Сравнительная характеристика генов 9-цис-эпоксикаротиноид-диоксигеназ SlNCED1 и SlNCED2 в процессе развития и созревания плода томата

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Томат Solanum lycopersicum L. является важной сельскохозяйственной культурой и, одновременно, моделью для изучения онтогенеза сочного плода. Решающую роль в созревании плода играет абсцизовая кислота, которая образуется в результате окислительного расщепления эпоксикаротиноидов 9-цис-эпоксикаротиноид-диоксигеназами NCED. В работе определены профили экспрессии генов SlNCED1 и SlNCED2 и содержание каротиноидов в плодах на разных стадиях развития у трех сортов томата с различной окраской спелого плода. Показано, что транскрипты обоих генов присутствуют во всех органах. Уровень транскриптов SlNCED1 в ~4–6 раз выше уровня транскриптов SlNCED2; пик активности SlNCED1 приходится на поздние стадии созревания, SlNCED2 – на начальный этап. Спелые плоды характеризуются наибольшей суммой каротиноидов; ликопин обнаружен только в плодах поздних стадий у красноплодных сортов, наибольшее содержание β-каротина – в спелых плодах желтоплодного сорта. Предшественник абсцизовой кислоты, виолаксантин, присутствует только в незрелом плоде; другой предшественник, неоксантин, убывает по мере созревания и на стадии спелости отсутствует. У красноплодных сортов обнаружена взаимосвязь уровня транскриптов SlNCED1 и SlNCED2 с содержанием β-каротина. Полученные данные предполагают совместное участие SlNCED1 и SlNCED2 в биосинтезе абсцизовой кислоты в процессе развития и созревания плода томата. При этом ключевая роль принадлежит гену SlNCED1, пик активности которого приходится на этап смены окраски плода. Более низкие уровни транскриптов SlNCED2 и его пик активности на ранних стадиях развития плода предполагает разделение функций NCED между двумя ферментами.

Об авторах

Г. И. Ефремов

Институт биоинженерии Федерального исследовательского центра “Фундаментальные основы биотехнологии” Российской академии наук

Email: gleb_efremov@mail.ru
Россия, Москва

А. А. Ашихмин

Институт фундаментальных проблем биологии Российской академии наук – обособленное подразделение Федерального исследовательского центра “Пущинский научный центр биологических исследований Российской академии наук”

Email: gleb_efremov@mail.ru
Россия, Пущино

А. В. Щенникова

Институт биоинженерии Федерального исследовательского центра “Фундаментальные основы биотехнологии” Российской академии наук

Автор, ответственный за переписку.
Email: gleb_efremov@mail.ru
Россия, Москва

Е. З. Кочиева

Институт биоинженерии Федерального исследовательского центра “Фундаментальные основы биотехнологии” Российской академии наук

Email: gleb_efremov@mail.ru
Россия, Москва

Список литературы

  1. Li Y., Wang H., Zhang Y., Martin C. Can the world’s favorite fruit, tomato, provide an effective biosynthetic chassis for high-value metabolites? // Plant Cell Rep. 2018. V. 37. P. 1443. https://doi.org/10.1007/s00299-018-2283-8
  2. Peralta I.E., Spooner D.M. History, origin and early cultivation of tomato (Solanaceae) // Genetic improvement of Solanaceous crops. 2007. V. 2. P. 1.
  3. https://www.taylorfrancis.com/chapters/edit/10.1201/b10744-1/history-origin-early-cultivation-tomato-solanaceae-iris-peralta-david-spooner
  4. Slugina M.A. Transcription factor ripening inhibitor and its homologs in regulation of fleshy fruit ripening of various plant species // Russ. J. Plant Physiol. 2021. V. 68. P. 783. https://doi.org/10.1134/S1021443721050186
  5. Karlova R., Chapman N., David K., Angenent G.C., Seymour G.B., de Maagd R.A. Transcriptional control of fleshy fruit development and ripening // J. Exp. Bot. 2014. V. 65. P. 4527. https://doi.org/10.1093/jxb/eru316
  6. Kou X., Zhou J., Wu C.E., Yang S., Liu Y., Chai L., Xue Z. The interplay between ABA/ethylene and NAC TFs in tomato fruit ripening: a review // Plant Mol. Biol. 2021. V. 106. P. 223. https://doi.org/10.1007/s11103-021-01128-w
  7. Fenn M.A., Giovannoni J.J. Phytohormones in fruit development and maturation // Plant J. 2021. V. 105. P. 446. https://doi.org/10.1111/tpj.15112
  8. Osorio C.E. The role of orange gene in carotenoid accumulation: manipulating chromoplasts toward a colored future // Front. Plant Sci. 2019. V. 10. P. 1235. https://doi.org/10.3389/fpls.2019.01235
  9. Chattopadhyay T., Hazra P., Akhtar S., Maurya D., Mukherjee A., Roy S. Skin colour, carotenogenesis and chlorophyll degradation mutant alleles: genetic orchestration behind the fruit colour variation in tomato // Plant Cell Rep. 2021. V. 40. P. 767. https://doi.org/10.1007/s00299-020-02650-9
  10. López-Ráez J.A., Kohlen W., Charnikhova T., Mulder P., Undas A.K., Sergeant M.J., Verstappen F., Bugg T.D.H., Thompson A.J., Ruyter-Spira C., Bouwmeester H. Does abscisic acid affect strigolactone biosynthesis? // New Phytol. 2010. V. 187. P. 343. https://doi.org/10.1111/j.1469-8137.2010.03291.x
  11. Smolikova G.N., Medvedev S.S. Seed carotenoids: synthesis, diversity, and functions // Russ. J. Plant Physiol. 2015. V. 62. P. 1. https://doi.org/10.1134/S1021443715010136
  12. Wu H., Li H., Chen H., Qi Q., Ding Q., Xue J., Ding J., Jiang X., Hou X., Li Y. Identification and expression analysis of strigolactone biosynthetic and signaling genes reveal strigolactones are involved in fruit development of the woodland strawberry (Fragaria vesca) // BMC Plant Biol. 2019. V. 19. P. 73. https://doi.org/10.1186/s12870-019-1673-6
  13. Simkin A.J., Schwartz S.H., Auldridge M., Taylor M.G., Klee H.J. The tomato carotenoid cleavage dioxygenase 1 genes contribute to the formation of the flavor volatiles beta-ionone, pseudoionone, and geranylacetone // Plant J. 2004. V. 40. P. 882. https://doi.org/10.1111/j.1365-313X.2004.02263.x
  14. Kohlen W., Charnikhova T., Lammers M., Pollina T., Tóth P., Haider I., Pozo M.J., de Maagd R.A., Ruyter-Spira C., Bouwmeester H.J., López-Ráez J.A. The tomato CAROTENOID CLEAVAGE DIOXYGENASE8 (SlCCD8) regulates rhizosphere signaling, plant architecture and affects reproductive development through strigolactone biosynthesis // New Phytol. 2012. V. 196. P. 535. https://doi.org/10.1111/j.1469-8137.2012.04265.x
  15. Zhang M., Yuan B., Leng P. The role of ABA in triggering ethylene biosynthesis and ripening of tomato fruit // J. Exp. Bot. 2009. V. 60. P. 1579. https://doi.org/10.1093/jxb/erp026
  16. Wang P., Lu S., Zhang X., Hyden B., Qin L., Liu L., Bai Y., Han Y., Wen Z., Xu J., Cao H., Chen H. Double NCED isozymes control ABA biosynthesis for ripening and senescent regulation in peach fruits // Plant Sci. 2021. V. 304. P. 110739. https://doi.org/10.1016/j.plantsci.2020.110739
  17. Li C., Ma X., Huang X., Wang H., Wu H., Zhao M., Li J. Involvement of HD-ZIP I transcription factors LcHB2 and LcHB3 in fruitlet abscission by promoting transcription of genes related to the biosynthesis of ethylene and ABA in litchi // Tree Physiol. 2019. V. 39. P. 1600. https://doi.org/10.1093/treephys/tpz071
  18. Zhang M., Leng P., Zhang G., Li X. Cloning and functional analysis of 9-cis-epoxycarotenoid dioxygenase (NCED) genes encoding a key enzyme during abscisic acid biosynthesis from peach and grape fruits // J. Plant Physiol. 2009. V. 166. P. 1241. https://doi.org/10.1016/j.jplph.2009.01.013
  19. Kai W., Fu Y., Wang J., Liang B., Li Q., Leng P. Functional analysis of SlNCED1 in pistil development and fruit set in tomato (Solanum lycopersicum L.) // Sci Rep. 2019. V. 9. P. 16943. https://doi.org/10.1038/s41598-019-52948-2
  20. Martínez-Andújar C., Martínez-Pérez A., Ferrández-Ayela A., Albacete A., Martínez-Melgarejo P.A., Dodd I.C., Thompson A.J., Pérez-Pérez J.M., Pérez-Alfocea F. Impact of overexpression of 9-cis-epoxycarotenoid dioxygenase on growth and gene expression under salinity stress // Plant Sci. 2020. V. 295. P. 110268. https://doi.org/10.1016/j.plantsci.2019.110268
  21. Yang R., Yang T., Zhang H., Qi Y., Xing Y., Zhang N., Li R., Weeda S., Ren S., Ouyang B., Guo Y.D. Hormone profiling and transcription analysis reveal a major role of ABA in tomato salt tolerance // Plant Physiol. Biochem. 2014. V. 77. P. 23. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2014.01.015
  22. Sun L., Yuan B., Zhang M., Wang L., Cui M., Wang Q., Leng P. Fruit-specific RNAi-mediated suppression of SlNCED1 increases both lycopene and β-carotene contents in tomato fruit // J. Exp. Bot. 2012. V. 63. P. 3097. https://doi.org/10.1093/jxb/ers026
  23. Ntatsi G., Savvas D., Huntenburg K., Druege U., Hincha D.K., Zuther E., Schwarz D. A study on ABA involvement in the response of tomato to suboptimal root temperature using reciprocal grafts with notabilis, a null mutant in the ABA-biosynthesis gene LeNCED1 // Environ. Exp. Bot. 2014. V. 97. P. 11. https://doi.org/10.1016/j.envexpbot.2013.09.011
  24. Li X., Ahammed G.J., Zhang Y.Q., Zhang G.Q., Sun Z.H., Zhou J., Zhou Y.H., Xia X.J., Yu J.Q., Shi K. Carbon dioxide enrichment alleviates heat stress by improving cellular redox homeostasis through an ABA-independent process in tomato plants // Plant Biol (Stuttg). 2015. V. 17. P. 81. https://doi.org/10.1111/plb.12211
  25. Muñoz-Espinoza V.A., López-Climent M.F., Casaretto J.A., Gómez-Cadenas A. Water stress responses of tomato mutants impaired in hormone biosynthesis reveal abscisic acid, jasmonic acid and salicylic acid interactions // Front. Plant Sci. 2015. V. 6. P. 997. https://doi.org/10.3389/fpls.2015.00997
  26. Efremov G.I., Slugina M.A., Shchennikova A.V., Kochieva E.Z. Differential regulation of phytoene synthase PSY1 during fruit carotenogenesis in cultivated and wild tomato species (Solanum section Lycopersicon) // Plants. 2020. V. 9. P. 1169. https://doi.org/10.3390/plants9091169
  27. Filyushin M.A., Dzhos E.A., Shchennikova A.V., Kochieva E.Z. Dependence of pepper fruit colour on basic pigments ratio and expression pattern of carotenoid and anthocyanin biosynthesis genes // Russ. J. Plant Physiol. 2020. V. 67. P. 1054. https://doi.org/10.31857/S0015330320050048
  28. Ashikhmin A., Makhneva Z., Bolshakov M., Moskalenko A. Incorporation of spheroidene and spheroidenone into light-harvesting complexes from purple sulfur bacteria // J. Photochem. Photobiol. B, Biol. 2017. V. 170. P. 99. https://doi.org/10.1016/j.jphotobiol.2017.03.020
  29. Pashkovskiy P., Kreslavski V., Khudyakova A., Ashikhmin A., Bolshakov M., Kozhevnikova A., Kosobryukhov A., Kuznetsov V.V., Allakhverdiev S.I. Effect of high-intensity light on the photosynthetic activity, pigment content and expression of light-dependent genes of photomorphogenetic Solanum lycopersicum hp mutants // Plant Physiol. Biochem. 2021. V. 167. P. 91. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2021.07.033
  30. Tan B.C., Joseph L.M., Deng W.T., Liu L., Li Q.B., Cline K., McCarty D.R. Molecular characterization of the Arabidopsis 9-cis epoxycarotenoid dioxygenase gene family // Plant J. 2003. V. 35. P. 44. https://doi.org/10.1046/j.1365-313x.2003.01786.x
  31. Frey A., Effroy D., Lefebvre V., Seo M., Perreau F., Berger A., Sechet J., To A., North H.M., Marion-Poll A. Epoxycarotenoid cleavage by NCED5 fine-tunes ABA accumulation and affects seed dormancy and drought tolerance with other NCED family members // Plant J. 2012. V. 70. P. 501. https://doi.org/10.1111/j.1365-313X.2011.04887.x
  32. Behnam B., Iuchi S., Fujita M., Fujita Y., Takasaki H., Osakabe Y., Yamaguchi-Shinozaki K., Kobayashi M., Shinozaki K. Characterization of the promoter region of an Arabidopsis gene for 9-cis-epoxycarotenoid dioxygenase involved in dehydration-inducible transcription // DNA Res. 2013. V. 20. P. 315. https://doi.org/10.1093/dnares/dst012
  33. Wang P., Lu S., Zhang X., Hyden B., Qin L., Liu L., Bai Y., Han Y., Wen Z., Xu J., Cao H., Chen H. Double NCED isozymes control ABA biosynthesis for ripening and senescent regulation in peach fruits // Plant Sci. 2021. V. 304. P. 110739. https://doi.org/10.1016/j.plantsci.2020.110739

Дополнительные файлы


© Г.И. Ефремов, А.А. Ашихмин, А.В. Щенникова, Е.З. Кочиева, 2023

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».