The Influence of Long Term Housing in Enriched Environment on the Social Behavior of Rats and the Expression of Genes Associated with Neuroinflammation

封面

如何引用文章

全文:

开放存取 开放存取
受限制的访问 ##reader.subscriptionAccessGranted##
受限制的访问 订阅存取

详细

The aim of the work was to find out whether prolonged housing in an enriched environment is able to reduce the negative effects of early proinflammatory stress on the social behavior of adult male rats. On the 3rd and 5th postnatal days (PND), the rats were injected with either lipopolysaccharide at a dose of 50 mcg/kg (LPS group) or saline solution (SAL group). Starting from 30 PND and until the end of the experiments, one part of the rats lived in an enriched environment (EE), and the other in standard conditions (STD). Testing of pairs of rats in the social dominance tube test revealed a lower number of victories in the SAL and LPS groups when contained in the OS than in similar groups of rats under STD conditions. The dominant properties of males of the LPS group in SAL-LPS pairs weakened under the influence of EE. In the resident intruder test, the number of aggressive attacks, offensive uprights, sexual attacks, and the time of intruder persecution decreased in males of the LPS group when kept in the EE, while the number of attacks increased in rats of the SAL group, on the contrary. Analysis of cytokine gene expression in SAL rats, but not in the LPS group, showed an increase in the expression of anti-inflammatory cytokine TGF-beta1 mRNA in the dorsal hippocampus, amygdala and proinflammatory cytokine IL-1beta in the prefrontal cortex after housing in the EE. Thus, the housing in the EE had a beneficial effect on the behavior of the rats of the LPS group, reducing the dominant properties and aggressive behavior.

作者简介

I. Pavlova

Institute of Higher Nervous Activity and Neurophysiology RAS

Email: pavlovfml@mail.ru
Moscow, Russia

N. Broshevitskaya

Institute of Higher Nervous Activity and Neurophysiology RAS

Email: pavlovfml@mail.ru
Moscow, Russia

A. Shvadchenko

Institute of Higher Nervous Activity and Neurophysiology RAS

编辑信件的主要联系方式.
Email: pavlovfml@mail.ru
Moscow, Russia

参考

  1. Брошевицкая Н.Д., Павлова И.В., Зайченко М.И. Ранний провоспалительный стресс влияет на социальное поведение взрослых крыс: эффекты пола и базового уровня интерлейкина 1-бета в крови. Нейрохимия. 2022. 39(3): 279–287.
  2. Павлова И.В., Брошевицкая Н.Д. Влияние активации иммунной системы в раннем онтогенезе на агрессивность и сексуальную мотивацию у взрослых крыс Вистар. Рос. физиол. журн. им. И.М. Сеченова. 2023. 109(10): 1476–1488.
  3. Abou-Ismail U.A. The effects of cage enrichment on agonistic behaviour and dominance in male laboratory rats (Rattus norvegicus). Res. Vet. Sci. 2011. 90(2):346–51.
  4. Abramov U., Puussaar T., Raud S., Kurrikoff K., Vasar E. Behavioural differences between C57BL/6 and 129S6/SvEv strains are reinforced by environmental enrichment. Neurosci. Lett. 2008. 443(3):223–227.
  5. Alperina E., Idova G., Zhukova E., Zhanaeva S., Kozhemyakina R. Cytokine variations within brain structures in rats selected for differences in aggression. Neurosci. Lett. 2019. 692:193–198.
  6. Audet M.C., Mangano E.N., Anisman H. Behavior and pro-inflammatory cytokine variations among submissive and dominant mice engaged in aggressive encounters: moderation by corticosterone reactivity. Front. Behav. Neurosci. 2010. 4:156.
  7. Cabrera-Muñoz E.A., Olvera-Hernández S., Vega-Rivera N.M., Meneses-San Juan D., Reyes-Haro D., Ortiz-López L., Ramírez Rodríguez G.B. Environmental enrichment differentially activates neural circuits in FVB/N mice, inducing social interaction in females but agonistic behavior in males. Neurochem. Res. 2022. 47(3):781–794.
  8. Calcia M.A., Bonsall D.R., Bloomfield P.S., Selvaraj S., Barichello T., Howes OD. Stress and neuroinflammation: a systematic review of the effects of stress on microglia and the implications for mental illness. Psychopharmacology (Berl). 2016. 233(9):1637–1650.
  9. Cao W.Y., Hu Z.L., Xu Y., Zhang W.J., Huang F.L., Qiao X.Q., Cui Y.H., Wan W., Wang X.Q., Liu D., Dai R.P., Li F., Li C.Q. Role of early environmental enrichment on the social dominance tube test at adulthood in the rat. Psychopharmacology (Berl). 2017. 234(22): 3321–3334.
  10. Chen P., Hong W. Neural circuit mechanisms of social behavior. Neuron. 2018. 98: 16–30.
  11. Corredor K., Duran J.M., Herrera-Isaza L., Forero S., Quintanilla J.P., Gomez A., Martínez G.S., Cardenas F.P. Behavioral effects of environmental enrichment on male and female wistar rats with early life stress experiences. Front. Physiol. 2022. 13:837661.
  12. Dallé E., Daniels W.M., Mabandla M.V. Fluvoxamine maleate normalizes striatal neuronal inflammatory cytokine activity in a Parkinsonian rat model associated with depression. Behav. Brain Res. 2017. 316:189–196.
  13. Das S., Deuri S.K., Sarmah A., Pathak K., Baruah A., Sengupta S., Mehta S., Avinash P.R., Kalita K.N., Hazarika J. Aggression as an independent entity even in psychosis- the role of inflammatory cytokines. J. Neuroimmunol. 2016. 292: 45–51.
  14. Fan Z., Zhu H., Zhou T., Wang S., Wu Y., Hu H. Using the tube test to measure social hierarchy in mice. Nat. Protoc. 2019. 14(3): 819–831.
  15. Fidilio A., Grasso M., Caruso G., Musso N., Begni V., Privitera A., Torrisi S.A., Campolongo P., Schiavone S., Tascedda F., Leggio G.M., Drago F., Riva M.A., Caraci F. Prenatal stress induces a depressive-like phenotype in adolescent rats: The key role of TGF-β1 pathway. Front. Pharmacol. 2022. 13:1075746.
  16. Gong Y., Tong L., Yang R., Hu W., Xu X., Wang W., Wang P., Lu X., Gao M., Wu Y., Xu X., Zhang Y., Chen Z., Huang C. Dynamic changes in hippocampal microglia contribute to depressive-like behavior induced by early social isolation. Neuropharmacology. 2018. 135: 223–233.
  17. Grigoryan G.A. Molecular-Cellular mechanisms of plastic restructuring produced by an enriched environment. Effects on learning and memory. Neurochemical Journal. 2021. 15: 226–239.
  18. Gulyaeva N.V. Functional neurochemistry of the ventral and dorsal hippocampus: stress, depression, dementia and remote hippocampal damage, Neurochem. Res. 2019. 44: 1306–1322.
  19. Haemisch A., Gärtner K. Effects of cage enrichment on territorial aggression and stress physiology in male laboratory mice. Acta Physiol. Scand. Suppl. 1997. 640:73–76.
  20. Haemisch A., Voss T., Gärtner K. Effects of environmental enrichment on aggressive behavior, dominance hierarchies, and endocrine states in male DBA/2J mice. Physiol. Behav. 1994. 56(5):1041–1048.
  21. Hashikawa Y., Hashikawa K., Falkner A.L., Lin D. Ventromedial hypothalamus and the generation of aggression. Frontiers in Systems Neuroscience. 2017. 11. 94.
  22. Herrera-Isaza L., Zárate-Guerrero S., Corredor K., Gómez-Fonseca Á., Escobar-Cornejo G., Cardenas F.P. Role of environmental enrichment on social interaction, anxiety, locomotion, and memory in Wistar rats under chronic methylphenidate intake. Front. Behav. Neurosci. 2023. 17:1251144.
  23. Hiadlovská Z., Mikula O., Macholán M., Hamplová P., Vošlajerová Bímová B., Daniszová K. Shaking the myth: Body mass, aggression, steroid hormones, and social dominance in wild house mouse. Gen. Comp. Endocrinol. 2015. 223: 16–26.
  24. Idova G.V., Markova E.V., Gevorgyan M.M., Alperina E.L., Zhukova E.N. Changes in production of cytokines by C57Bl/6J mouse spleen during aggression provoked by social stress. Bull. Exp. Biol. Med. 2016. 160(5): 679–682.
  25. Lee G.A., Lin Y.K., Lai J.H., Lo Y.C., Yang Y.S.H., Ye S.Y., Lee C.J., Wang C.C., Chiang Y.H., Tseng S.H. Maternal immune activation causes social behavior deficits and hypomyelination in male rat offspring with an autism-like microbiota profile. Brain Sci. 2021. 11(8):1085.
  26. Lehmann M.L., Brachman R.A., Martinowich K., Schloesser R.J., Herkenham M. Glucocorticoids orchestrate divergent effects on mood through adult neurogenesis. J. Neurosci. 2013. 33(7):2961–2972.
  27. Lima F.B., Spinelli de Oliveira E. What is the impact of low testosterone levels on the anatomical and behavioral repertoire of long-term enriched housing of male mice? Behav. Processes. 2014. 108: 57–64.
  28. Lockworth CR, Kim SJ, Liu J, Palla SL, Craig SL. Effect of Enrichment Devices on Aggression in Manipulated Nude Mice. J. Am. Assoc. Lab. Anim. Sci. 2015. 54(6): 731–736.
  29. MacRae M., Kenkel W.M., Kentner A.C. Social rejection following neonatal inflammation is mediated by olfactory scent cues. Brain Behav. Immun. 2015. 49: 43–48.
  30. Manosso L.M., Broseghini L.D.R, Campos J.M.B., Padilha A.P.Z., Botelho M.E.M., da Costa M.A., Abelaira H.M., Gonçalves C.L., Réus G.Z. Beneficial effects and neurobiological aspects of environmental enrichment associated to major depressive disorder and autism spectrum disorder. Brain Res. Bull. 2022. 190:152–167.
  31. Marashi V., Barnekow A., Ossendorf E., Sachser N. Effects of different forms of environmental enrichment on behavioral, endocrinological, and immunological parameters in male mice. Horm. Behav. 2003. 43: 281–292.
  32. Mesa-Gresa P., Pérez-Martinez A., Redolat R. Environmental enrichment improves novel object recognition and enhances agonistic behavior in male mice. Aggress. Behav. 2013. 39(4):269–279.
  33. Mileva G.R., Rooke J., Ismail N., Bielajew C. Corticosterone and immune cytokine characterization following environmental manipulation in female WKY rats. Behav. Brain Res. 2017. 316: 197–204.
  34. Miller A.H., Maletic V., Raison C.L. Inflammation and its discontents: the role of cytokines in the pathophysiology of major depression. Biol. Psychiatry. 2009. 65(9): 732–741.
  35. Pavlova I.V., Broshevitskaya N.D., Zaichenko M.I., Grigoryan G.A. The influence of long-term housing in enriched environment on behavior of normal rats and subjected to neonatal pro-inflammatory challenge. Brain, Behavior, & Immunity – Health. 2023. 30:100639.
  36. Pavlova I.V., Broshevitskaya N.D., Potekhina A.A., Shvadchenko A.M. The effect of chronic overcrowding on social behavior and expression of neuroinflammation-associated genes in rats. Biochemistry (Moscow). 2024. 89(9): 1582–1594.
  37. Paxinos G., Watson C. The rat brain in stereotaxic coordinates. Elsevier Academic Press. 2005. 210 p.
  38. Peña Y., Prunell M., Rotllant D., Armario A., Escorihuela R.M. Enduring effects of environmental enrichment from weaning to adulthood on pituitary-adrenal function, pre-pulse inhibition and learning in male and female rats. Psychoneuroendocrinology. 2009. 34(9): 1390–1404.
  39. Renner M.J., Rosenzweig M.R. Social interactions among rats housed in grouped and enriched conditions. Dev. Psychobiol. 1986.19(4):303–313.
  40. Schloesser R.J., Lehmann M., Martinowich K., Manji H.K., Herkenham M. Environmental enrichment requires adult neurogenesis to facilitate the recovery from psychosocial stress. Mol. Psychiatry. 2010. 15(12):1152–1163.
  41. Schmittgen T.D., Livak K.J. Analyzing real-time PCR data by the comparative C(T) method. Nat. Protoc. 2008. 3:1101–1108.
  42. Sominsky L.,Walker A.K., Ong L.K., Tynan R.J., Walker F.R., Hodgson D.M. Increased microglial activation in the rat brain following neonatal exposure to a bacterial mimetic. Behav. Brain Res. 2012. 226(1):351–356.
  43. Sparling J.E., Baker S.L., Bielajew C. Effects of combined pre- and post-natal enrichment on anxiety-like, social, and cognitive behaviours in juvenile and adult rat offspring. Behav. Brain Res. 2018. 353: 40–50.
  44. Suchomelova L., Thompson K.W., Baldwin R.A., Niquet J., Wasterlain C.G. Interictal aggression in rats with chronic seizures after an early life episode of status epilepticus. Epilepsia Open. 2023. 8. Suppl 1(Suppl 1): S82–S89.
  45. Wang F., Kessels H.W., Hu H. The mouse that roared: neural mechanisms of social hierarchy. Trends Neurosci. 2014. 37: 674–682.
  46. Workman J.L., Fonken L.K., Gusfa J., Kassouf K.M., Nelson R.J. Post-weaning environmental enrichment alters affective responses and interacts with behavioral testing to alter nNOS immunoreactivity. Pharmacol. Biochem. Behav. 2011. 100(1): 25–32.
  47. Xu X., Wu D., Hou S., Zhu J., Li J., Tang J. Prenatal exposure to TAK242 affects the childhood autism in offspring in animal models of autism spectrum disorder. Iran J. Basic Med. Sci. 2017. 20(9): 1016–1020.
  48. Yang C.R., Bai Y.Y., Ruan C.S., Zhou H.F., Liu D., Wang X.F., Shen, L.J., Zheng H.Y., Zhou X.F. Enhanced aggressive behaviour in a mouse model of depression. Neurotox. Res. 2015. 27: 129–142.
  49. Yin P., Li Z., Wang Y.Y., Qiao N.N., Huang S.Y., Sun R.P., Wang J.W. Neonatal immune challenge exacerbates seizure-induced hippocampus-dependent memory impairment in adult rats. Epilepsy Behav. 2013. 27(1): 9–17.
  50. You Z., Luo C., Zhang W., Chen Y., He J., Zhao Q., Zuo R., Wu Y. Pro- and anti-inflammatory cytokines expression in rat’s brain and spleen exposed to chronic mild stress: involvement in depression. Behav. Brain Res. 2011. 225(1): 135–141.

补充文件

附件文件
动作
1. JATS XML
下载

版权所有 © Russian Academy of Sciences, 2025

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».