибрежье, Южный остров Новой Земли, Северный остров Новой Земли, Земля Франца–Иосифа, Шпицберген)
Stegophorus stercorarii	–	–	–	+ (южное прибрежье)	+ (южное прибрежье)	–
Streptocara crassicauda	–	–	–	+ (южное прибрежье)	+ (южное прибрежье)	+ (южное прибрежье)
Paracuaria adunca	–	–	–	–	+ (южное прибрежье)	–
Cosmocephalus obvelatus	–	–	–	–	–	+ (южное прибрежье)
Hysterothylacium aduncum	–	–	–	–	–	+ (южное прибрежье)
Seuratia sp.	–	–	–	–	–	+ (Южный остров Новой Земли)
Eustrongylides mergorum	–	–	–	–	–	+ (Южный остров Новой Земли)
Eulimdana lari	–	–	–	–	+ (южное прибрежье)	+ (южное прибрежье)
Acanthocephala
Polymorphus minutus	–	–	–	+ (южное прибрежье)	–	–
Polymorphus phippsi	+ (Шпицберген)	–	–	+ (Земля ФранцаИосифа)	–	–
Polymorphus sp.	–	–	–	+ (Южный остров Новой Земли)	–	–
Corynosoma strumosum	–	–	–	+ (южное прибрежье)	–	+ (Северный остров Новой Земли)

 

При анализе данных необходимо принять во внимание, что Баренцево море освободилось от ледникового покрова относительно недавно (Гросвальд, 1970; Иванова и др., 2016). Поэтому к настоящему времени в этом регионе не могли сформироваться эндемичные паразито-хозяинные системы, появившиеся в результате самостоятельной эволюции. В своем подавляющем большинстве они представляют собой следствие экспансии паразитов с окончательными и промежуточными хозяевами из Северной Атлантики в последний постледниковый период (Куклин, 2022). При этом происхождение чистиковых (как самостоятельной таксономической группы) связано с северной частью Тихого океана (Козлова, 1957; Olson, 1985), а переселение отдельных представителей семейства Alcidae в Северную Атлантику и видовая радиация происходили в несколько этапов и, возможно, по нескольким направлениям (Bedard, 1985; Konyukhov, 2002; Moum et al., 2002; Smith, Clarke, 2015). Соответственно, в качестве основных механизмов, повлиявших на формирование гельминтофауны птиц, следует рассматривать две взаимосвязанные группы факторов – эволюционно-исторические и экологические.

Многие исследователи признают, что в большей степени на состав и структуру паразитарных сообществ влияют не филогения окончательных хозяев, а условия обитания в конкретных регионах (особенности питания, разнообразие доступных кормовых объектов, наличие необходимых для циркуляции гельминтов промежуточных хозяев и абиотических условий) (Bush et al., 1990; Hoberg, 1996; Hoberg, Brooks, 2008). Однако сформировавшаяся в ходе совместной эволюции специфичность многих паразитов к конкретным хозяевам в этом контексте может иметь не меньшее значение (Hoberg, 1986). Стабильная адаптированность гельминтов к физиологии представителей определенных видов или родов окончательных хозяев в случаях географической экспансии последних способствует более широкому распространению паразитов и формированию устойчивых паразито-хозяинных комплексов на новых территориях.

Экологические факторы играли первостепенное значение в тех случаях, когда гельминты, имеющие атлантическое происхождение, стали использовать переселившихся из Северной Пацифики чистиковых в качестве окончательных хозяев благодаря особенностям питания птиц и широкой специфичности паразитов. Наиболее вероятно, что основным механизмом перехода гельминтов на новых хозяев было “перекрестное заражение” – рассеивание инвазионного начала облигатными окончательными хозяевами приводило к заражению промежуточных хозяев, которые, в свою очередь, использовались в качестве кормовых объектов новыми, факультативными окончательными хозяевами. В пользу такого развития событий говорит, в частности, тот факт, что и в настоящее время инвазия чистиковых трематодами C. lingua на Баренцевом море всегда приурочена к районам их совместного гнездования с чайками. Поддержание очагов инвазии в таких местах происходит за счет массового рассеивания чайками яиц трематод, а заражение чистиковых – из-за частичного “перекрывания” кормовых спектров обеих групп птиц и потребления рыб, содержащих метацеркарии паразитов. Однако этот фактор перестает работать, если в районе гнездования нет всего комплекса условий, необходимых для успешной циркуляции гельминтов. Например, на архипелаге Земля Франца-Иосифа и на Северном острове Новой Земли смешанные гнездовые колонии моевок и толстоклювых кайр весьма многочисленны, однако оба вида птиц свободны от инвазии C. lingua. Основная причина этого – отсутствие первых промежуточных хозяев, роль которых играют литоральные моллюски рода Littorina (Stunkard, 1930).

Схожими причинами (“перекрестным заражением”), вероятнее всего, объясняются и находки у баренцевоморских чистиковых неполовозрелых экземпляров специфичных паразитов других птиц (см. выше). Не будучи “ресурсными генералистами” как C. lingua, эти гельминты не могут полноценно развиваться и реализовывать жизненные циклы в ассоциации с новыми хозяевами. Единственным исключением можно считать скребней P. phippsi (специфичных паразитов гаг), половозрелые экземпляры которых были найдены в кишечниках люриков на Шпицбергене (Галактионов, Атрашкевич, 2015). Однако в целом смена филогенетически удаленных окончательных хозяев, использующих схожие пищевые ресурсы в пределах одного региона, в рамках непродолжительного эволюционного периода практически не бывает успешной для гельминтов.

 

Таблица 4. Гельминты, достигающие половозрелого состояния в желудочно-кишечном тракте птиц семейста Alcidae Баренцева моря

Виды гельминтов	Виды хозяев
Trematoda
Cryptocotyle lingua	Тупик, атлантический чистик, тонкоклювая и толстоклювая кайры
Cestoda
Alcataenia armillaris	Тонкоклювая и толстоклювая кайры
Alcataenia campylacantha	Атлантический чистик
Tetrabothrius jaegerskioeldi	Атлантический чистик, тонкоклювая и толстоклювая кайры
Nematoda
Stegophorus stellaepolaris	Атлантический чистик, тонкоклювая и толстоклювая кайры
Streptocara crassicauda	Атлантический чистик, тонкоклювая и толстоклювая кайры
Acanthocephala
Polymorphus phippsi	Люрик

 

Эволюционно-исторические аспекты играли ключевую роль для паразитов, которые имеют северо-тихоокеанское происхождение, проникли в Атлантику вместе с окончательными хозяевами во время их расселения в межледниковые периоды и смогли успешно циркулировать в новых регионах благодаря наличию подходящих промежуточных хозяев. Влияние этих факторов показательно в отношении инвазии чистиковых цестодами рода Alcataenia (прежде всего, A. armillaris и A. campylacantha), для которых характерно Голарктическое распространение (Куклин, 2022; Muzaffar, Jones, 2004), а промежуточными хозяевами служат планктонные раки – эвфаузииды (Shimazu, 1975). На Баренцевом море специфичные представители этой группы не найдены у люриков, гагарок и тупиков, но обнаружены у чистиков и обоих видов кайр. Видимо, предковые формы трех первых видов покинули район своего происхождения до того, как в той же Северной Пацифике произошла видовая радиация цестод рода Alcataenia (Hoberg, 1986, 1992). Переселение же в Северную Атлантику чистиков и кайр состоялось уже после возникновения этого рода и после его первичной диверсификации. Это подтверждается, в частности, тем, что в до-Плейстоценовых отложениях в Атлантике отсутствуют ископаемые формы родов Uria и Cepphus (Olson, 1985).

При этом видовое разнообразие цестод рода Alcataenia у чистиковых Баренцева моря ниже по сравнению с их сородичами в Северной Атлантике. Помимо всех видов, найденных на Баренцевом море, у кайр на побережье Гренландии, Лабрадора и Ньюфаундленда, начиная с 50-х годов прошлого века, регулярно отмечался вид A. meinertzhageni (Baer, 1956, 1962; Threlfall, 1971; Muzaffar, 2009), а с начала нынешнего – A. longicervica (Muzaffar et al., 2005), которого ранее считали эндемиком Северной Пацифики. У гагарок, зимующих в Северном море, в начале 90-х годов прошлого столетия описан вид A. atlantiensis (Hoberg, 1991). Время и пути появления каждого из этих видов в Северной Атлантике различны (Hoberg, 1986, 1991; Muzaffar, 2009), а механизмы циркуляции пока неизвестны. Возможно, в качестве промежуточных хозяев указанные цестоды используют бореальные формы зоопланктона, которые не встречаются в Баренцевом море.

В целом же сравнение видового разнообразия гельминтофауны чистиковых в Северной Атлантике и Баренцевом море не позволяет выявить однозначные закономерности в распределении паразитов из разных таксономических групп. Что касается фауны трематод чистиковых Баренцева моря, то она соответствует классическим постулатам для птиц, добывающих пищу в пелагиали, – видовое разнообразие гельминтов невелико, заражение характерно для небольшого числа особей, в которых, как правило, обнаруживается лишь несколько экземпляров паразитов (Hoberg, 1996). Однако анализ данных литературы по инвазии чистиковых в Северной Атлантике показал, что структура их трематодофауны сложнее и многообразнее (табл. 5).

 

Таблица 5. Встречаемость трематод у чистиковых (семейство Alcidae) в Баренцевом море и Северной Атлантике

Виды гельминтов	Баренцево море (наличие, хозяева)	Северная Атлантика (наличие, хозяева, источники)
Cryptocotyle lingua	+ (тупик, чистик, тонкоклювая кайра, толстоклювая кайра)	+ (гагарка, тупик, тонкоклювая кайра, толстоклювая кайра) (Nicoll, 1923; Cole, 1959; Threlfall, 1971; Muzaffar, 2009)
Cryptocotyle concava	–	+ (гагарка) (Nicoll, 1923)
Gymnophallus deliciosus	+ (тупик)	–
Gymnophallus sp.	–	+ (тупик) (Nolsø, 2002)
Diplostomum pileatum	–	+ (гагарка) (Baylis, 1939)
Diplostomum mahonae	–	+ (тонкоклювая кайра) (Dubois, 1953)
Apatemon gracilis	+ (чистик)	–
Ichthyocotylurus erraticus	–	+ (гагарка, тонкоклювая кайра) (Nicoll, 1923)
Ichthyocotylurus pileatus	–	+ (гагарка) (Nicoll, 1923)
Ichthyocotylurus platycephalus	–	+ (гагарка) (Baylis, 1939)
Ichthyocotylurus variegatus	–	+ (гагарка, тонкоклювая кайра) (Nicoll, 1923; Dubois, 1978)
Stephanoprora denticulata	–	+ (гагарка) (Nicoll, 1923)
Echinostoma sp.	–	+ (чистик) (Nicoll, 1923)
Prosthogonimus ovatus	–	+ (чистик) (Nicoll, 1923)
Sphaeridiotrema globulus	–	+ (гагарка) (Odhner, 1913; Nicoll, 1923)
Metorchis xantostomus	–	+ (гагарка) (Nicoll, 1923; Baylis, 1939)
Ornithobilharzia lari	–	+ (тонкоклювая кайра) (Threlfall, 1971)
Microphallus sp.	+ (чистик)	–
Renicola sloanei	–	+ (тонкоклювая кайра) (Wright, 1956; Cole, 1959)
Renicola sp.	–	+ (тупик, тонкоклювая кайра) (Wright, 1956; Muzaffar, 2009)

 

К числу видов, зарегистрированных в обоих регионах, относятся лишь C. lingua и, возможно, G. deliciosus (в желчных пузырях тупиков на Фарерских островах была найдена форма, определенная до уровня Gymnophallus sp.). Кроме того, вид Cryptocotyle concava не обнаружен на Баренцевом море у чистиковых, но достаточно часто встречается у чаек (Куклин, 2017). Для трематод рода Microphallus характерна зеркальная ситуация – в Северной Атлантике они не найдены у чистиковых, но обычны у других морских птиц, прежде всего у гаг (Bishop, Threlfall, 1974; Galaktionov et al., 2012; Skirnisson, 2015).

Вместе с тем, помимо видов, циркулирующих в морских экосистемах и не обнаруженных у баренцевоморских птиц (Renicola spp.), в гельминтофауне чистиковых в Северной Атлантике широко представлены формы с пресноводными жизненными циклами (Diplostomum spp., Ichthyocotylurus spp., Prosthogonimus ovatus, Sphaeridiotrema globulus, Stephanoprora denticulata, Echinostoma sp., Metorchis xantostomus, Ornithobilharzia lari). Ситуация с рениколидами, скорее всего, объясняется тем, что в Баренцевоморском регионе отсутствуют промежуточные хозяева, необходимые для успешной циркуляции ряда североатлантических видов. В частности, у Renicola sloanei роль первых промежуточных хозяев играют гастроподы рода Turritella, а метацеркарии были найдены в европейских анчоусах Engraulis encrasicolus (Wright, 1956; Mackenzie, 1975). Объяснить находки трематод с пресноводными жизненными циклами значительно сложнее, поскольку чистиковые добывают пищу исключительно в море (Белопольский, 1957; Птицы СССР…, 1989).

 

Таблица 6. Встречаемость цестод у чистиковых (семейство Alcidae) в Баренцевом море и в Северной Атлантике

Виды гельминтов	Баренцево море (наличие, хозяева)	Северная Атлантика (наличие, хозяева, источники)
Alcataenia armillaris	+ (гагарка, чистик, тонкоклювая кайра, толстоклювая кайра)	+ (гагарка, тонкоклювая кайра толстоклювая кайра) (Joyex, Baer, 1936; Baer, 1956, 1962; Threlfall, 1971; Muzaffar, 2009)
Alcataenia atlantiensis	–	+ (гагарка) (Hoberg, 1991)
Alcataenia campylacantha	+ (тупик, чистик)	+ (тупик, тонкоклювая кайра) (Joyex, Baer, 1936; Baer, 1956, 1962; Threlfall, 1971)
Alcataenia dominicana	+ (толстоклювая кайра)	–
Alcataenia larina	+ (тупик, чистик)	+ (тупик) (Muzaffar et al., 2007)
Alcataenia longicervica	–	+ (тонкоклювая кайра, толстоклювая кайра) (Muzaffar, 2009)
Alcataenia meinertzhageni	–	+ (тонкоклювая кайра, толстоклювая кайра) (Baer, 1956, 1962; Threlfall, 1971; Muzaffar, 2009)
Alcataenia sp.	+ (люрик)	+ (люрик, тупик, тонкоклювая кайра, толстоклювая кайра) (Threlfall, 1971; Nolsø, 2002; Muzaffar, 2009)
Anomotaenia m. micracantha	+ (чистик)	+ (чистик, тонкоклювая кайра) (Joyex, Baer, 1936; Threlfall, 1971)
Neovalipora sp.	+ (толстоклювая кайра)	–
Microsomacanthus sp.	+ (тонкоклювая кайра, толстоклювая кайра)	–
Hymenolepididae (не идент.)	–	+ (тупик) (Nolsø, 2002)
Schistocephalus solidus	–	+ (гагарка, чистик, тонкоклювая кайра) (Joyex, Baer, 1936)
Ligula intestinalis	–	+ (гагарка) (Baylis, 1934)
Tetrabothrius cylindraceus	–	+ (тонкоклювая кайра) (Joyex, Baer, 1936; Threlfall, 1971)
Tetrabothrius erostris	+ (толстоклювая кайра)	+ (тонкоклювая кайра) (Threlfall, 1971)
Tetrabothrius jaegerskioeldi	+ (гагарка, тупик, чистик, тонкоклювая кайра, толстоклювая кайра)	+ (гагарка, тупик, чистик, тонкоклювая кайра, толстоклювая кайра) (Nybelin, 1916; Joyex, Baer, 1936; Baer, 1956; Threlfall, 1971; Hoberg, Soudachanh, 2020)
Tetrabothrius sp.	+ (толстоклювая кайра)	+ (люрик, тонкоклювая кайра толстоклювая кайра) (Threlfall, 1971; Muzaffar, 2009)

 

Возможно, некоторыми трематодами, использующими рыб в качестве вторых промежуточных хозяев (прежде всего, Diplostomum spp. и Ichthyocotylurus spp.), птицы заражаются при потреблении проходных рыб при их выходе в море или морских рыб, заходящих в эстуарии рек в период нереста. Но нет никакой ясности относительно способов заражения видами, в жизненном цикле которых участвуют только пресноводные беспозвоночные, – например видом S. globulus, у которого роль первых и вторых промежуточных хозяев играют моллюски Bithynia tentaculata (Szidat, 1937), или видом P. ovatus, циркуляция которого происходит с участием пресноводных гастропод и личинок стрекоз (Boddeke, 1961). Возможно, в периоды высокой штормовой активности в Северной Атлантике поиск пищи в море сильно затруднен, и ослабленные птицы (прежде всего, молодые) совершают вынужденные миграции на реки, озера и водохранилища (Lowe, 1934; Vickery, 1979; Underwood, Stowe, 1984; Isaksen, Bredesen, 2007; Heubeck et al., 2011). Питание нетрадиционными объектами в этих стациях может приводить к заражению неспецифичными паразитами. В таких случаях высокая интенсивность инвазии может быть причиной гибели птиц (Lowe, 1934; Baylis, 1934). В Баренцевоморском регионе случаи питания чистиковых на пресных водоемах единичны (Anker-Nillsen, Bangjord, 2021).

 

Таблица 7. Встречаемость нематод у чистиковых (семейство Alcidae) в Баренцевом море и в Северной Атлантике

Виды гельминтов	Баренцево море (наличие, хозяева)	Северная Атлантика (наличие, хозяева, источники)
Anisakis sp. l. 3	+ (гагарка, чистик, тонкоклювая кайра, толстоклювая кайра)	+ (тупик, тонкоклювая кайра толстоклювая кайра) (Threlfall, 1971; Olafsdottir et al., 1996)
Contracaecum rudolphii	+ (толстоклювая кайра)	+ (гагарка, чистик, тонкоклювая кайра, толстоклювая кайра) (Cram, 1927; Threlfall, 1971; Muzaffar, 2009)
Contracaecum variegatum	–	+ (гагарка) (Olafsdottir et al., 1996)
Contracaecum sp. l. 3	+ (гагарка, чистик, тонкоклювая кайра, толстоклювая кайра)	+ (тупик, тонкоклювая кайра) (Threlfall, 1971; Nolsø, 2002)
Stegophorus stellaepolaris	+ (чистик, тонкоклювая кайра, толстоклювая кайра)	+ (люрик, гагарка, тупик, тонкоклювая кайра, толстоклювая кайра) (Threlfall, 1971; Olafsdottir et al., 1996; Muzaffar, 2009)
Stegophorus stercorarii	+ (чистик, тонкоклювая кайра)	–
Streptocara crassicauda	+ (чистик, тонкоклювая кайра, толстоклювая кайра)	+ (гагарка, тонкоклювая кайра) (Cram, 1927; Threlfall, 1971; Olafsdottir et al., 1996)
Streptocara californica	–	+ (гагарка, тупик, тонкоклювая кайра, толстоклювая кайра) (Olafsdottir et al., 1996)
Streptocara sp.	–	+ (тупик, чистик) (Cram, 1927; Nolsø, 2002)
Paracuaria adunca	+ (тонкоклювая кайра)	+ (тонкоклювая кайра, толстоклювая кайра) (Olafsdottir et al., 1996)
Cosmocephalus obvelatus	+ (тонкоклювая кайра)	+ (гагарка, чистик, тонкоклювая кайра) (Cram, 1927; Threlfall, 1971)
Eustrongylides mergorum	+ (толстоклювая кайра)	+ (гагарка, тонкоклювая кайра толстоклювая кайра) (Cram, 1927; Threlfall, 1971)
Seuratia shipleyi	–	+ (гагарка, тупик) (Threlfall, 1971; Olafsdottir et al., 1996)
Seuratia sp.	+ (толстоклювая кайра)	+ (тупик) (Nolsø, 2002)
Capillaria contorta	–	+ (люрик, чистик) (Cram, 1936)
Eulimdana lari	+ (тонкоклювая кайра, толстоклювая кайра)	–

Примечания. В таблицу не включены данные о находках у птиц нематод Hysterothylacium aduncum, завершающих развитие в рыбах.

 

В цестодофауне чистиковых Баренцева моря и Северной Атлантики зарегистрировано 8 общих видов, 3 вида найдены только у баренцевоморских птиц, 7 видов – только у североатлантических (табл. 6). Причины отсутствия у чистиковых на Баренцевом море ряда видов рода Alcataenia и гельминтов с пресноводными жизненными циклами (Schistocephalus solidus и Ligula intestinalis), вероятнее всего, аналогичны тем, которые были указаны при анализе фауны трематод, – отсутствие подходящих промежуточных хозяев и редкие залеты баренцевоморских птиц на пресные водоемы. В остальных случаях имели место находки неспецифичных и неполовозрелых гельминтов, которые у облигатных окончательных хозяев встречаются в обоих регионах. В качестве единственного исключения можно выделить цестод Neovalipora sp., которые к настоящему времени на Баренцевом море обнаружены только у толстоклювой кайры. Но необходимо отметить, что эти ленточные черви, по всей видимости, являются специфичными паразитами гагар (Baer, 1962; Kinsella, Forrester, 1999; Haukisalmi, 2015), паразитологическое обследование которых в баренцевоморском регионе проводилось лишь однажды (Белопольская, 1952).

В фауне нематод у североатлантических и баренцевоморских чистиковых специфичных видов не выявлено и принципиальных отличий в составе не обнаружено (табл. 7). Если исключить формы с неясным (Streptocara sp.) или с не подтвержденным (E. lari) статусом, а также паразитов морских млекопитающих (Anisakis sp., Contracaecum spp.), то закономерности географического распределения будут аналогичны тем, что были выявлены для цестод. Например, отсутствующий у чистиковых на Баренцевом море вид Streptocara californica в этом регионе обнаружен у обыкновенных гаг и гаг-гребенушек (Белопольская, 1952), Seuratia shipleyi – у обыкновенных гаг (наши данные), Capillaria contorta – у обыкновенных гаг (Белопольская, 1952) и у моевок (Куклин, 2017). В Северной Атлантике у птиц не зарегистрирован S. stercorarii, однако эти нематоды были обнаружены в Исландии у песцов, поедавших мертвых глупышей (Skirnisson et al., 1993). Высокая степень сходства нематодофауны чистиковых в двух регионах, видимо, связана с тем, что для многих гельминтов характерны широкая специфичность к окончательным хозяевам и способность реализовывать жизненные циклы и в морских, и в пресноводных биоценозах (Anderson, Wong, 1982; Jackson et al., 1997).

 

Таблица 8. Встречаемость скребней у чистиковых (семейство Alcidae) в Баренцевом море и в Северной Атлантике

Виды гельминтов	Баренцево море (наличие, хозяева)	Северная Атлантика (наличие, хозяева, источники)
Polymorphus minutus	+ (чистик)	–
Polymorphus phippsi	+ (люрик, чистик)	–
Polymorphus sp.	+ (чистик)	–
Corynosoma strumosum	+ (чистик толстоклювая кайра)	–
Acanthocephala (не идент.)	+ (чистик)	+ (тонкоклювая кайра толстоклювая кайра) (Muzaffar, 2009)

 

Находки скребней у чистиковых в обоих районах были редкими (табл. 8), а найденные гельминты, как правило, немногочисленными и неполовозрелыми. Циркуляция большинства видов скребней осуществляется в прибрежных экосистемах, а в качестве промежуточных хозяев эти гельминты используют литоральных и сублиторальных ракообразных (Успенская, 1963; Марасаева, 1990; Атрашкевич, 2009). С учетом особенностей пищевого поведения и кормового спектра чистиковых шансы их заражения скребнями незначительны. Определенная вероятность трофических контактов с промежуточными хозяевами скребней есть у атлантических чистиков, которые отличаются от других представителей семейства Alcidae более высокой степенью полифагии и обычно ловят добычу в пределах узкой прибрежной зоны и на небольших глубинах у дна (Bergman, 1971; Masden et al., 2013; Shoji et al., 2015). Во многих районах Баренцева моря значительную долю в рационе чистиков составляют ракообразные (Белопольский, 1957; Lønne, Gabrielsen, 1992; Weslawski et al., 1994; Barrett et al., 2016), причем в северных широтах удельная доля ракообразных, включая прибрежных амфипод, может заметно увеличиваться (Hartley, Fisher, 1936; Mehlum, Gabrielsen, 1993). Поэтому периодические находки скребней у чистиков на Баренцевом море вполне объяснимы. В этом плане скорее удивительно отсутствие инвазии скребнями у чистиков в Северной Атлантике, поскольку во многих регионах в составе их кормов отмечено наличие амфипод (Petersen, 1981; Cairns, 1987; Ewins, 1990), а для многих видов скребней характерно широкое распространение (Skirnisson, 2015; Leidenberger et al., 2020).

Обнаружение половозрелых экземпляров скребней P. phippsi у люриков на Шпицбергене – факт, примечательный во многих отношениях. Роль промежуточных хозяев этих гельминтов в умеренных широтах играют прибрежные амфиподы Gammarus oceanicus (Успенская, 1963; Марасаева, 1990), а в арктических – G. setosus (Куклин, 2001; Галактионов, Атрашкевич, 2015). В питании же люриков и на Баренцевом море, и в Северной Атлантике доминируют пелагические копеподы (прежде всего представители рода Calanus) (Lønne, Gabrielsen, 1992; Weslawski et al., 1999, 1999a; Fort et al., 2010; Rosing-Asvid et al., 2013). Однако в районе Шпицбергена были отмечены случаи увеличения в рационе люриков относительной доли амфипод в конце лета – начале осени (Mehlum, Gabrielsen, 1993). Соответственно, в определенные периоды инвазия птиц в этом районе возможна, а ослабленная в пост-гнездовой период резистентность организма отдельных особей неспецифичных хозяев позволяет паразитам достигать в них половозрелого состояния. Роль люриков в циркуляции скребней в северной части Баренцева моря может быть достаточно значима, но единичность и локальный характер находки пока не позволяют сделать далеко идущие выводы. Вероятно, в данном случае также имеет место вариант “перекрестного заражения”, поскольку облигатным дефинитивным хозяином P. phippsi в северных районах Баренцева моря, включая Шпицберген, служит обыкновенная гага (Somateria mollissima) (Галактионов, Атрашкевич, 2015).

Инвазия толстоклювых кайр на Новой Земле молодыми скребнями C. strumosum, вероятнее всего, объясняется тем, что в качестве паратенических хозяев в циркуляции этих гельминтов участвуют рыбы (Leidenberger et al., 2020). На Баренцевом море личинки C. strumosum обнаружены у 10 видов рыб (Карасев, 2003). В их число входит и сайка (Boreogadus saida) – основной кормовой объект новоземельских кайр (Горбунов, 1925; Красовский, 1937; Успенский, 1956; наши данные). Но нельзя полностью исключать и возможность заражения птиц при потреблении промежуточных хозяев (ракообразных), которые на Баренцевом море пока не установлены.

Трактовка многих материалов по составу и распространению гельминтов чистиковых Баренцева моря на сегодняшний день затруднена из-за недостатка точной информации о промежуточных хозяевах паразитов в регионе и о сроках жизни их половозрелых стадий в окончательных хозяевах. Без этих данных сложно дать корректную оценку распределения гельминтов, циркулирующих в пелагических экосистемах (цестод Alcataenia spp. и Tetrabothrius spp., нематод Stegophorus spp.), а также возможности экспансии паразитов в новые географические районы при миграциях и кочевках птиц во внегнездовой период. Вместе с тем большое количество неспецифичных видов гельминтов у баренцевоморских чистиковых свидетельствует о том, что в нестабильных условиях “новообразованного” региона паразиты стремятся прежде всего осуществить сам процесс трансмиссии, а не сохранять связи с определенными группами хозяев. В целом по отношению к этим паразитам чистиковые выступают в роли элиминаторов, однако при определенных условиях (например, в случаях ослабления иммунного статуса при голодании) могут служить факультативными окончательными хозяевами и участвовать в их циркуляции и расселении.

Заключение

Анализ данных по гельминтофауне чистиковых Баренцева моря показал, что она имеет сложную таксономическую и экологическую структуру. При видимом высоком разнообразии эта фауна состоит преимущественно из форм, использующих в качестве окончательных хозяев либо других птиц, либо морских млекопитающих. Непосредственно в чистиковых половозрелого состояния достигают лишь 7 видов из 31 обнаруженного, а к числу специфичных представителей семейства Alcidae относятся только 3 вида цестод.

В прибрежных экосистемах циркулируют трематоды C. lingua и скребни P. phippsi, для которых чистиковые играют роль факультативных окончательных хозяев. Заражение этими гельминтами возможно на ограниченных участках кормовых территорий птиц, прилегающих к их гнездовым колониям, а рассеивание инвазионного начала производится облигатными окончательными хозяевами, гнездящимися поблизости (в случае с C. lingua – чайками, в случае с P. phippsi – гагами).

Реализация жизненных циклов большинства других гельминтов, найденных в баренцевоморских чистиковых, происходит в пелагиали при участии планктонных беспозвоночных и рыб в качестве промежуточных и паратенических хозяев. Благодаря этому, некоторые виды паразитов чистиковых (в первую очередь, толстоклювых кайр) имеют широкое распространение в регионе, например цестоды A. armillaris и нематоды S. stellaepolaris. Однако точных данных о промежуточных хозяевах гельминтов с пелагическими жизненными циклами для Баренцева моря пока недостаточно.

В качестве основного фактора, повлиявшего на состав и структуру гельминтофауны чистиковых в Баренцевом море, следует выделить экспансию окончательных и промежуточных хозяев в указанный регион из Северной Атлантики в постледниковый период. В дальнейшем географическое распределение гельминтов определялось совокупностью условий, необходимых для успешной циркуляции, в том или ином районе. При этом следует отметить, что в составе гельминтофауны чистиковых Баренцева моря обнаружены виды, имеющие как атлантическое, так и тихоокеанское происхождение. Поэтому при проведении исследований необходимо учитывать не только экологические, но и эволюционно-исторические аспекты формирования паразито-хозяинных систем.

Сравнительный анализ гельминтофауны чистиковых в Баренцевом море и Северной Атлантике позволяет выделить некоторые закономерности. У баренцевоморских птиц значительно ниже разнообразие трематод и общее количество видов, циркулирующих в пресноводных биоценозах. Уменьшение богатства цестодофауны у чистиковых Баренцева моря не столь заметно, но оно касается прежде всего специфичных паразитов птиц семейства Alcidae – ленточных червей рода Alcataenia. Принципиальных отличий в составе фауны нематод обнаружено не было, а находки скребней у чистиковых чаще отмечались на Баренцевом море. Очевидно, условия среды в Баренцевом море ограничивают распространение промежуточных хозяев ряда узкоспецифичных гельминтов, но вполне удовлетворительны для видов-“генералистов”. Вместе с тем экстремальная экологическая обстановка (особенно в северных районах), ограниченный круг пищевых объектов и невысокая численность облигатных дефинитивных хозяев могут способствовать вовлечению чистиковых в циркуляцию не специфичных для них гельминтов.

По отношению к большинству найденных гельминтов баренцевоморские чистиковые выступают в роли хозяев-элиминаторов – паразиты не достигают в них половой зрелости и обычно погибают. Однако и элиминативные хозяева могут играть важную роль в функционировании паразитарных систем. С одной стороны, они регулируют поток инвазионного начала и трансмиссию паразитов, с другой – могут служить для них определенным “испытательным полигоном” и, в случае перехода отношений к факультативному паразитизму, повысить шансы на выживание паразитов при изменении трофической структуры экосистем.

ФИНАНСИРОВАНИЕ РАБОТЫ

Работа выполнена в рамках программы исследований по Государственному заданию FMEE-2024-0012 “Экология, физиология и паразитология птиц Арктического бассейна в условиях климатических и антропогенных трансформаций среды обитания” (№ госрегистрации 124013000721-1).

СОБЛЮДЕНИЕ ЭТИЧЕСКИХ СТАНДАРТОВ

Все процедуры, выполненные в исследованиях с участием животных, соответствовали этическим стандартам, утвержденным правовыми актами РФ, принципам Базельской декларации и рекомендациям Комиссии по биоэтике Мурманского морского биологического института Российской академии наук (Протокол № 5 от 25 марта 2024 г).

Конфликт интересов

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Авторлар туралы

V. Kuklin

Murmansk Marine Biological Institute, Russian Academy of Sciences

Хат алмасуға жауапты Автор.
Email: VV_Kuklin@mail.ru
Ресей, Murmansk, 183010

M. Kuklina

Murmansk Marine Biological Institute, Russian Academy of Sciences

Email: VV_Kuklin@mail.ru
Ресей, Murmansk, 183010

A. Ezhov

Murmansk Marine Biological Institute, Russian Academy of Sciences

Email: VV_Kuklin@mail.ru
Ресей, Murmansk, 183010

Әдебиет тізімі

Қосымша файлдар